Revista 71 - Pontificia Universidad Católica del Ecuador

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TTUHKIH
DE LA PONTIFICIA
UNIVERSIDAD CATÓLICA
DEL ECUADOR
No. 71 • Septiembre 2003 •QUITO - ECUADOR]
REVISTA
DE LA PONTIFICIA
UNIVERSIDAD CATÓLICA
DEL ECUADOR
No. 71 • Septiembre 2003 • Quito - Ecuador
PONTIFICIA UNIVERSIDAD CATÓLICA DEL ECUADOR
RECTOR
Dr. José Ribadeneira Espinosa, S.J.
VICERRECTOR
Dr. Manuel Corrales Pascual, S.J.
DIRECTOR GENERAL
ACADÉMICO
Ing. Galo Cevallos Ricaurte
DIRECTOR DEL CENTRO Magister Jesús Aguinaga Zumárraga
DE PUBLICACIONES
MIEMBROS DEL COMITÉ EJECUTIVO DEL CENTRO DE
PUBLICACIONES
PRESIDENTE
Magister Jesús Aguinaga Zumárraga
VOCALES
Dr. Hugo Reinoso Luna
Dr. Fernando Miño-Garcés
Ing. José Chacón Toral
Dr. Luis Gavilanes Del Castillo
EDITORES
Dr. Tjitte de Vries
Lie. Miriam Rivera
Dr. Patricio Ponce
COORDINADOR
Lie. Juan Calles
CORRECCIÓN DE
ESTILO Y ORTOGRAFÍA
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Registro de derecho autoral: N" 010645
Quito - Ecuador
Los artículos firmados son de responsabilidad exclusiva de sus autores
ÍNDICE
Pág. (s):
La carrera de Ciencias Biológicas en la PUCE en sus 25 i
años.
Laura Arcos Terán
La expresión de Brachyury en ranas con modos divergentes 7
de desarrollo.
María Soledad Benítez y Eugenia M. del Pino
Modo del desarrollo en el pez vivíparo
panamensis (Poeciliidae).
Fabián E. Sáenz y Eugenia M. del Pino
Priapichthys 15
Los polipéptidos asociados a la lámina nuclear 2 (LAP2) en 27
peces y anfibios.
Eugenia M. del Pino, Osear D. Pérez, Fabián E. Sáenz,
Federico D. Brown, María Eugenia Ávila y Verónica A.
Barragán
Oogénesis y el órgano de Bidder en
hermaf roditas de Bufo marinus.
Federico D. Brown y Eugenia M. del Pino
los
machos 37
Notas sobre la biología y bionomía de Rhodnius robustus 49
Larrousse, 1927 (Hemíptera: Reduviidae, Triatominae).
Francisco S. Palomeque, Fernando Abad-Franch, y Mario
Grijalva C.
Notas
biológicas
sobre
Phoracantha
semipunctata 61
(Coleóptera: Cerambycidae) y entomofauna asociada al
género Eucalyptus (Myrtaceae) en el Ecuador.
Giovanni Onore y Florencio Maza
Influencia de la disponibilidad de hospederos y los factores 79
ambientales en la fluctuación poblacional de las moscas de
la fruta Anastrepha spp. (Díptera: Tephritidae) en
Guayllabamba.
Juan Calles L. y Patricio Ponce Y.
Variación
cromosómica
de
Anastrepha
fraterculus 91
Wiedemann (Tephritidae)en poblaciones ecuatorianas
Diego Morales V. y Varsovia Cevallos
Identificación molecular de poblaciones andinas de 101
Anastrepha fraterculus (mosca de la fruta) (Díptera:
Tephritidae) en el Ecuador.
Rosa Bayas, Jean-Christophe Pintaud y Bertha Ludeña
Estudios sobre la diversidad del género Drosophila (Díptera: 117
Drosophilidae) en el bosque Pasochoa de la Provincia de
Pichincha- Ecuador
Doris Vela y Violeta Rafael
Drosophila yangana sp. nov. un nuevo miembro del grupo 129
Repleta, Subgrupo Inca (Díptera: Drosophilidae)
Violeta Rafael y Doris Vela
Notes on the distribution and breeding biology of Galapagos 141
lepidoptera.
Roger Perry y Tjitte de Vries
Composición y territorio de bandadas mixtas de sotobosque 165
en el bosque tropical del Parque Nacional Yasuní, Ecuador.
Marcelo Tobar, Tjitte de Vries, Paolo Piedrahita, Luis
Baquero, Pablo Sánchez, y Andrés Serrano
Aves de dosel y composición de bandadas mixtas en el 185
bosque tropical del Parque Nacional Yasuní, Ecuador.
Identificación preliminar de un corredor ecológico para 201
mamíferos entre los Parques Nacionales Llanganates y
Sangay.
Rene M. Fonseca, Juan Pablo Carrera-E, Támara Enríquez,
David O. Lasso, C. Miguel Pinto, J. Sebastián Telle, Julio
Novoa y Xavier Viten
Comportamiento animal y comportamiento humano, genes y 217
ambiente en la etología comparativa en los Primates
Tjitte de Vries
Prevalencia de Trypanosoma cruz/ en roedores
marsupiales en dos localidades de Manabí, Ecuador
C. Miguel Pinto, Mario J. Grijalva, Jaime A. Costales
y
225
Flórula del Bosque Integral Otongachi, La Unión del Toachi,
Pichincha, Ecuador.
Jaime L Jaramillo A.
235
Diversidad genética y filogenia molecular del género
Astrocaryum (Arecaceae).
Jean-Christophe Pintaud, Delphine Gluchy y Bertha Ludeña
249
A NUESTROS LECTORES
La Pontificia Universidad Católica del Ecuador, a través de su
Centro de Publicaciones, se complace en presentar a la comunidad
universitaria y a la sociedad en general, el número 71 de su revista
académica, en esta oportunidad, con importantes y valiosos aportes
de la Escuela de Biología de la Facultad de Ciencias Exactas.
Vale señalar que los temas son de actualidad y están tratados con
profundidad por expertos profesionales
cuya característica
fundamental, como no puede ser de otra manera, es el carácter
rigurosamente científico con el que los abordan.
A los autores que han colaborado con sus artículos para la presente
revista académica, por su contribución en beneficio de la universidad
y por tanto de la sociedad del conocimiento, y a sus distinguidos
lectores, nuestro profundo reconocimiento.
Al Dr. José Ribadeneira Espinosa, S.J. y al Dr. Manuel Corrales
Pascual S.J., Rectory Vicerrector respectivamente, quienes son los
animadores permanentes de obras como ésta, nuestra gratitud; y, a
todos quienes, de una manera positiva y generosa han contribuido
para que este número se haga realidad, gracias.
A Dios, siempre alabanza, porque nos ilumina en la palabra y
permite que el conocimiento, su verdad, se difunda para bien de los
hombres.
Magister Jesús Aguinaga Z.
Director
LA CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS EN LA PUCE
EN SUS 25 AÑOS
Laura Arcos Terán
Decana
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
Pontificia Universidad Católica del Ecuador
Apartado 17-01-2184. Quito, Ecuador
larcos® puce.edu.ec
Comienzos de la enseñanza de la Biología en la PUCE
La enseñanza de la Biología empezó en la PUCE en el año
académico 1962-63 cuando la Universidad recibió ayuda de los
Estados Unidos, Punto IV, y se estableció un programa de
cooperación con la Universidad de Saint Louis, Missouri. La
Facultad de Ciencias de la Educación se fortaleció a través de la
presencia de profesores extranjeros quienes organizaron la
enseñanza de las ciencias; así se estableció
la Licenciatura en
Ciencias de la Educación con especialidad en Biología, Química,
Física y Matemática. Por lo tanto, el Departamento de Ciencias
Biológicas se creó dentro de la Facultad de Ciencias de la
Educación y permaneció en ella hasta septiembre de 1988, año en
el que se constituyó la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales,
con los departamentos de Biología, Química, Física y Matemática y
Geografía, este último se separó de la Facultad en julio de 1989.
Al crearse el Departamento de Biología en 1963 se
formaron profesionales ecuatorianos, algunos de los cuales salieron
al exterior a continuar sus estudios de maestría o doctorado, y
fueron la semilla para la creación de una carrera de Ciencias
Biológicas.
Por el año 1974, se preguntó a los Departamentos de
Física y Química si tenían interés en conformar las carreras de
ciencias para hacer una solicitud conjunta a las autoridades de la
PUCE; sin embargo, la propuesta no fue acogida.
1
Creación de la Carrera de Ciencias Biológicas. Enseñanza e
investigación.
El Consejo Académico, a petición del Departamento de
Ciencias Biológicas, aprobó la creación de la carrera de Licenciatura
en Ciencias Biológicas el 26 de noviembre de 1975. El primer
grupo de estudiantes ingresó en septiembre de 1976.
Paralelamente se tenía la carrera de Ciencias de la Educación con
especialidad en Biología.
La carrera de Ciencias Biológicas tuvo mucha acogida en el
país. El cupo de ingreso establecido fue de 50 estudiantes, para
cada año académico y siempre hubo mayor número de solicitudes
de las que se puede atender. La selección, a través del índice
promedial, permitió la presencia de estudiantes a tiempo completo
con interés y dedicación. La formación académica que reciben los
estudiantes ha despertado elogios hacia el Departamento de
Ciencias Biológicas. Se puede también apreciar que, a través del
tiempo, los estudiantes tienen menor dificultad con el idioma inglés,
pues se dictan seminarios o conferencias en este idioma. Más del
50% de nuestros graduados han continuado estudios con éxito en
el exterior y han adquirido títulos superiores en Estados Unidos,
Europa y en países con mayor desarrollo relativo de América
Latina. Se ha constituido una masa crítica, de la que carecíamos
hace 25 años.
A partir del año 1980 se han graduado 274 estudiantes,
(julio de 2002) lo que da un promedio de 14 estudiantes por año.
Las áreas con mayor número de disertaciones son: Ecología,
Botánica, Zoología (tanto de vertebrados como invertebrados); en
Biología Celular,
Biología Molecular, Biología del Desarrollo,
Bioquímica y Genética hay menor número de disertaciones, aunque
muchas de ellas han sido consideradas como un verdadero aporte al
conocimiento.
Los profesores del Departamento de Ciencias Biológicas
poseen especializaciones, títulos de masterado o doctorado obtenidos
en el exterior; se han caracterizado por su responsabilidad y
dedicación, debido a su formación y a los conocimientos adquiridos, lo
cual les permite abrir nuevas líneas de trabajo e investigación en
nuestro medio. Los profesores del Departamento constantemente son
invitados por organizaciones o universidades nacionales o del exterior,
2
y también nos visitan
proyectos investigativos.
profesores extranjeros para cooperar en
El Departamento de Ciencias Biológicas realiza sus
investigaciones, gracias
a los esfuerzos personales de los
profesores preocupados por presentar proyectos a organizaciones
nacionales o extranjeras y a la PUCE que otorga fondos para
proyectos de investigación. Estos proyectos han permitido el
equipamiento del Departamento, que ofrece la
infraestructura
básica necesaria para su desarrollo. El Departamento brinda
también servicios o consultorías a organizaciones que lo demandan.
El 8 de enero de 1997, el Consejo Académico aprobó la
creación del Doctorado en Ciencias Biológicas. Este doctorado
tiene como objetivo primordial llevar al doctorando a realizar
investigación en un área de especialización. Hasta el momento se
han doctorado dos personas.
Se creó la Estación Científica Yasuní en 1994, situada a las
orillas del río Tiputini en el Parque Nacional Yasuní, pues se ha
comprobado que es una zona con una alta biodiversidad en el
mundo. En esta Estación se realizan prácticas estudiantiles,
investigaciones por parte del Departamento y de universidades del
exterior. Oficialmente se constituyó la Fundación Yasuní (9 de julio
de 2002) dentro de la PUCE para administrar proyectos y cooperar
con la Estación Científica.
Consideramos que se debe continuar con el fortalecimiento
de la carrera de Ciencias Biológicas a través de proyectos, que
permitan un mejor desarrollo de las áreas de investigación, en los
que participen estudiantes de tesis de doctorado y de licenciatura.
También se debe consolidar aun más la armonía académica entre
sus miembros: profesores, estudiantes, administrativos y aunar
esfuerzos para un crecimiento orgánico, dentro de las posibilidades
de la Institución y de nuestro país.
3
I. BIOLOGÍA DEL DESARROLLO
LA EXPRESIÓN DE BRACHYURY EN RANAS CON MODOS
DIVERGENTES DE DESARROLLO
María-Soledad Benítez y Eugenia M. del Pino
Escuela de Ciencias Biológicas
Email: edelpino®puce.edu.ec
RESUMEN
Se compara el patrón de expresión de Brachyury (Bra)
durante el desarrollo temprano de las cuatro especies de ranas para
las que se conoce la expresión de este gen. Xenopus laevis
presenta expresión de Bra en el mesodermo prospectivo interno de
la blástula y gástrula. A partir de la gástrula media. Bra se expresa
también en el notocordio. La expresión de Bra en el notocordio y la
yema de la cola es conservada en las ranas estudiadas, X. laevis,
Gastrotheca riobambae, Eleutherodactylus coqui y Colostethus
machalilla. Las ranas G. riobambae y E. coqui poseen un patrón de
expresión semejante entre sí, que difiere de X. laevis. Brachyury se
expresa en las células superficiales de la gástrula temprana, seguido
por expresión profunda en la yema de la cola y el notocordio en
embriones más avanzados, una vez que se ha cerrado el
blastoporo. En contraste, en Colostethus machalilla, Bra se expresa
en las células superficiales e internas de la blástula y gástrula como
dos eventos separados en el tiempo. Estas divergencias sugieren
que puede existir variaciones en los mecanismos de la formación del
mesodermo.
IINTRODUCCIÓN
El gen Brachyury es un gen altamente conservado entre los
vertebrados. Este gen ha sido encontrado incluso en cordados
inferiores, como las ascidias y los tunicados, y en los equinodermos
y los gasterópodos (Holland et al., 1995; Gross and Mc-Clay, 2001;
Lartillot et al., 2002). El gen Brachyury fue descrito para el ratón,
especie en la cual los individuos heterocigotos mutantes se
7
caracterizan por tener una cola pequeña, mientras que los mutantes
homocigotos no desarrollan las estructuras posteriores y no son
viables (revisado por Tada y Smith, 2001). Brachyury fue clonado
por Hermann et al. (1990) y pertenece a la familia de genes T. Se
han descrito más de 50 genes de la familia T en los animales. Todos
ellos cumplen funciones importantes durante el desarrollo y
diferenciación celular (revisado por Conlon et al., 2001; Smith, 1999;
Papaioannou y Silver, 1998). Brachyury codifica para un factor de
transcripción que se une a una secuencia palindrómica en el DNA y
regula genes que participan en la formación del mesodermo
(revisado por Smith, 2001; Tada y Smith, 2001).
El patrón de expresión de Brachyury ha sido estudiado para
cuatro especies de anfibios: Xenopus laevis, el organismo modelo
para la Biología del Desarrollo; la rana marsupial Gastrotheca
riobambae; Eleutherodactylus coqui y la rana dendrobátida,
Colostethus machalilla. Estas especies representan cuatro modos
diferentes de reproducción y desarrollo. A más del modo acuático
ejemplificado por X. laevis está representado el modo totalmente
terrestre y sin renacuajos por E. coqui. Otros modos terrestres
corresponden a la incubación de los embriones en la bolsa de la
rana marsupial G. riobambae, y los nidos terrestres con cuidado
parental y renacuajos de vida libre de C. machalilla (revisado en del
Pino, 1996; Gilbert, 2000; Quiguango-Ubillús, 2000).
La comparación de patrones de expresión de genes
conservados en estas especies, con modos reproductivos
divergentes, permite profundizar sobre los mecanismos que regulan
el desarrollo. El gen Brachyury es de particular interés por que en X.
laevis es un gen de respuesta inmediata a la inducción del
mesodermo (Smith et al., 1991). Hemos utilizado la expresión de
Brachyury como un marcador del mesodermo prospectivo y del
notocordio en estas especies (Figura 1).
B R A C H Y U R Y EN XENOPUS LAEVIS
La rana X. laevis, el organismo modelo de la Biología del
Desarrollo, es un anfibio sud africano y posee un modo reproductivo
exclusivamente acuático. Los embriones de esta especie poseen un
diámetro de 1.2 mm y su desarrollo es rápido pues, desde la
8
fertilización hasta la eclosión del renacuajo, dura cuatro días
(Nieuwkoopy Faber, 1994).
Brachyury ha sido ampliamente estudiado en X. laevis.
Brachyury (Xbra) se expresa en el mesodermo prospectivo de la
zona marginal como un anillo interno en la zona marginal de la
blástula tardía. En la gástrula, se expresa en el mesodermo
prospectivo alrededor del blastoporo y en la gástrula media se inicia
la expresión en el notocordio. En estados más avanzados, XBra se
expresa en el notocordio y en la yema de la cola (Smith et al., 1991).
Conforme avanza el desarrollo la expresión de Xbra desaparece en
la región anterior del notocordio y se mantiene en la región posterior
y en la yema de la cola (Figura 1A; Gont et al., 1993; Smith et al.,
1991).
La expresión de Xbra está implicada en la formación del
mesodermo, los movimientos de la gastrulación e incluso en la
determinación del eje derecho - izquierdo del embrión (Kitaguchi et
al., 2002; revisado por Tada y Smith, 2001). La inhibición de Xbra,
causa la pérdida del mesodermo posterior debido a la inhibición de
la extensión convergente, a la ausencia de diferenciación celular en
el mesodermo y a la pérdida de células por apoptosis (Conlon y
Smith, 1999). Además, se conoce que Brachyury activa la
producción de proteínas específicas de mesodermo, como son
Xwntl 1 y Bix4 (revisado por Smith, 2001).
BRACHYURY EN GASTROTHECA RIOBAMBAE Y
ELEUTHERODACTYLUS COQUI
La rana marsupial ecuatoriana G. riobambae produce huevos
de gran tamaño y tiene desarrollo embrionario lento. Desde la
fecundación, el embrión de G. riobambae, requiere 14 días hasta
completar la gastrulación. Este tiempo de desarrollo es incluso más
lento que en el ratón. Una característica particular del desarrollo de
G. riobambae es su divergente modo de gastrulación, que resulta en
la formación de un disco embrionario (revisado en del Pino, 1996).
Es de interés estudiar la expresión de marcadores dorsales de X.
laevis en G. riobambae debido a la ausencia morfológica del labio
dorsal del blastoporo en esta especie. Otra especie con huevos
grandes es E. coqui, esta rana proviene de Puerto Rico, su
desarrollo es rápido y tiene desarrollo directo (revisado por Ninomiya
9
et al., 2001). En contraste con G. riobambae, los embriones de E.
coqui forman un labio dorsal del blastoporo como en la mayoría de
anuros.
A diferencia de X. laevis, Bra se expresa en un anillo de
células superficiales alrededor del blastoporo en G. riobambae y E.
coqui. Esta expresión superficial se mantiene hasta el cerramiento
del blastoporo (del Pino, 1996; Ninomiya et al., 2001). Una vez que
el blastoporo se ha cerrado se detecta Bra en el notocordio y en la
yema de la cola. En G. riobambae la expresión superficial de la
gástrula está separada en el tiempo de la expresión profunda en el
notocordio y la yema de la cola (del Pino, 1996). Un patrón de
expresión parecido ocurre en E. coqui, pero los dos patrones de
expresión se solapan en la gástrula tardía. Características
peculiares de E. coqui son la expresión menos intensa en la región
dorsal en la gástrula y una débil expresión en el notocordio (Figura
IB; Ninomiya et al., 2001). Estos patrones de expresión contrastan
con X. laevis que carece de células superficiales que expresen Bra.
B R A C H Y U R Y EN COLOSTETHUS MACHALILLA
Colostethus machalilla (Coloma, 1995) es una especie
ecuatoriana cuyo desarrollo es ligeramente más lento que X. laevis.
Los estadios del desarrollo de esta rana, hasta la eclosión del
renacuajo, fueron descritos por Ávila (2001). Durante el clivaje
existen niveles bajos de expresión de Bra como ocurre en X. laevis
(Smith etal., 1991; Benítez y del Pino, 2002).
La expresión de Bra en C. machalilla es intensa a partir de la
blástula temprana y se expresa en células superficiales donde
forman un amplio anillo en la zona marginal del embrión, quedando
libres de la expresión de Bra únicamente las regiones de los polos
animal y vegetal. En la gástrula media (estadio 11.5) la expresión
superficial de Bra disminuye, hasta casi desaparecer. Un nuevo
patrón de expresión se inicia en la gástrula tardía (estadios 12 y 13)
como un anillo interno circumblastoporal. La expresión de Bra en el
notocordio se inicia una vez que se ha cerrado el blastoporo.
Durante la neurulación de C. machalilla la expresión de Bra en el
notocordio y la yema de la cola es intensa (Figura 1C). El trabajo en
progreso (Donoso et al., no publicado), en Epipedobates tricolor,
muestra diferencias con las cuatro especies estudiadas hasta el
10
momento. Resulta, por tanto, de interés documentar estas
diferencias para la mejor compresión del desarrollo temprano.
Además, C. machalilla y E. tricolor son ranas dendrobátidas, que se
consideran cercanamente emparentadas. Por tal razón las
diferencias en sus patrones de desarrollo temprano resultan
sorprendentes y pueden tener significado filogenético.
stIO
stll
gástrula
st12
st 12.75
st13
neuruia
st 13.5
0 ® ® (¡)(D®
A. Xenopus laevis
B. Gastrotheca riobambae y Eleutherodactylus coqui
®0(D(D
C. Colostethus machalilla
Figura 1. Comparación de la expresión de Brachyury en la gástrula y
neuruia de: (A) Xenopus laevis, (B) Gastrotheca riobambae y
Eleutherodactylus coqui y (C) Colostethus machalilla. Los esquemas
representan la expresión profunda (en gris) y superficial (punteado) de
Brachyury. Para C. machalilla se ha separado la expresión superficial de la
profunda. Los estadios de X. laevis son de acuerdo a Nieuwkoop y Faber
(1994). Abreviaturas: n, notocordio; st, estadio; t, tapón de yema; y, yema de
la cola.
11
PERSPECTIVAS
El gen Bra, puede ser un marcador del mesodermo
prospectivo para las ranas G. riobambae, E. coqui, y C. machalilla.
Sin embargo, para determinar que en realidad se trata del futuro
mesodermo, se deben realizar estudios de linaje celular en las
especies estudiadas. De las especies que aquí se comparan,
solamente para X. laevis se ha determinado que el mesodermo
prospectivo tiene un origen profundo. La ubicación del mesodermo
prospectivo en el embrión varía entre los anfibios, y tiene influencia
en los procesos de morfogénesis.
Se ha propuesto la presencia de dos promotores que
regulan la expresión de Bra: el primero se encargaría de la
expresión en el mesodermo prospectivo y, el segundo, de la
expresión en el notocordio y en la yema de la cola (Ninomiya et al.,
2001; Lerchner etal., 2000; Conlon etal., 1996, del Pino, 1996). En
G. riobambae, E. coqui y C. machalilla se ha observado que la
expresión de Brachyury, en la región que se podría corresponder al
mesodermo prospectivo y el notocordio, ocurre como dos eventos
separados, a diferencia de lo observado en la gástrula media de X.
laevis. Lo que corrobora la idea de que la expresión de Brachyury
en el mesodermo prospectivo y en el notocordio puede estar
regulada por dos diferentes promotores (Ninomiya ef al., 2001; del
Pino, 1996). Las diferencias detectadas en la expresión de Bra en
estas especies señalan posibles divergencias en el origen del
mesodermo, lo cual se planea estudiar por métodos de marcación
de linaje celular.
LITERATURA CITADA
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lámina 2 (LAP2) en Colostethus machalilla (Anura:
Dendrobatidae). Disertación de Licenciatura, Pontificia
Universidad Católica del Ecuador, Quito, Ecuador.
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(T) is an immediate-early response to mesoderm
induction. Cell 67: 79-87.
Tada, M. and Smith, J.C. 2001. T-targets: Clues to understanding
the functions of T-box proteins. Development Growth
and Differentiation 43: 1-11.
14
MODO DEL DESARROLLO EN EL PEZ VIVÍPARO
Priapichthys panamensis (POECILIIDAE)
Fabián E. Sáenz y Eugenia M. del Pino
Email: edelpino® puce.edu.ec
RESUMEN
Esta es la primera descripción de los patrones reproductivos
y del desarrollo en el poecilido nativo del Ecuador, Priapichthys
panamensis. El desarrollo embrionario de este teleósteo vivíparo es
parecido al del pez espada (Xiphophorus helleri). A diferencia del
pez espada, P. panamensis tiene super-embrionación. Este
fenómeno es la presencia de embriones de varios estadios del
desarrollo en el ovario de una misma madre. El ovario contiene
oocitos previtelogénicos y un promedio de seis embriones. En
promedio, dos estadios del desarrollo se encuentran por hembra,
con un rango 1-5 estadios. Este estudio brinda las bases para la
comparación del desarrollo al nivel morfológico y molecular de este
pez.
INTRODUCCIÓN
Los trabajos realizados en el pez cebra (Dan/o rerio),
organismo modelo de la Biología del Desarrollo, nos proveen de un
marco conceptual para los estudios comparativos del desarrollo de
otros peces (Haffter eí al., 1996; Driever et al., 1996). Debe
enfatizarse que los peces son el grupo de vertebrados más diverso,
con aproximadamente 24.000 especies de peces óseos y alrededor
de 1.000 especies de peces cartilaginosos (Han/ey Pough et al.,
1995). Los patrones de desarrollo en los peces son más variados
que en los tetrápodos, pues los peces incluyen patrones de clivaje
holoblástico y meroblástico, modos diversos de gastrulación y
15
neurulación, y desde oviparidad hasta la verdadera viviparidad con
placentación (Ballard, 1981; Wourmsy Whitt, 1981).
El estudio de las estrategias del desarrollo de especies
altamente divergentes, puede brindar una comprensión más
profunda de los mecanismos del desarrollo. Las variaciones que se
detecten representan experimentos naturales que permiten ampliar
los conocimientos derivados del estudio de especies modelo como
el pez cebra. En este estudio determinamos que el modo de
desarrollo del pez vivíparo Priapichthys panamensis (Parenti et al.,
1999) difiere del pez cebra que es ovíparo, aunque estos teleósteos
tienen tamaño y forma similares. Este artículo se basa en parte del
estudio de Sáenz Calderón (2001) y es la primera descripción del
desarrollo y del mantenimiento en cautiverio de P. panamensis. Este
trabajo provee las bases para estudios comparativos del desarrollo
embrionario de peces.
MATERIALES Y MÉTODOS
Alrededor de 250 peces de la especie nativa Priapichthys
panamensis se colectaron en cinco salidas de campo realizadas
entre octubre 1999 y mayo 2001. A los peces se los encontró en
pequeños riachuelos y charcos a lo largo de las orillas del río San
Pablo, Cantón La Maná, Provincia de Cotopaxi, Ecuador. Esta
localidad se encuentra en las estribaciones occidentales de los
Andes, a 300 m sobre el nivel del mar. Para el transporte se colocó
a los peces en agua con aeración. En el laboratorio, se mantuvieron
entre 20-30 peces en cada acuario lleno con 60 I de agua dulce. La
temperatura del agua fue de 24-28 0 C, y los acuarios estaban
provistos de un mecanismo de aeración. Se mantuvieron a los
acuarios cerca de las ventanas; de esta manera, los peces
recibieron la iluminación natural de Quito, que corresponde a 12
horas de luz y 12 horas de oscuridad. En cuanto se trajo a los peces
del campo, se les trató con 20-30 gotas de las soluciones de azul de
metileno y verde de malaquita (preparaciones comerciales para
acuarios) para prevenir y curar las enfermedades. El tratamiento se
repitió dos veces por semana, durante tres semanas. Diariamente se
alimentó a los peces con comida para peces de acuario. Los
machos pueden identificarse fácilmente porque poseen un órgano
de cópula llamado el gonopodio, que es una aleta anal modificada.
Para la reproducción, se colocaron tanto peces machos como peces
16
hembras en un mismo acuario. Se crió a los pececillos en una
guardería a la que los adultos no tenían acceso. La guardería
consistió en un área cerrada por una fina red colocada dentro de los
acuarios.
Para comparación se mantuvo algunos ejemplares del
teleósteo introducido X. helleri (pez espada) que se compraron en
una tienda de mascotas. Otros ejemplares de este pez fueron
colectados de la naturaleza. Las condiciones de mantenimiento para
el pez espada fueron equivalentes a las descritas para P.
panamensis.
Para observar el desarrollo de P. panamensis y del pez
espada (X. helleri), hembras grávidas fueron sacrificadas mediante
congelamiento por unos pocos minutos. El ovario fue retirado del
cuerpo y colocado en una caja de Petri llena con solución salina
fosfatada (PBS: 137 mM NaCI, 3 mM KCI, 1.5 mM KH2PO4, 7 mM
Na2HP04, pH 7.4). Se anotó el número de embriones y su estadio
del desarrollo. Los embriones se clasificaron de acuerdo a la tabla
de estadios de Haynes (1995), y fueron fotografiados. Para
referencia, se fijaron los embriones en 4% formaldehído (en 0.1 M
tampón de fosfato, pH 7,4) por dos horas a temperatura ambiente y
se los guardó en 100% metanol a -20 0 C. A algunas hembras se las
fijó por 12 horas a temperatura ambiente en 4% formaldehído
preparado en 0.1 M tampón de fosfato, pH 7.4. Después de la
fijación, sus ovarios fueron bisecados para observar la estructura
ovárica.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Mantenimiento y reproducción de P. panamensis
Se pudo mantener exitosamente en cautiverio a adultos y
juveniles de P. panamensis por más de un año en agua dulce libre
de cloro, con aeración y a una temperatura de 22-28 0 C. Estas
condiciones son equivalentes a aquellas comúnmente usadas para
otros peces tropicales tales como el pez cebra (Dan/o rerio), y el pez
espada (X. helleri). Ejemplares de P. panamensis traídos
recientemente del campo fueron tratados con de verde de malaquita
y azul de metileno. Sin estos tratamientos, los peces experimentaron
17
mortalidad del 100% a causa de una enfermedad causada por
hongos que se conoce como "mancha blanca".
Los peces P. panamensis y el pez cebra tienen un tamaño
similar. La longitud total de la hembra adulta de P. panamensis es
de 32.9 ± 0.4 mm y la longitud boca-ano es de 13.9 ±0.2 mm
(promedios de 38 hembras ± la desviación estándar). El macho es
un poco más pequeño. La longitud total del macho es 29.8 ± 0.3 mm
y la longitud boca-ano es 11.5 ± 0.3 mm (promedios de 12 machos ±
la desviación estándar). En cambio, el pez espada X helleri tiene
aproximadamente el doble de longitud que P. panamensis.
En cautiverio, P. panamensis se apareó frecuentemente.
Para el apareamiento el macho persiguió a la hembra por menos de
un minuto hasta colocarse cerca de ella. Luego, el macho movió el
gonopodio en dirección anterior y lo introdujo brevemente en la
abertura urogenital de la hembra. Los machos de diversos tamaños
persiguieron y se aparearon con las hembras de todos los tamaños.
Se observó, sin embargo, que las hembras grandes fueron
perseguidas con más frecuencia. No sabemos el tiempo de
desarrollo dentro del cuerpo de la madre y desconocemos los
requerimientos para el nacimiento de los pececillos.
El nacimiento de los pececillos no se pudo observar en
cautiverio. Las hembras liberaron espontáneamente a los pececillos
durante el transporte desde el campo. En cautiverio, sin embargo,
no detectamos la liberación de pececillos, aun cuando algunas
hembras grandes se mantuvieron aisladas por algunos meses para
prevenir que otros adultos se coman a los pececillos recién nacidos.
Cuando estas hembras fueron disectadas, se encontró que los
ovarios contenían embriones avanzados cercanos al nacimiento.
Aparentemente, los pececillos fueron liberados bajo las
condiciones de estrés producidas por el proceso de captura y
durante el transporte. En los acuarios es posible que los peces
recién nacidos hayan sido inmediatamente devorados por los
adultos, antes de que hayamos podido observarles.
Tratamos de extraer a los pececillos de la madre aplastando
suavemente el vientre de la hembra. Este proceso produjo la
liberación no sólo de los pececillos del estadio del nacimiento, sino
18
también de embriones de diferentes tamaños. La madre murió al
poco tiempo. La falta del nacimiento espontáneo en cautiverio es
hasta el momento un factor limitante para el mantenimiento y estudio
de P. panamensis.
Cultivamos a los pececillos que nacieron durante el
transporte y a los embriones avanzados liberados por disección de
las hembras por cuatro a seis meses hasta cuando alcanzaron un
tamaño de 15 mm de longitud total. Estos juveniles fueron
accidentalmente mezclados con el resto de la población. Por este
motivo, desconocemos el tiempo requerido para alcanzar el tamaño
adulto.
Figura 1. Super-embrionación y desarrollo embrionario en P. panamensis.
A. Super-embrionación. Un fragmento del ovario muestra dos embriones de
estadios 7 (arriba) y 9 (abajo), que corresponden a los estadios de ojos
tempranos y tardíos, respectivamente. Además se observa un oocito
previtelogénico, indicado por una flecha (estadio 1). B. Estadio 8 (ojos de
tamaño medio). El embrión ha sido sacado de la envoltura vitelina. C.
Estadio 11 (embrión maduro). El embrión ha sido sacado de la envoltura
vitelina. La barra representa 1mm en A - B,
y 2.5 mm en C.
19
Tabla 1. Desarrollo de Priapichthys panamensis
Estadio
Número
Criterio principal de
Haynes (1995)
Oocito previtelogénico
Oocito vitelogénico de tamaño
medio
Oocito
vitelogénico
crecido.
Gotas de grasa se encuentran
dispersas de modo uniforme en
el citoplasma.
Embrión
en
estadio
de
blastodisco. El blastodisco es una
pequeña
cubierta
blanca
localizada en el polo animal. Las
gotas
de
lípido
están
concentradas en la región animal.
Embrión del estadio de escudo.
La banda primitiva se observa
como una línea blanca en el
centro del escudo embriónico. La
longitud
del
escudo
es
equivalente a aproximadamente
la mitad del diámetro de todo el
embrión.
Embrión de copas ópticas con
muy poca o sin ninguna
pigmentación en los ojos.
Embrión de ojos tempranos y
yemas
tempranas
de
las
extremidades. Los ojos tienen
algo de pigmentación.
Embrión de ojos medios
Características de
los embriones de
P. panamensis
Oocito de 200 - 400 nm de
diámetro, su color es blanco
(Figura 1A).
No fue observado.
Se
observaron
oocitos
vltelogénicos y embriones en
clivaje, con diámetros de 1.8
mm.
Un blastodisco blanco y
opaco de aproximadamente
400 nm de diámetro se
encontró en la región del
polo animal. El blastodisco
es pequeño y por tal motivo
difícil de detectar.
Gástrula. El blastodisco
alargado contiene una línea
opaca que se extiende en
sentido antero-posterior. El
blastodisco es pequeño y
por tal motivo es difícil de
observar.
Se observó un embrión
pequeño y sin pigmento
sobre la gran masa de
yema. Se pudo detectar la
cabeza, copas ópticas y los
semitas.
El embrión se ha alargado.
Los
ojos
estuvieron
ligeramente pigmentados. El
corazón latía y bombea la
sangre (Figura 1A).
Embrión
con
ojos
pigmentados.
La
pigmentación dorsal se inicia
en la región de la cabeza.
Grandes vasos vitelinos se
observan sobre la superficie
de la yema (Figura IB).
Tabla 1. continuación...
Estadio
Número
Criterio principal de
Haynes (1995)
9
Embrión de ojos tardíos
10
Embrión de ojos muy tardíos
11
Embrión maduro
Características de
los embriones de
P. panamensis
El
cuerpo
estuvo
ligeramente pigmentado. Se
notó pigmento en la línea
lateral. La aleta caudal tiene
rayos (Figura 1 A).
El saco de yema es pequeño
y tiene forma irregular. El
cuerpo pigmentado se
encuentra curvado dentro de
la membrana del corión.
El saco de yema se ha
reabsorbido completamente
y el embrión tiene la
apariencia de un pequeño
pez (Figura 10).
Tabla 2. Número de estadios (super-embrionación) y de embriones por
hembra en Priapichthys panamensis
Hembra
No.
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
Estadios embriónicos*
Por Hembra
3
4
5
6
7
8
9
10
11
1
5
-
1
-
5
-
-
2
-
8
3
-
-
2
-
1
1
-
-
-
-
4
3
-
-
4
2
-
2
1
1
3
2
1
1
-
-
3
-
3
-
2
2
7
3
2
5
5
3
5
1
4
6
4
4
6
5
2
5
11
3
10
-
No. de
estadios
Total de
embriones
4
3
4
3
3
4
3
4
2
2
2
2
3
1
2
2
15
13
15
9
9
17
10
17
4
8
2
6
10
1
11
7
21
Hembra
No.
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43
44
45
Medía
Estadios embriónicos'
Por Hembra
3
1
5
-
3
3
2
-
4
4
5
6
7
8
-
-
.
-
-
-
2
-
1
2
1
-
1
-
1
2
1
1
3
1
1
-
2
-
1
-
1
-
2
1
2
3
-
1
-
1
4
2
-
5
-
1
-
4
3
3
-
3
-
2
-
1
-
5
9
1
3
10
11
-
-
1
1
4
-
2
-
3
-
1
-
-
4
1
-
2
2
3
1
-
-
4
-
4
-
4
-
No.de
estadios
2
2
3
3
2
2
2
2
2
3
3
4
2
2
1
2
0
0
0
0
0
1
1
1
1
4
4
3
5
2.2
Total de
embriones
2
8
5
6
6
6
6
3
5
8
6
4
7
3
1
5
0
0
0
0
0
1
1
3
1
6
9
4
17
6.2
De acuerdo a Haynes (1995).
Estructura ovárica y desarrollo embrionario
El
ovario
de
P.
panamensis
contiene
oocitos
previtelogénicos (estadio 1 de Haynes, 1995. Tabla 1) y un promedio
de 6.2 ± 4.9 embriones (Tabla 2, Figura 1). Oocitos vitelogénicos de
tamaño medio (estadio 2 de Haynes, 1995. Tabla 1) no fueron
detectados. El pez P. panamensis tiene super-embrionación (Tabla
2, Figura 1), que es la rara condición en la cual la madre lleva en su
22
cuerpo embriones de varios estadios embrionarios (Haynes, 1995).
En P. panamensis encontramos 2.2 ± 1.3 (rango 1-5) estadios
diferentes del desarrollo por hembra (promedios de 45 hembras ± la
desviación estándar. Tabla 2). Las hembras más grandes tenían un
número mayor de embriones y mayor variedad de estadios del
desarrollo. En el ovario, cada embrión estuvo recubierto por el corión
y por la pared folicular. Los embriones en el estadio del nacimiento
se encontraron libres en la cavidad ovárica de las hembras de P.
panamensis.
Embriones avanzados que se sacaron del ovario, y los
embriones a término que estaban libres en la cavidad del ovario
pudieron criarse exitosamente en la guardería. No tuvimos éxito en
el cultivo de embriones tempranos. Estos embriones murieron
cuando se les cultivó en PBS. Los embriones de peces vivíparos
tienen requerimientos de cultivo que varían entre especies (Wourms,
1981) y desconocemos los requerimientos para el cultivo de
embriones de P. panamensis.
En contraste con P. panamesis, la super-embrionación no
ocurre en el pez espada y cada hembra lleva embriones de
solamente un estadio del desarrollo. La madre libera abundantes
pececillos (entre 20-100 individuos), lo que se correlaciona con el
tamaño grande de los peces de esta especie. Por lo tanto, para la
cría en cautiverio, el pez espada es más apropiado que P.
panamensis. La super-embrionación, como ha sido encontrada en P.
panamensis, es ventajosa para los trabajos comparativos del
desarrollo embriónico.
El desarrollo de P. panamensis se parece al desarrollo de
otros peces poecilidos lecitotroficos tales como el pez espada
(Tavolga, 1949), y se puede estimar sus estadios del desarrollo de
acuerdo a la tabla estandarizada de Haynes (1995). La tabla 1
muestra los criterios principales de Haynes (1995) y resume las
características del desarrollo de P. panamensis. El tiempo requerido
para cada estadio del desarrollo es desconocido. Los huevos de P.
panamensis son grandes (de 1.8 mm de diámetro) y contienen
abundante yema, en comparación con el pez cebra (que tienen 0.7
mm de diámetro).
23
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a M. E. Avila, F. D. Brown, O. D. Pérez, L. E.
López e I. P. Muñoz por su ayuda en la captura de los peces.
Agradecemos a R. Barriga por la identificación de las especies de
peces, a S. Benítez y A. Rengifo por su ayuda en la preparación del
texto. Este trabajo recibió el apoyo de una beca de investigación de
la Pontificia Universidad Católica del Ecuador.
LITERATURA CITADA
Ballard W. W. 1981. Morphogenetic movements and fate maps of
vertebrates. American Zoologist 21: 391-399.
Driever W., Solnica-Krezel L., Schier A. F., Neuhauss S. C. F.,
Malicki J., Stemple D. L, Stainier D. Y. R., Zwartkruis
F., Abdelilah S., Rangini Z., Belak J., Boggs C. 1996. A
genetic screen for mutations affecting embryogenesis in
zebrafish. Development 123: 37-46.
Haffter P., Granate M., Brand M., Mullins M. C , Hammerschmidt M.,
Kane D. A., Odenthal J., van Eeden F. J. M., Jiang Y.
J., Heisenberg C. P., Kelsh R. N., Furutani-Seiki M.,
Vogelsang E., Beuchle D., Schach U., Fabian C,
Nusslein-Volhard C. 1996. The identification of genes
with unique and essential functions in the development
of the zebrafish, Danio rerio. Development 123: 1-36.
Harvey Pough F., Janis C. M., Heidner J. B. 1999. Vertebrate Life.
Quinta edición. Prentice Hall., New Jersey, U.S.A.
Haynes J. 1995. Standarized Classification of Poeciliid Development
for Life-History Studies. COPEIA 1995: 147-154.
Parenti L, Clayton J., Howe J. 1999. Catalog of type specimens of
recent fishes in the National Museum of Natural History,
Smithsonian Institution, 9: Family Poeciliidae (Téleoste!:
Cyprinodontiformes). Smithsonian Contributions to
Zoology 604: 1-22.
Sáenz Calderón, F. E. 2001 Desarrollo y proteínas asociadas a la
lámina nuclear 2 (LAP2) en Priapichthys panamensis
Poeciliidae en comparación con otros peces
ecuatorianos. Disertación de Licenciatura en Ciencias
Biológicas. Pontificia Universidad Católica del Ecuador.
Quito.
24
Tavolga W. N. 1949. Embrionic development of the platyfish
{Platypoecilus), the swordtail {Xiphophorus) and their
hybrids. Bulletin American Museum Natural History 94:
170-229.
Wourms J. P. 1981. Viviparity: the maternal-fetal relationship in
fishes. American Zoologist 21: 473-515.
Wourms JP, Whitt G 1981. Future directions of research on the
Developmental Biology of fishes. American Zoologist
21: 597-604.
25
LOS POLIPÉPTIDOS ASOCIADOS A LA LÁMINA
NUCLEAR 2 (LAP2) EN PECES Y ANFIBIOS
Eugenia M. del Pino, Oscar D. Pérez,
Fabián E. Sáenz, Federico D. Brown,
María Eugenia Ávila, y Verónica A. Barragán
Email: edelpino@puce.edu.ee
RESUMEN
La expresión de los polipéptidos asociados a la lámina
nuclear 2 (LAP2) en ranas, salamandras y peces no varía con el
modo reproductivo. Los patrones de expresión de LAP2 en las
células somáticas y germinales de 15 especies de peces y 33 de
anfibios son comparables a Xenopus laevis y al pez cebra y difieren
significativamente de los mamíferos. El patrón de expresión de LAP2
en células somáticas de mamíferos incluye a tres isotermas
principales, LAP2a, p, y y. En contraste, las células somáticas de los
peces expresan solamente LAP2p y y. En las ranas, por el contrario,
LAP2p es la isoforma principal de las células somáticas. La
divergente isoforma LAP2a no se detectó en las células de anfibios y
de peces. En contraste, los anfibios Gymnophiona presentan tres
isotermas de LAP2 en sus células somáticas. Estas isoformas tienen
movilidades electroforéticas comparables a las de los mamíferos,
pero no han sido caracterizadas. Como LAP2Y es la isoforma
principal de las células somáticas de los peces, proponemos que
ésta es la forma ancestral de LAP2. En los oocitos y embriones
tempranos de anfibios y de peces se encontró una isoforma
específica, LAP2u). Las células espermáticas de peces y anfibios
tienen isoformas específicas de bajo peso molecular que no han
sido caracterizadas. Durante la gastrulación se gatilla la expresión
de LAP2P en los embriones de anfibios y la expresión de l_AP2p y y
en los peces.
27
INTRODUCCIÓN
Una de las temáticas más recientes de la Biología del
Desarrollo consiste en el uso de los conocimientos generados del
estudio de los organismos modelo como son la rana Xenopus laevis,
el pez cebra {Danio rerio) y el ratón para compararlos con otros
organismos. Los resultados generados permiten hacer inferencias
evolutivas. Esta área de vanguardia se llama Evo-Devo (revisado en
Gilbert, 2000). La extraordinaria biodiversidad del Ecuador permite
realizar comparaciones en un gran número de especies y de esta
manera detectar la conservación de la estructura o patrón de
expresión de un determinado gen. Para nuestro trabajo comparativo,
escogimos a los polipéptidos asociados a la lámina nuclear 2 (LAP2)
y su expresión en células somáticas y germinales del adulto, así
como durante la embriogénesis en peces y anfibios provenientes
principalmente del Ecuador.
Desde su descubrimiento por Foisner y Gerace (1993), las
funciones de las isoformas de LAP2 en la arquitectura y dinámica
nuclear, enfermedades y el desarrollo embrionario han comenzado a
dilucidarse (revisado en Dechat etal., 2000; Gruenbaum etal., 2000;
Wilson, 2000). En los mamíferos se expresan seis isoformas de
LAP2 (LAP2a, p, e, 5, y y !;), las cuales se generan por empalme
alternativo de los transcritos de un mismo gen. Las isoformas más
abundantes en las células de los mamíferos son LAP2a, p, y y.
Todas estas isoformas son proteínas integrales de membrana del
tipo II y se encuentran en la membrana interna del núcleo.
Solamente LAP2a y LAP2!; carecen del dominio transmembrana
(revisado en Dechat et al., 2000). Las isoformas de LAP2 se unen a
la cromatina y a la lámina nuclear que está compuesta de
subunidades llamadas lamins.
Entre las funciones de LAP2 está el reensamblaje postmitótico del núcleo. Se ha postulado que las isoformas de LAP2
estabilizan la cromatina y unen la membrana nuclear a los
cromosomas. Además, las isoformas de LAP2 están implicadas en
enfermedades autoinmunes (Konstantinov et al., 1995; PaulinLevasseur et al., 1996) y proteínas relacionadas con LAP2 están
involucradas en la distrofia muscular de Emery-Dreifuss (Wilson,
2000). La expresión diferencial de las isoformas de LAP2 durante el
desarrollo de peces y anfibios sugiere que estos polipéptidos
28
pueden tener importancia en el desarrollo embrionario (Lang et al.,
1999; del Pino eía/.,2002; Schoft etal., 2003).
En su estructura, LAP2P tiene un dominio amino terminal
nucleoplásmico, un dominio transmembrana y un dominio carboxiterminal localizado entre las membranas nucleares interna y externa
(revisado en Dechat etal., 2000). El dominio nucleoplásmico incluye
una región de unión a la lámina nuclear (a las lamins B1/B2) y una
región de 187 amino ácidos en la región N-terminal que interactúa
con la cromatina y que es altamente conservada. Las isoformas de
LAP2 comparten el dominio LEM en su región N-terminal con las
proteínas relacionadas emerin y MANÍ (Lin et al., 2000). El dominio
LEM interactúa con el factor cromosómico de barrera a la
autointegracion (BAF). Se considera que este factor participa en la
unión de LAP2 a la cromatina (Furukawa, 1999). Además, las
isoformas de LAP2 de los vertebrados tienen un homólogo
estructural del dominio LEM directamente en el terminal amino. Este
dominio se une directamente a la cromatina in vitro, pero no a través
de la proteína BAF (revisado en Lang y Krohne, 2003).
La isoforma LAP2a es la más divergente de las isoformas de
LAP2 en su estructura y carece del dominio transmembrana,
solamente comparte los 187 amino ácidos del terminal amino con
las demás isoformas de este polipéptido (revisado en Dechat et al.,
2000). Se ha postulado que l_AP2a contribuye a estabilizar el orden
superior de la estructura cromosómica, mientras que LAP2P puede
influenciar la estructura de la cromatina para modular la replicación y
posiblemente la competencia para la transcripción. Sin embargo,
cabe resaltar que las funciones de las isoformas de LAP2 son
desconocidas (Gant ef al., 1999; Dechat et al., 2000), un estudio
comparativo puede proveer claves para la compresión de sus
posibles funciones.
A diferencia de los mamíferos, las células somáticas de las
ranas expresan una isoforma principal de LAP2, que es LAP2p.
Lang y Krohne (2003) aprovecharon de esta característica de las
células de X. laevis para usarlas como modelo experimental.
Mediante marcar a LAP2P con la proteína verde fluorescente (GFP)
estudiaron la interacción de LAP2p con las lamins. Encontraron que
en los 135 amino ácidos del terminal carboxilo de LAP2p se
encuentra el sitio de unión a las lamins. Este sitio ha sido altamente
29
conservado durante la evolución de los vertebrados. Los autores
sugieren que esta región de LAP2P media las interacciones entre
LAP2 y los polímeros de las lamins de tipos A y B (Lang y Krohne,
2003).
En contraste con las células somáticas, LAP2OJ es la
isoforma principal de los oocitos y los embriones tempranos de
ranas y peces (Lang et al., 1999; del Pino et al., 2002; Brown et al.,
2002; Schoft eí al., 2003). Esta isoforma es de mayor peso
molecular que LAP2p (Schoft et al., 2003). En contraste con LAP2a,
el dominio transmembrana se encuentra en LAP2io. Esta isoforma
sintetizada por la madre, es la de mayor tamaño y la única que se
encuentra presente en las células embrionarias del pez cebra, que
se caracterizan por su rápida división. Schoft et al. (2003) han
determinado que durante el desarrollo embrionario temprano del pez
cebra, LAP2U) se une a los cromosomas mitóticos antes de la
anafase. Estudios con moléculas de LAP2CJJ marcadas con GFP les
permitió detectar la asociación de LAP2w con vesículas de
membrana que se encuentran sobre la superficie de los
cromosomas en anafase. Estos cromosomas se recubren de
membrana al final de la anafase para originar los cariómeros. De
modo similar, LAP2(JJ es la isoforma principal del desarrollo
temprano de X. laevis una especie de desarrollo rápido.
Curiosamente Gastrotheca riobambae, una rana con desarrollo
muy lento tiene a LAP2(JÜ como la isoforma principal durante el
clivaje (del Pino etal., 2002).
El estudio de los patrones de expresión en peces y anfibios
es de interés porque estos vertebrados tienen diversos modos de
reproducción. Dada la ventaja de la gran biodiversidad del Ecuador,
hemos analizado la expresión de LAP2 en 15 especies de peces
teleósteos y la hemos comparado con el patrón de expresión del pez
cebra. Entre los anuros analizados, 17 especies depositan sus
huevos en el agua y 13 especies tienen adaptación terrestre para la
reproducción (los modos reproductivos de las ranas se clasificaron
de acuerdo a Duellman y Trueb, 1986). Las ranas y salamandras
representan a seis familias de anuros, una familia de urodelos.
Además, se analizaron dos especies anfibios gymnophiones del
género Caecilia (del Pino eí al., 2002), La Tabla 1 resume los
patrones de expresión de LAP2 en peces anfibios y mamíferos. Este
estudio comparativo sugiere que las isoformas de LAP2 tienen
30
patrones altamente consen/ados en el f uncionamiento celular, el
desarrollo embrionario y la evolución.
Tabla 1. Expresión de LAP2 en peces, anfibios y mamíferos.1
Patrón
isoformas pincipales
w
a
P
Y
1. PECES
SOMÁTICO2
■i
H
GOCITOS
■
ESPERMA
PP
■J
2. RANAS Y SALAMANDRAS
■i
SOMÁTICO
H
OOCITOS
m
ESPERMA
3. MAMÍFEROS
SOMÁTICO
OVARIO3
ESPERMA
H H ■
■1 H H
™
1
Cada bloque indica la presencia de una isoforma de LAP2.
Los niveles de expresión de LAP2P y LAP2Y varían entre los tejidos y entre
especies.
3
De acuerdo a nuestras observaciones en el ratón.
Pp, polipéptido pequeño.
2
31
EL PATRÓN DE EXPRESIÓN DE
SOMÁTICAS DE PECES Y ANFIBIOS
LAP2
EN
CÉLULAS
Al igual que en X. laevis, LAP2P fue la isoforma
representativa de las células somáticas de las ranas y urodelos. Los
anfibios Gymnophiona fueron la excepción, pues sus células
somáticas presentan tres isoformas de l_AP2 con movilidades
similares a la de los mamíferos, pero esas isoformas no han sido
caracterizadas.
En el pez cebra y otros peces, L A P 2 Y es la isoforma más
abundante de las células somáticas, pero en algunos tejidos se
observó la expresión de LAP2p. Los peces estudiados pertenecen a
ocho familias, que representan cinco órdenes de teleósteos. A pesar
de esto, un solo patrón de expresión se detectó en el pez cebra y en
peces ovíparos y vivíparos (del Pino eí al., 2002). Los peces son el
grupo más antiguo y diverso de los vertebrados, por lo que se
sugiere que la isoforma más abundante de los peces, LAP2Y, debe
corresponder a la forma ancestral de LAP2 y que las otras isoformas
pudieron originarse a partir de ésta (del Pino ef al., 2002). En
ninguno de los organismos analizados se encontró la expresión de
LAP2a por lo que se ha concluido que LAP2a aparentemente no
está representada en los vertebrados inferiores (del Pino eí al.,
2002).
EL PATRÓN DE EXPRESIÓN DE LAP2 ÉN CÉLULAS
GERMINALES Y EN EMBRIONES DE PECES Y ANFIBIOS
Tanto en peces como en anfibios, las células germinales
tienen isoformas específicas de LAP2. En los espermatozoides se
detectaron isoformas de LAP2 de tamaño pequeño que no han sido
caracterizadas. Por el contrario, la isoforma de los oocitos y
embriones tempranos, LAP2IJJ, tiene una movilidad electroforética
parecida a la de LAP2a. La diferencia radica en que el dominio
transmembrana se encuentra en LAP2w y no en LAP2a (Schoft eí
al., 2003). Tanto en el pez cebra como en X. laevis se ha logrado
clonar a todas las isoformas de LAP2, incluyendo a LAP2co (Lang ef
al., 1999; Schoft etal., 2003).
En los embriones tempranos de X. laevis, el pez cebra, el
pez vivíparo Priapichthys panamensis y los embriones de las ranas
32
Gastrotheca riobambae y Colostethus machalilla la regulación
positiva de LAP2p ocurre en la gástrula tardía, a pesar de los
diferentes tiempos de desarrollo que tienen estas especies (Lang ef
al., 1999; del Pino etal., 2002; Schoft etal., 2003).
CONCLUSIÓN
El trabajo comparativo entre aproximadamente cincuenta
especies de peces y anfibios señala que los polipéptidos LAP2 en su
dominio amino terminal han sido altamente consen/ados durante la
evolución, pues el suero MAN, que es el suero de un paciente con
una enfermedad autoinmune, (Paulin-Levasseur ef al., 1996)
reconoce este dominio en las isoformas de LAP2 de los diferentes
vertebrados. En segundo lugar es impresionante el patrón
conservado de expresión de las células somáticas, germinales y
embriones tempranos tanto de peces como de anfibios. Estos
patrones conservados sugieren que, como se ha propuesto por otros
autores, las diferentes isoformas de LAP2 cumplen funciones
también diferentes en las células o se encuentran en células que
difieren en sus actividades metabólicas.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a M. S. Benítez y V. Noboa por su ayuda y
estímulo. A L. E. López por su ayuda en la captura de los peces y
ranas . Agradecemos a L. A. Coloma, S. Ron y R. Barriga por la
identificación de las especies de peces y ranas. Por su apoyo en las
investigaciones agradecemos a G. Krohne, M. Paulin-Levasseur y
N. Haddad. Este trabajo recibió el apoyo de una beca de
investigación de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador.
33
LITERATURA CITADA
Brown, F. D., del Pino, E. M., Krohne, G. 2002. The Bidder's organ in
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35
OOGÉNESIS Y EL ÓRGANO DE BIDDER EN LOS MACHOS
HERMAFRODITAS DE Bufo marinus
Federico D. Brown y Eugenia M. del Pino
Email: edelpino®puce.edu.ec
RESUMEN
La gónada masculina adulta de Bufo marinus contiene tejido
testicular y oválico simultáneamente. El ovario previtelogénico se
encuentra en la parte anterior de los testículos de todos los
Bufonidae y se le conoce como el órgano de Bidder. Se ha
investigado el patrón de expresión de polipéptidos asociados a la
lamina nuclear 2 (LAP2) durante la oogénesis y se han analizado los
efectos de la orquidectomía (castración) en la morfología y
expresión de LAP2 en el órgano de Bidder. Se han caracterizado los
oocitos en el ovario y en el órgano de Bidder a nivel morfológico y
molecular. En Bufo marinus, al igual que en otros anfibios, LAP2P se
expresa en células somáticas, mientras que LAP2Ü) se expresa en
los oocitos. Se encontró que la expresión de LAP2a) empieza
durante el estadio 1 de la oogénesis en oocitos previtelogénicos de
150-200 |im de diámetro. Como efecto de la orquidectomía, se ha
demostrado un incremento en el diámetro de los oocitos del órgano
de Bidder. Este efecto, produce a su vez cambios en la morfología
externa, histología y patrón de expresión de LAP2CÜ (84 kDa) de los
oocitos en el órgano de Bidder. Los oocitos del ovario y los del
órgano de Bidder inician la expresión de LAP2a) cuando alcanzan
un tamaño de entre 150 - 200 nm de diámetro. Por primera vez se
describe un método molecular para el estudio de la diferenciación
del órgano de Bidder, en comparación con el ovario.
37
INTRODUCCIÓN
Las gónadas de los embriones de los vertebrados se derivan
del mesodermo intermedio a ambos lados del cuerpo del embrión.
Las gónadas aparecen en la superficie ventral media del mesonefros
mediante un ensanchamiento del epitelio celómico para formar el
primordio gonadal (revisado por Capel, 2000). Una característica
embriológica única del primordio gonadal de ambos sexos, que
difiere de los primordios de los otros órganos, es su bipotencialidad,
es decir su capacidad de desarrollarse en ovario o testículo. Machos
hermaf roditas que presenten ovotestículos (Harms, 1921) son un
caso muy raro entre los vertebrados (revisado por Capel, 2000). Sin
embargo, los machos de Bufonidae presentan una estructura
ovárica previtelogénica y rudimentaria en la parte anterior de los
testículos, conocida como el órgano de Bidder. Esta estructura ha
sido estudiada por cerca de 200 años (revisado por McDiarmid,
1971).
La formación del órgano de Bidder está caracterizada por
una distribución diferencial durante la migración de las células
germinales primordiales hacia las crestas genitales, de acuerdo a un
gradiente antero-posterior. En las larvas de Bufo, las gónadas
primero adquieren una condición femenina y sólo después se
revierten de ovarios a testículos en los machos genéticos (Petrini y
Zaccanti, 1998). El órgano de Bidder consiste de oocitos
previtelogénicos que bajo condiciones normales no se desarrollan.
Sin embargo, si los testículos de machos adultos de Bufonidae son
extirpados quirúrgicamente, los oocitos del órgano de Bidder pueden
alcanzar estadios vitelogénicos (Harms, 1921; Pancak-Roessler y
Norris, 1991). El cambio del órgano de Bidder en una gónada
femenina y la condición peculiar de un hermafroditismo rudimentario
que caracteriza a los Bufonidae machos hacen de ellos un útil
modelo experimental para investigar la diferenciación sexual y el
papel que juegan los esferoides sexuales en este proceso (Petrini y
Zaccanti, 1998). Brown eí al., (2002) describen los cambios
morfológicos e histológicos del órgano de Bidder en comparación
con el ovario. Además, estos autores complementan el trabajo con
un estudio molecular de los polipéptidos asociados a la lámina
nuclear 2 (LAP2), cuyas isoformas se expresan diferencialmente en
tejidos somáticos y germinales (Lang ef al. 1999; del Pino ef al.,
2002).
38
La familia de LAP2 está compuesta de varias isoformas
resultantes de un empalme alternativo (derivadas de un único gen)
que juegan un papel importante en la asociación de la envoltura
nuclear y la lámina nuclear a la cromatina durante la mitosis y en el
reensamblaje nuclear postmitótico. En Xenopus laevis se han
identificado y clonado varios homólogos de LAP2 (revisado por:
Dechat eí al., 2000; Lang ef al., 1999). LAP2P se expresa a partir del
estadio de gástrula (estadio 10) en células somáticas del adulto,
mientras que LAP2co se expresa en oocitos, huevos y embriones
tempranos de Xenopus laevis (Lang ef al., 1999). Con fines
comparativos, se ha estudiado el patrón de LAP2 en otros grupos de
anfibios y peces ecuatorianos, donde se encontró una expresión
diferencial de LAP2 entre tejidos somáticos y oocitos. Estos
resultados señalan que la expresión diferencial de las isoformas de
LAP2 sería el patrón ancestral para los vertebrados ya que es
compartido en los anfibios, con excepción de los Caecilidae (del
Pino ef a/., 2002).
CAMBIOS EN LA MORFOLOGÍA DEL ÓRGANO DE BIDDER POR
EFECTO DE LA ORQUIDECTOMÍA
A comienzos de siglo pasado, se realizaron varias
investigaciones sobre el cambio de sexo y el hermafroditismo en B.
bufo (Harms, 1921). En este sapo se encontró que la extirpación de
los testículos u orquidectomía ocasionaba el crecimiento del órgano
de Bidder. En B. woodhousii también se confirmó que, la
orquidectomía bilateral resulta en el crecimiento del órgano de
Bidder y en un adelanto de los oocitos hacia estadios más
avanzados de la oogénesis. Se encontró en esta especie que la
administración de gonadotropinas resulta en el crecimiento más
acentuado de los oocitos del órgano de Bidder después de la
orquidectomía (Pancak-Roessler y Norris, 1991).
En machos de B. marinus la orquidectomía produjo
incremento en el diámetro de los oocitos, la acumulación de yema y
una hipervascularización alrededor de los oocitos (Figuras 1A - B').
Se tomó como controles a sapos intervenidos quirúrgicamente de la
misma manera que un sapo orquidectomizado, pero sin que sus
gónadas sean extirpadas (Brown, eí al. 2002). Al momento de la
operación los oocitos del órgano de Bidder se encontraron
generalmente en el estadio I previtelogénico (<300 nm de diámetro)
39
y fueron prácticamente transparentes. Estas características son
similares a las encontradas en Bufo bufo (Petrini y Zaccanti, 1998) y
en S. woodhousii (Pancak-Roessler y N orris, 1991). Los oocitos
generalmente se encontraron en estadio 1 y fueron comparables a
los oocitos de órganos de Bidder de sapos control. Las
características histológicas de oocitos de estadio I se pueden
observar en las Figuras 1C y D. Su gran vesícula germinal fue
visible con nucléolos grandes en su interior que estaban en la
periferia y también dispersos en su interior. La Figura 1D contrasta
los numerosos espermatozoides del túbulo seminífero con el un
oocito previtelogénico
órgano de
jemco del
uei órgano
ue Bidder.
DIO
y
^
■ "y-
Figura 1. Morfología del testículo y el órgano de Bidder. A. El testículo, a la
izquierda y el órgano de Bidder, a la derecha de un sapo control, un mes
después de la orquidectomía. La zona de transición entre el testículo y el
órgano de Bidder se indica con (flechas). B. El órgano de Bidder de un sapo
orquidectomizado, dos meses después de la orquidectomía. B'. Oocitos
aislados del mismo órgano de Bidder que en (B). C. Zona de transición entre
los testículos y el órgano de Bidder obtenido de un sapo al momento de la
orquidectomía. Se observa un túbulo seminífero y un oocito bidderiano. D.
La misma zona de transición de otro sapo que muestra un oocito bidderiano
grande y los núcleos de muchos espermatozoides en el túbulo seminífero.
La barra representa, 1.0 mm (A,B,B'); 100 jun (C,D); Bo, órgano de Bidder;
t, testículo. Figura reimpresa de Brown, etal., (2002).
40
Dos meses después de la orquidectomía, el 78 % (en 7 de 9
machos) de los oocitos del órgano de Bidder sobrepasaron las 300
îm de diámetro, alcanzaron el estadio 2 de la oogénesis, e iniciaron
la vitelogénesis. Una característica muy importante en el órgano de
Bidder de machos orquidectomizados es la hipervascularización que
se manifestó pronunciadamente en oocitos de estadio 2 a los dos
meses de la orquidectomía (Figuras I B y B'). El órgano de Bidder
presentó oocitos de estadios 2 y 3, con una gran vesícula germinal
visible en el centro y nucléolos distribuidos en la periferia o en todo
el interior del núcleo. Se observaron también cromosomas plumosos
en los oocitos de estadio 2. Además de oocitos de estadios 2 y 3, en
el órgano de Bidder de sapos orquidectomizados, se observaron
también oocitos más pequeños de estadio 1. Estos oocitos
presentaron nucléolos graneles periféricos en su vesícula germinal,
característicos de oocitos de estadio 1.
McDiarmid (1971) revisó la presencia del órgano de Bidder
en los anuros y encontró que esta peculiar estructura estaba
restringida al grupo de los Bufonidae. En varias especies de
Bufonidae, el órgano de Bidder puede degenerar en los adultos
machos, ya que se ha visto que esta estructura está mejor
desarrollada en individuos jóvenes (revisado por McDiarmid, 1971).
En machos adultos de B. marinus, el órgano de Bidder fue de
tamaño variable (entre 3 y 5 mm de largo). En algunos individuos
incluso, no se encontró el órgano de Bidder posiblemente debido a
la degeneración de este órgano, como ocurre en los adultos de otros
Bufonidae de acuerdo a McDiarmid (1971).
LA EXPRESIÓN DIFERENCIAL DE LAP2 EN LAS GÓNADAS DE
BUFO MARINUS
La expresión diferencial de las isoformas de LAP2 en los
testículos, ovario y órgano de Bidder de B. marinus se sintetiza en la
Tabla 1. Se analizó la expresión de LAP2 en oocitos y células
foliculares del órgano de Bidder antes y después de la
orquidectomía. Los resultados de la orquidectomía a los dos meses
en comparación con los controles se muestran en la Figura 2. Los
oocitos del órgano de Bidder al momento de la orquidectomía
mostraron la expresión de la proteína LAP2p de 68 kDa (Figura 2,
carril 1 y 3). Esta isoforma se expresa de modo característico en las
células somáticas. Al cabo de dos meses de la orquidectomía, los
41
oocitos generalmente sobrepasaron los 200 pm de diámetro y
expresaron LAP2(o de 84 kDa (Figura 2, carriles 2 y 5). Es
importante notar que en oocitos retirados del mismo órgano de
Bidder se mostró la expresión de LAP2P antes de la orquidectomía y
la regulación positiva de LAP2co después de la orquidectomía
(Figura 2, carriles 3 y 4). Los oocitos de órganos de Bidder de los
sapos controles (Figura 2, carriles 6 y 7) fueron analizados según su
tamaño. Los oocitos de un órgano de Bidder control de estadio I (de
190 pm de diámetro) expresaron LAP2P (Figura 2, carril 6). En
contraste, los oocitos de estadio II (310 pm de diámetro) de órganos
de Bidder control expresaron a LAP2(o, además de LAP2p (Figura 2,
carril 7). Una proteína pequeña de bajo peso molecular que no ha
sido caracterizada fue detectada en los oocitos de distintos tamaños
del órgano de Bidder (Figura 2, carriles 2, 4, 5 y 7).
Brown eí al. (2002) encontraron cambios en la expresión de
LAP2 con el crecimiento de los oocitos del órgano de Bidder. Los
oocitos del órgano de Bidder que sobrepasan las 150-200 pm
expresan LAP2K) de modo similar a la expresión durante la
oogénesis de las hembras (del Pino ef al., 2002). Los oocitos, que
por efecto de la orquidectomía sobrepasan este diámetro, expresan
LAP2co tanto en el ovario como en el órgano de Bidder.
Es importante resaltar que en algunos sapos adultos, sin
necesidad de una orquidectomía, el órgano de Bidder es muy
grande, contiene oocitos que sobrepasan las 200 pm de diámetro y
expresan LAP2(o (Figura 2, carril 7). Para concluir, la expresión de
LAP2(o depende del tamaño de los oocitos, sean estos del órgano
de Bidder o del ovario (Tabla 1). Esta es la demostración
morfológica y molecular de que los oocitos del órgano de Bidder en
B. marinus son oocitos equivalentes a los del ovario.
42
Tabla 1. Expresión de LAP2 en las gónadas de B. marinus^
Células y tejidos
Isoformas de LAP2
P
©
2
pp
TESTÍCULO2
Espermatozoides
Células somáticas
ÓRGANO DE BIDDER
Oocitos <150^m diam3
Oocitos 240-600nm diam
Células foliculares
OVARIO
Oocitos <150nm diam3
Oocitos 240-1,400nm diam
Células foliculares
Cada bloque señala la ocurrencia de una isoforma de LAP2.
De acuerdo a del Pino et al. (2002), los polipéptidos pequeños de los
espermatozoides y oocitos tienen movilidad electroforética diferente.
3
Las muestras Incluyen oocitos y células foliculares debido a que los oocitos
no pudieron aislarse en los ovarios pequeños.
Abreviaturas: diam, diámetro; pp, polipéptido pequeño relacionado a LAP2.
2
43
1
ó
Tiempo meses: 0
Macho no.
1
-m
l"
2
2
Oocito 190 i
Oocito 310
I—1
BO 240 pm
Oocito 360 [
BO 500 pm
s
o00
0 2 2
3 3 4
11
5 6
-
2
3 4
5
6 7
Sham
Figura 2. Western blot que demuestra la expresión de LAP2 en oocitos
bidderianos después de la orquidectomía. LAP2P fue la isoforma más
abundante en oocitos bidderianos removidos de machos al momento de la
orquidectomía (tiempo 0; carriles 1,3). Dos meses después de la
orquidectomía los oocitos bidderianos de estadio 2 expresaron LAP2(o y un
polipéptido pequeño (carriles 2,4). Además de LAP2OJ, el órgano de Bidder
con oocitos de estadio 3 expresaron LAP2P, por la presencia de las células
foliculares somáticas (carril 5). En un mismo sapo se observó el cambio de
expresión de LAP2P a LAP2co (carriles 3 y 4). Los oocitos bidderianos
mostraron variabilidad en el tamaño y expresión de LAP2, como se
demuestra en dos controles (carriles 6 y 7). En los oocitos bidderianos del
sapo 5, sólo se observó LAP2P (carril 6), mientras que algunos oocitos del
sapo 6 fueron más grandes y expresaron también LAP2co (carril 7). En B.
marinus, LAP2P tiene una mobilidad de 68 kDa (línea inferior, izquierda),
mientras que LAP2co tiene una mobilidad cercana a 84 kDa (línea superior,
izquierda). BO, órgano de Bidder. Figura reimpresa de Brown etal., (2002).
44
PERSPECTIVAS
Se requiere mayor investigación de otras proteínas con
expresión diferencial en células con funciones diferentes como en
espermatozoides, oocitos y embriones tempranos, para poder
entender mejor las interacciones y mecanismos regulatorios de las
LAP2 durante la oogénesis y embriogénesis. Se ha encontrado una
expresión diferencial de lamins tipo B en células con diferentes
funciones (Lang eí al., 1999). Las lamins tipo B cumplen un papel
importante en el ensamblaje de la lámina nuclear, lo que sugiere
cierto paralelismo e interacción con las LAP2. Sin embargo, hace
falta estudiar en detalle la activación de la expresión de las lamins
en la oogénesis y reconocer otras moléculas que puedan estar
involucradas en este proceso.
La presencia del órgano de Bidder en los Bufonidae
proporciona un modelo de investigación muy singular dentro de los
vertebrados para estudios de diferenciación gonadal y
gametogénesis. A pesar de ciertos intentos para caracterizar el
papel que juegan los esferoides en la diferenciación sexual de este
sapo (Petrini y Zaccanti, 1998), es fundamental investigar la
regulación molecular que se da durante este proceso.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a F. Sáenz, O. Pérez, M. E. Ávila y V.
Barragán por su ayuda en el laboratorio. Un agradecimiento muy
especial a G. Krohne por su colaboración científica y asistencia, y a
M. Paulin-Levasseur por la donación de anticuerpos. Gracias a V.
Noboa por su ayuda con la histología. Por su ayuda en colección y
mantenimiento de los sapos agradecemos a L. E. López, J. M.
Galarza, F. Ayala, J.C. Santos, P. Castillo, M. Díaz y D. Paucar.
Gracias a L. Coloma y S. Ron por las identificaciones, y a M.
Rodriguez y J. Carvajal por sus comentarios. Este trabajo ha sido
realizado con una beca de investigación otorgada por la PUCE.
45
LITERATURA CITADA
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46
II. ENTOMOLOGÍA
NOTAS SOBRE LA BIOLOGÍA Y BIONOMÍA DE Rhodnius
robustos LARROUSSE, 1927 (HEMÍPTERA: REDUVIIDAE,
TRIATOMINAE)
Francisco S. Palomeque1, Femando Abad-Franch 2,3 ,
Mario Grijalva C.1,4
laboratorio de Investigación en Enfermedades Infecciosas (LIEI),
Escuela de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica del
Ecuador, Quito, Ecuador
2
Unidad de Biología Molecular de Patógenos, Departamento de
Enfermedades Infecciosas y Tropicales, London School of Hygiene
and Tropical Medicine, Londres, Reino Unido
3
Unidad de Medicina Tropical, Instituto 'Juan César García', Quito,
Ecuador
^Tropical Disease Institute, Ohio University, Ohio, EEUU
E-mail: fspalomeque@hotmail.com
RESUMEN
Se estima que Trypanosoma cruz/, agente causal de la
enfermedad de Chagas (ECh), infecta a más de 165000 personas
en Ecuador (>5 millones viven bajo riesgo de contagio). Los vectores
del parásito (Triatominae) son responsables de >80% de nuevos
casos. El primer reporte de ECh en la Amazonia ecuatoriana se
publicó en 1991. Estimaciones recientes indican una prevalencia del
3%; se considera que Rhodnius robustus y R. pictipes son los
principales vectores en la zona. ñ. robustus tiene una amplia
distribución en el sistema Amazonas-Orinoco. Se estudió el ciclo de
vida (duración de cada estadio ninfal) y la bionomía (ingesta de
sangre y patrón de defecación) de 80 individuos de R. robustus,
capturados en palmeras {Attalea butyracea, Francisco de Orellana,
Orellana) y mantenidos en el insectario del LIEI (27±30C, 75±5%HR,
fotoperíodo de 12/12 horas y alimentación semanal con sangre de
ratón). Se reporta un tiempo de 128±7 días desde la postura de los
huevos hasta el estadio imaginal, con un consumo promedio de 288
mg de sangre. El 80% de insectos requirió una sola toma por estadio
y el 43% defecó durante la alimentación o en los 15 minutos
posteriores. Las poblaciones ecuatorianas de R. robustus pueden
producir dos generaciones por año. Se observó defecación rápida
49
en un 43% de los casos, lo que aumenta las probabilidades de
transmisión de T. cruz/ incluso en condiciones de no domiciliación
del vector. Aunque R. robustus (a diferencia de especies muy
próximas como R. prolixus) no parece capaz de colonizar viviendas
de forma estable, los datos sugieren que se trata de una especie
con un elevado potencial vectorial.
Palabras clave: Amazonia, Ecuador, enfermedad de Chagas,
Rhodnius robustus, Triatominae.
INTRODUCCIÓN
La Enfermedad de Chagas (ECh), causada por el
protozoario hemoflagelado Trypanosoma cruz/ Chagas, 1909
(Kinetoplastida: Trypanosomatidae), fue descubierta por Carlos
Chagas en 1909 y está presente en todos los países continentales
de Latinoamérica (WHO/CTD, 2003). Se calcula que entre 11 y 12
millones de personas sufren la infección en la actualidad (Schmunis,
1999).
Estimaciones recientes sugieren que entre 165000 y 170000
personas están infectadas por T. cruz/ en Ecuador; más de 5
millones viven en situación de riesgo (Abad-Franch y Aguilar, 2003).
Los vectores más importantes en el país son Triatoma dimidiata y
Rhodnius ecuadoriensis, presentes en las áreas endémicas del
litoral y de los valles interandinos del sur del país (Aguilar eí al.,
1999; Abad-Franch etal., 2001).
La Amazonia ecuatoriana (AE) fue considerada libre de
transmisión de la ECh hasta 1991, cuando se reporta un foco de
transmisión autóctona (Amunárriz, 1991; Amunárriz et al., 1991). Un
estudio posterior demostró una prevalencia superior al 6% en
comunidades indígenas del río Ñapo (Chico ef al., 1997). Pero
recientemente, una amplia encuesta serológica realizada en
Sucumbíos, Orellana, Ñapo y Pastaza detectó un 3% de
seropositivos (M.J. Grijalva y colaboradores, en preparación). Estos
datos indican que la AE debe considerarse como un área en que la
ECh es endémica (Amunárriz 1991; Aguilar ef al., 1999; AbadFranch etal., 2001).
Los triatominos tienen un ciclo vital exopterigoto
hemimetabólico típico, pasando desde el huevo por cinco estadios
50
ninfales hasta la emergencia de los insectos adultos que son alados
(estadio imaginal). Tanto ninfas como adultos se alimentan
exclusivamente de sangre de vertebrados (Salomón etal., 1994). La
transmisión de T. cruz/al hombre ocurre cuando un vector infectado
defeca durante o en los minutos posteriores a la alimentación,
contaminando las mucosas o heridas en la piel del huésped de
forma que el parásito alcanza el torrente sanguíneo (Engman y
León, 2002). Esta forma de transmisión es responsable de más del
80% de nuevos casos humanos (Schofield, 1994).
R. robustus, R. pictipes y Panstrongylus geniculatus han
sido señalados como responsables de la transmisión de la ECh en la
AE; además, P. fierrer/(importante vector domiciliado en el norte del
Perú) podría representar un peligro potencial (Amunárriz 1991;
Amunárriz etal., 1991; Chico etal., 1997; Aguilar etal., 1999; AbadFranch eí al., 2001; Cuba Cuba eí al., 2002). Los datos disponibles
sugieren que R. pictipes y R. robustus son los principales vectores
de ECh humana en la AE.
R. robustus es una de las 16 especies del género Rhodnius
actualmente reconocidas (Abad-Franch, 2003); está estrechamente
relacionado con R. prolixus, principal vector de ECh en Venezuela,
Colombia y varios países de América Central (Monteiro ef al., 2001).
R. robustus está presente en las cuencas del Amazonas y el
Orinoco (Lent y Wygodzinsky, 1979); existen al menos cinco grupos
genotípicamente diferenciados cuya importancia epidemiológica aún
es mal conocida (F.A. Monteiro, comunicación personal). Aunque la
invasión de domicilios es frecuente, esta es una especie silvestre
cuyo ecótopo primario son las palmeras; se ha notificado su
presencia en palmas de los géneros Acrocomia, Astrocaryum,
Attalea, Mauritia, Orbignya, Oenocarpus y Phytelephas (Carcavallo
eí al., 1998; Palomeque ef al., 2000; F.S. Palomeque, datos no
publicados).
El estudio de la biología básica y los hábitos de
alimentación-defecación de las especies de triatominos presentes en
un área determinada es por tanto fundamental para la comprensión
de su potencial vectorial.
51
Los especímenes de R. robustus fueron colectados en
palmeras {Attalea butyracea) de la localidad de Francisco de
Orellana (Provincia de Orellana; S 0o 24 49, O 76° 59 45). Fueron
estudiados 18 huevos, 12 ninfas de primer estadio (NI), 15 ninfas de
segundo estadio (Nil), 12 ninfas de tercer estadio (Nlll), 10 ninfas de
cuarto estadio (NIV) y 13 ninfas de quinto estadio (NV).
Las chinches fueron mantenidas en el Insectario del
Laboratorio de Investigación en Enfermedades Infecciosas (LIEI) de
la Pontificia Universidad Católica del Ecuador bajo las siguientes
condiciones: temperatura, 27±30C; humedad relativa, 75±5%;
fotoperíodo, 12 horas de luz/oscuridad. Los insectos fueron
alimentados semanalmente con sangre de ratón (a excepción de las
ninfas I, a las que se ofreció alimento todos los días desde la
eclosión hasta la primera toma).
Todos los individuos fueron observados diariamente para
determinar los períodos de incubación de los huevos y de desarrollo
de cada estadio ninfal. La cantidad de sangre ingerida en cada toma
fue estimada pesando a cada individuo antes y después de ser
alimentado, usando una balanza analítica (precisión = 0.1 mg).
Además, se observó la defecación durante la alimentación y en los
15 minutos siguientes.
RESULTADOS
El tiempo transcurrido entre la postura de los huevos y la
muda de las ninfas de quinto estadio fue, en promedio, de 128±7
días; el período de incubación de los huevos duró una media de
15±1 días. En la Tabla 1 se presenta la duración de cada período
interestadial en R. robustus. El intervalo más breve (-15 días)
correspondió a las ninfas I, mientras que las ninfas V requirieron
hasta 85 días (36±16 días en promedio) para completar su
desarrollo.
El 80% de individuos requirió una sola toma de alimento
para proceder a la ecdisis. Se observó una tendencia a precisar más
de una toma en los individuos de estadios más avanzados (Tabla 2).
52
Tabla 1. Tiempo promedio (en días) del período de incubación de huevos y
de desarrollo de cada estadio ninfal de Rhodnius robustus.
Huevos Ninfas I
Promedio 1 5 ± 1
148±3
±DE
Rango
14-17
11-20
DE = desviación estándar
Ninfas II
172±6
10-33
Ninfas III Ninfas IV Ninfas V
178±3
274±8
14-26
36±A6
17-^41
22-85
Tabla 2. Porcentaje de individuos que realizaron 1 ó 2 tomas de alimento
para pasar al siguiente estadio de desarrollo.
2 tomas
Estadio
1 toma
NI
100
-
Nil
80
20
Nlll
100
-
NIV
60
40
NV
50
50
TOTAL
80
20
Con respecto a la cantidad de sangre ingerida, se registró
un requerimiento promedio de 288 mg desde la primera toma hasta
el quinto estadio (Tabla 3). El aumento de peso por toma de sangre
fue de hasta 7 veces en las ninfas I y II y de hasta 5 veces en las
ninfas V (Tabla 4).
Tabla 3. Cantidad media (en mg) de sangre ingerida por toma en ninfas de
Rhodnius robustus alimentadas con sangre de ratón.
2S toma
I s toma
Estadio P r o p i o
Rango
NI
2.3±0.6
1.4-3.7
Nil
7±3.7
0.6-14.9
Nlll
21.7±9.8
9.4-32.8
NIV
65.8±22.9
NV
Total
-9
„„„„„
90
Promedio
±DE
Q n „ „ „
R a n g o
2.3±0.6
1.4-3.7
9.1±1.6
7.9-10.9
8.7±3.1
4.7-14.9
21.7±9.8
9.4-32.8
12.8-45.6
75.5±12.6
56.2-94.7
29.3-94.7 29.P+P.3.2
150.1±58.6 70.6-232.5 133.7±43
246
TOTAL
Promedio
±DE
172
103.3-133.7
Ran
179.8±89 70.6-329.3
288
DE = desviación estándar
53
Tabla 4. Aumento promedio de peso corporal de ninfas de Rhodnius
robustus en cada toma de sangre (como factor de incremento respecto del
peso antes de la toma).
Estadio
1 a toma
2a toma
NI
Nil
Nlll
NIV
NV
6.8
6.6
6.2
6.7
4.6
6.6
1.8
2
El 43% de los individuos estudiados defecaron mientras se
alimentaban y/o en los 15 minutos siguientes. El porcentaje de
individuos que defecaron dentro de este período de tiempo se
incrementó claramente en cada estadio de desarrollo (Figura 1).
100
Estadio
Figura 1. Porcentaje de individuos de Rhodnius robustus que defecaron
durante la alimentación o en los 15 minutos posteriores. Se presenta la
tendencia linear (ecuación y coeficiente de determinación de Spearman).
DISCUSIÓN
La transmisión de ECh humana en la Amazonia es un
fenómeno emergente, de dinámica escasamente conocida y
vinculado a triatominos no domiciliados; las acciones de control
tradicionales (rociamiento de viviendas con insecticidas) tienen por
54
tanto pocas probabilidades de éxito en la región (Teixeira eí al.,
2001; Coura ef al., 2002a,b; Días ef al., 2002). El estudio de la
ecología, comportamiento y potencial vectorial de los triatominos
amazónicos (en especial Rhodnius) será clave para el desarrollo de
estrategias alternativas (Dias etal., 2001).
R. robustus es una especie silvestre que abunda en
palmeras peridomésticas e invade con frecuencia domicilios
humanos (Palomeque eí al., 2000; Feliciangeli ef al., 2002). Esta
especie ha sido implicada en la transmisión de la ECh en la AE
(Aguilar eí al., 1999; Abad-Franch eí al., 2001), donde alrededor del
3% de la población está infectada con T. cruz/ (M.J. Grijalva y
colaboradores, en preparación).
potencial vectorial. La defecación rápida en un 43% de
insectos indica una alta probabilidad de transmisión incluso en
ausencia de domiciliación estable. Los especímenes de más edad,
cuya probabilidad de haber adquirido la infección es mayor (Ramsey
y Schofield, 2002), defecaron durante la alimentación o pocos
minutos después. Un adulto (capaz de invadir viviendas) ha tomado
sangre al menos 5-8 veces (3.7 mg/día en promedio) durante los
estadios preimaginales, transcurridos probablemente en una
palmera (donde se alimentó de sangre de vertebrados silvestres
potencialmente infectados).
El tiempo total de desarrollo registrado en este estudio
(usando ratones como fuente de alimento) fue menor que los
obtenidos alimentando a los insectos con sangre de aves (Jurberg ef
al., 1970; Rocha ef al., 2001). Esto pone de manifiesto el elevado
potencial biológico-reproductivo de R. robustus, similar al de R.
prolixus (Lent y Valderrama, 1977; Carcavallo etal., 1978; Aldana eí
al., 2001), y sugiere una mejor adaptación a la sangre de mamíferos
(ver también Gomes et al., 1990; Braga etal., 1999; Guarneri etal.,
2000). Puede así interpretarse que existe un 'acoplamiento' entre un
mayor potencial reproductivo y una mayor capacidad vectorial, ya
que los mamíferos (pero no las aves) son reservorios de T. cruz/.
Además, la tendencia de los triatominos adultos a iniciar vuelos
dispersivos aumenta al deteriorarse su estado nutricional (Lehane eí
al., 1992; Noireau y Dujardin, 2001). Esto sucede habitualmente en
colonias de alta densidad (Schofield, 1980), frecuentes cuando se
trata de especies de desarrollo rápido.
55
El control de la ECh en la Amazonia se enfrentará a
problemas asociados con los vectores (no domiciliación,
conocimiento limitado de su ecología), logísticos (comunidades
dispersas y aisladas) y epidemiológicos (prevalencia e incidencia
mal conocidas, baja morbimortalidad). Se han propuesto varias
líneas prioritarias de investigación operativa para hacer frente a la
situación; entre ellas destaca la necesidad de estudiar la
distribución, ecología, comportamiento, potencial vectorial y
relaciones de especies y poblaciones de vectores silvestres (en
especial Rhodnius).
Las estrategias de control deberán contemplar acciones
diversas. Será fundamental el establecimiento de sistemas de
vigilancia epidemiológica y entomológica para la detección temprana
de casos de enfermedad e infestaciones. Otras, como la
intervención focal sobre ecótopos de riesgo (palmeras infestadas
cercanas a las viviendas) y el uso de barreras físicas que impidan la
invasión de domicilios por vectores (mallas y toldos antimosquito)
deberán ser sometidas a prueba en estudios de campo (Dias ef al.,
2001; Coura etal., 2002a,b; Abad-Franch, 2003).
AGRADECIMIENTOS
A Gabriela Zambrano por su trabajo en el manejo de las
colonias de R. robustus. Este proyecto recibió apoyo del Instituto de
Enfermedades Tropicales (Universidad de Ohio) y de la Red
Latinoamericana para la Investigación sobre la Biología y Control de
Triatominae (ECLAT).
56
LITERATURA CITADA
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febrero de 2003)
60
NOTAS BIOLÓGICAS SOBRE Phoracantha semipunctata
(COLEÓPTERA: CERAMBYCIDAE) Y ENTOMOFAUNA
ASOCIADA AL GENERO Euca/ypfus (Myrtaceae)
EN EL ECUADOR.
Giovanni Onore y Florencio Maza
E-mail: gonore@puce.edu.ec; fmaza® puce.edu.ec
RESUMEN
El género Eucalyptus lúe introducido en el Ecuador en 1865,
su entomofauna asociada cuenta numerosos insectos endémicos a
los cuales se añaden los nuevos registros de hexápodos exóticos
como Phoracantha semipunctata (Coleóptera: Cerambycidae) y
Ctenarytaina eucalypti (Homoptera: Psyllidae). Se describen huevo,
larva, pupa y adulto de Phoracantha semipunctata señalado por las
provincias de Pichincha y Tungurahua.
No se encontró ningún
control biológico, sin embargo, se observaron troncos en los cuales
las galerías del cerambicido estaban invadidas por Linepithema
humile, hormiga de reciente introducción. Por la primera vez se
reporta también el neotropical Pteroplatus sp. (Coleóptera:
Cerambycidae), como plaga de Eucalyptus spp. en la provincia de
Loja.
Adicionalmente se hace una revisión bibliográfica de la
entomofauna de Eucalyptus en el Ecuador.
Palabras clave: Eucalypthus spp., Ctenarytaina eucalypti, Ecuador,
entomofauna, Golofa eacus, Linepithema humile, nuevos registros,
Phoracantha semipunctata, Psyllidae, Pteroplatus sp.
SUMMARY
The genus Eucalyptus was introduced in Ecuador since
1865, its associated entomofauna include several native insects to
which we must add recently introduced pests as Phoracantha
semipunctata (Coleóptera: Cerambycidae) y Ctenarytaina eucalypti
61
(Homoptera:
Psyllidae). The egg, larva, pupa and adult of
Phoracantha semipunctata are described. So far records are known
from Pichincha and Tungurahua provinces.
No biological control
was found, however, we observed several larval galleries invaded
by Linepithema humile, a recent introduced ant. For the first time
Pteroplatus sp.(Coleóptera: Cerambycidae), endemic of the
Neotropic region, is recorded as a pest of Eucalyptus spp. in Loja
province. A bibliographic revision of Eucalyptus pests is given.
Key words: Eucalypthus spp., Ctenarytaina eucalypti, Ecuador,
entomofauna, Golofa eacus, Linepithema humile, new record,
Phoracantha semipunctata, Psyllidae, Pteroplatus sp.
INTRODUCCIÓN
El género Eucalyptus es originario de Australia y Oceania en
donde se conocen unas 672 especies que en su país de origen
ocupan áreas ecológicas muy variadas desde montañosas hasta el
nivel del mar y desde muy húmedas hasta áridas (Blakely, 1955; en
Mangieri & Dimitri, 1971).
En el Ecuador ha sido introducido por el presidente García
Moreno en 1865 (Acosta-Solis, 1961) ocupando una superficie de
alrededor de 44.000 ha (Flynn & Shield, 1999; en USDA, 2003).
En el callejón andino esta planta ha tenido una gran acogida
para reforestar áreas marginales, producción de madera y leña. Hoy
en día el paisaje de la sierra seria difícil de imaginar sin este árbol.
Los escritores, poetas y pintores lo incluyen en sus obras como
parte esencial del paisaje de nuestros Andes.
La especie más cultivada en la Sierra es Eucalyptus
globulus Labill seguida por E. viminalis Labill. Otras especies como
E. citriodora Hook y E. dives Schauer se utilizan también para fines
decorativos (Acosta-Solís, 1961). Para la parte tropical del Ecuador
se utilizan, entre otros, E. deglupta Blume, E.saligna Smith, E.
grandis Hill ex Maiden, E. urophylla S.J. Blake e híbridos urograndis
(E. grandis x E. urophylla).
Entre los variados usos de Eucalyptus spp. se puede
mencionar: postes, vigas, carpintería, planchas para construcción,
pisos, carrocerías, cercas, jaulas para animales, palos para amarrar
62
ganado en los potreros, yugos y arados, mangos de azadones y
hachas, trampas para roedores, abrigos y chozas de campo, arcos
para juego de fútbol, corrales para lidia de toros, casitas para abrigar
monigotes para año viejo... y hasta para poner obstáculos en las
carreteras durante las huelgas. Recientemente, el mercado
internacional está drenando la mayoría de la madera de eucalipto
para transformarlo en aserrín destinado a la industria del papel y
enchapados.
Las flores, además de ser decorativas, atraen a las abejas y
dan una miel monofloral muy apreciada por sus calidades
organolépticas y medicinales.
Las cápsulas y hojas se emplean para adornos navideños y
se utilizan comúnmente por su alto contenido calórico para cocina y
hornos para ladrillos; los apicultores acostumbran ponerlas como
combustible en los ahumadores para manejar Apis mellifera
scutellata Lepeletier, conocida por sus marcadas costumbres
defensivas. La corteza también constituye un buen combustible.
Según (Acosta-Solís, 1961), en el Ecuador se hicieron algunos
intentos de extracción comercial del aceite esencial en forma de
cineol.
Los árboles se cultivan en rodales para proteger las laderas,
formar linderos entre propiedades y rompevientos para la protección
de invernaderos.
Los eucaliptos en Australia están asociados a numerosos
insectos.
Inevitablemente, a través del comercio y transportes
modernos caracterizados por su rapidez, algunas de estas plagas se
dispersaron en los países adoptivos del eucalipto. A su vez las áreas
infectadas son fuente de ulterior dispersión de las plagas.
(Gara & Onore, 1989), reportaron una lista de plagas de
Eucalyptus spp. en la cual figuran insectos endémicos que
aparentemente se adaptaron también a las plantas introducidas.
Entre éstos: Lepidoptera: Oiketicus sp. (Psychidae), Mimallo amilia
Cramer (Mimmallonidae), Hepialus sp. (Hepialidae), Leuculopsis
parvistrigata Dognin (Geometridae); Coleóptera:
Paramallocera
ilinizae Kirsch (Cerambycidae), Parandra glabra (De Geer)
(Cerambycidae),
Stenodontes
spinibarbis
(Linnaeus)
63
(Cerambycidae), Trachyderes succinctus Linnaeus (Cerambycidae),
Hoplopyga liturata (Olivier) (Cetoniidae); Hymenoptera: Afía spp.,
Trígona silvestriana Vach; Hemiptera: Aetalion sp., Ceresa vitulus
Fabricius.
La biología de Paramallocera ilinizae y de Leuculopsis
parvistrigata han sido detenidamente estudiadas respectivamente
por (Borja, 1989; Woolfson, 1987).
A partir de 1982 se constituyó, en la Pontificia Universidad
Católica del Ecuador, el Museo QCAZ que ha sido el depositario de
las colecciones entomológicas generales de investigadores y
estudiantes al mismo tiempo que una fuente inagotable de material
para estudio.
Examinando la colección QCAZ, se encontraron varios
insectos novedosos para el Ecuador y para el genero Eucalyptus.
Con el afán de investigar su biología, se emprendió una
investigación en las localidades indicadas por las etiquetas para la
obtención de adultos y fases larvarias. Los datos biológicos son
frutos de observaciones llevadas a cabo sea en el campo o en el
laboratorio de la PUCE.
El mapa es adaptado de (IGM, 1995) y las fotos fueron
tomadas con cámara digital Nikon Coolpix 5700.
64
Phoracantha semipunctata (Fabricius) (Coleóptera: Cerambycidae).
(Figura 1).
Figura 1.
Phoracantha semipunctata: hembra
Determinación:
por comparación con un espécimen
depositado en el Museo QCAZ y etiquetado:
Chile, Santiago, 5
DIC 1979, LE. Peña.
Material examinado: Ecuador, Pichincha, Quito, 281 Om, W
78029' S 00 o 11', 4 JUN 2002, R. Cárdenas, a la luz del Coliseo
PUCE, 1 espécimen; Ecuador, Pichincha, Quito, 281 Om, W
78029'36" S 00o11,22", 20 JUN 2002, M.M. Gavilanes, 1 espécimen;
Ecuador, Pichincha, Quito, Loma de Puengasí, NOV 2002, F. Maza,
a la luz, 1 espécimen; Ecuador, Pichincha, San Rafael, 2248m, 22
FEB 2003, Hacienda Cashapamba, G. Onore, ex Eucalyptus
globulus, 4 especímenes; Ecuador, Pichincha, San Rafael, 2248m,
Fábrica de Aceite La Favorita, 2 MAR 2003, G. Onore, ex
Eucalyptus globulus, 2 especímenes; Ecuador, Pichincha, Plan
65
Quitumbe, 9 MAR 2003, F. Maza, ex Eucalyptus globulus, 1
espécimen; Ecuador, Pichincha, Pifo, 15 MAR 2003, G. Onore, 3
especímenes; Ecuador, Pichincha, Tumbaco, 15 MAR 2003, G.
Onore, ex Eucalyptus viminalis, 2 especímenes; Ecuador, Pichincha,
Guapulo, 15 MAR 2003, G. Onore, ex Eucalyptus globulus, 1
espécimen; Ecuador, Pichincha, Parque Metropolitano, 15 MAR
2003, G. Onore, ex Eucalyptus globulus, 2 especímenes; Ecuador,
Pichincha, El Quinche, 16 MAR 2003, G. Onore, ex Eucalyptus
globulus, 1 espécimen; Ecuador, Tungurahua, Baños, 23 MAR
2003, G. Onore, ex Eucalyptus globulus, 2 especímenes.
Distribución en el Ecuador
La superficie de distribución está restringida a Quito y
alrededores, en el polígono de alrededor de 200 km2, comprendido
entre: Barrio Plan Quitumbe siguiendo la Vía Occidental hasta el
supermercado El Bosque, continuando hasta el Parque
Metropolitano, Tumbaco, El Quinche, Pifo, la vía Pifo-Valle de los
Chillos hasta la fábrica de aceite La Favorita para regresar hasta el
Barrio Plan Quitumbe.
Al momento de concluir la presente investigación uno de los
autores (G. Onore) encontró,
en los alrededores de Baños,
numerosas larvas que por comparación con ejemplares depositados
en el Museo QCAZ resultaron pertenecientes a Phoracantha
semipunctata. La distribución para el Ecuador resulta así ampliada
a la Provincia del Tungurahua por lo que hay sospechas que el
cerambicido esté presente también en la provincia de Cotopaxi.
Figura 2.
Distribución mundial
Además de la región Australiana (Bain, 1976; en USDA,
2003) el cerambicido es conocido de USA (California), Europa,
África (Scriven ef al., 1986) y en el Neotrópico se reporta de
Argentina, Brasil, Chile, Uruguay, Bolivia y Perú (USDA, 2003).
66
Figura 2. Mapas del Ecuador con provincias infectadas por Phoracantha
semipunctata.
Especies hospederas
Phoracantha semipunctata vive únicamente a expensas del
género Eucalyptus. En el Ecuador la plaga fue encontrada en E.
globulus Labill y E. viminalis Labill; sin embargo, son conocidos
como receptivos también: Eucalyptus longifolia Link, E. robusta
Smith, E. saligna Smith, E. diversicolor F. Muell., E. sideroxylon
Cunn. ex Woolls, E. leucoxylon White, E. salubrís F. Muell., E.
tereticornis Smith, E. triantha Link, E. crebra F. Muell. (Tooke,
1935a; en Duffy, 1960); E. camaldulensis Dehnh. (Bytinski-Salz and
Neumark, 1953; en Duffy, 1960); E. gomphocephala DC. y E.
resinífera Smith (USDA, 2003).
67
Origen de la Infección
Se desconoce el origen de la infección puesto que los
insectos no necesitan de pasaporte para ingresar al país.
Se
especula que, siendo los principales registros en la cercanía del
aeropuerto Mariscal Sucre y de varias industrias, el insecto puede
haber llegado a través de cargas aéreas en embalajes de madera o
por vía terrestre con artículos de madera.
Con el hallazgo del ulterior foco de infección en Baños
(Tungurahua) y considerando la presencia del insecto en Perú
(USDA, 2003) se avanza también la hipótesis de su ingreso desde el
país sureño.
Considerando los datos de captura de los adultos y la
extensión de la infección se estima que la introducción en el
Ecuador fue en el año 2001.
Descripción del insecto
Imago
Longicomio de 15-28 mm de largo; color café rojizo con una
banda transversal amarillenta en la parte mediana y dos manchas
caudales en los élitros (Figura 1). Antenas mucho más largas que
el cuerpo en el macho, y alrededor del mismo largo del cuerpo en la
hembra (Figura 1).
Huevo
Fusiforme, amarillento, cubierto de una sustancia gelatinosa;
3-6 mm de largo (Figura 3).
Larva
En su última edad de 26-40 mm, de típica forma
cerambicoide, blanco cremosa con cápsula cefálica café rojizo.
68
Figura 3.
Phoracantha semipunctata: huevos.
Pupa
Aplanada dorso ventralmente, de color primeramente
blancuzco y tornándose a cremoso al acercarse al momento de la
exuviación. Antenas fuertemente encorvadas hacia las coxas.
Largo 22-28 mm (Figura 4).
Figura 4. Phoracantha semipunctata: pupa, hembra.
69
Biología
Las hembras acuden a los árboles enfermos o con
problemas fisiológicos y ponen los huevos en grupos de 2 a 26
huevos debajo de las cortezas y en las hendijas de los árboles.
Phoracantha semipunctata demuestra preferencias para árboles
débiles por:
incendios,
hongos, sequías, heladas, rayos,
huracanes, erupciones volcánicas; con raíces dañadas por labores
agrícolas profundas, construcción de carreteras, herbicidas,
inundaciones; y, árboles recién cortados.
Las larvitas, a su nacimiento de 3-6 mm, penetran en la
corteza verde y empiezan sus galerías que divergen entre ellas
desde el punto inicial de la puesta, hasta formar excavaciones que
aumentan paulatinamente de diámetro en dirección centrífuga
(Figura 5).
Figura 5.
Galerías larvarias de Phoracantha semipunctata bajo la
corteza de Eucalyptus globulus.
Las galerías están llenas de aserrín finamente triturado, de
color amarillento cuando recientes, y café oscuro cuando antiguas.
A su último instar, las larvas escarban una galería suboval que por
los primeros 0,8-2,5 cm, a partir de su habitat subcorticicola, se
dirige perpendicularmente al tronco; de allí se encorva, en sentido
70
geotrópicamente positivo, por otros 25-40 mm; luego tapa la entrada
de la madriguera con un aserrín muy fino mezclado con una
sustancia pegajosa, que aparentemente la larva secreta. El tapón,
con el tiempo se torna más oscuro dando a conocer, con su
coloración, si dentro de la galería hay larva, pupa, o imago próximo
a la emergencia.
Para empuparse la larva se coloca con la cápsula cefálica
hacia arriba.
La pupa es primeramente blanca, después de
pigmentación testácea; los ojos aparecen como manchas
amarillentas y, en proximidad de la emergencia, negros (Figura 4).
El sexo de la pupa es reconocible por el largo de las antenas al igual
que en los adultos.
Para la emergencia el imago roe con las mandíbulas el
tapón de aserrín, sale del cambio, perfora un nuevo agujero suboval
en la corteza y sale hacia el exterior.
El adulto es activo durante la
noche y, durante el día busca refugio debajo de las cortezas para
volar elegantemente si es estorbado.
Todavía se desconoce el ciclo biológico de este insecto en
nuestro medio, pero se supone que su ciclo varíe según los
microclimas.
Los árboles atacados por Phoracantha semipunctata,
presentan una respuesta que es la suma de los problemas
patológicos y fisiológicos: emiten resina, presentan hojas secas de
un color amarillento y, a menudo, rebrotan a la base. En su mayoría
terminan con la muerte y los agujeros de emergencia de los images
son visibles a decenas de metros de distancia como huella
inconfundible del ataque.
Las galerías del cerambicido dañan la parte interna de la
corteza y cambio por lo que, el tronco pierde sus características
físicas y mecánicas.
Las hendijas de la corteza y agujeros en el
tronco permiten la entrada del agua y el desarrollo de hongos que
empiezan la degradación de la madera.
71
Control de la plaga
Los controles químicos, aunque sean técnicamente posibles,
no son aconsejables por el impacto ambiental negativo y sus costos
prohibitivos.
Más efectivas son las medidas preventivas que
consisten en mantener árboles en buena salud con limpieza de
canales de drenaje, limpieza del sotobosque, raleo y poda.
El descortezamlento de los troncos, después de la tumba, es
una práctica rutinaria que debe ser mantenida e implementada en
cuánto impide la puesta de los huevecillos del cerambicido, sin
embargo, los troncos pueden igualmente acarrear en su interior
pupas y adultos y dispersar la plaga.
Después del primer registro en Quito en 1990 de
Linepithema humile (Mayr) (Hymenoptera:Formicidae), la hormiga se
propagó rápidamente ocupando también
las galerías de
Phoracantha semipunctata; debido a los hábitos polífagos, ésta
podría interferir con las poblaciones del cerambicido.
A lo largo de la investigación preliminar, sea en el campo
como en el laboratorio, no se hallaron controles biológicos ni en las
fases preimaginales ni en los adultos de Phoracanta semipunctata,
sin embargo (Borja, 1989), a lo largo del estudio de la biología de
Paramallocera ilinizae, encontró para esta especie nativa varios
controles como: Avetianella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) especie
indígena no descrita, que vive a expensas de los huevos;
Pteromalidae (Hymenoptera); Tachinidae (Díptera); Parawithius sp. y
Parachernes plumosus With (Pseudoscorpionidae); Beauveria sp. y
Cordyceps sp.(Fungí) atacando larvas. Se hipotiza que algunos de
estos controles biológicos puedan también afectar a Phoracantha
semipunctata.
Algunas especies de Eucalyptus parecen ser más
resistentes que otras, sin embargo, dentro de la misma especie
habría que tener en cuenta también su variabilidad genética (Hanks
etal., 1998).
72
Pteroplatus sp. (Coleóptera: Cerambycidae)
En el Museo QCAZ el género, representado aparentemente
por una sola especie no determinada, lleva los siguientes datos:
Ecuador, Loja, Pitas, 7 OCT 1988, F. Salas, ex Eucalyptus globulus,
2 especímenes; Ecuador, Loja, Colaisaca, 2350m, 27 MAR 1990, G.
Onore, ex Eucalyptus globulus, 38 especímenes; Ecuador, Loja,
Velacruz, Puritaca, 2100m, 22 MAY 1994, G. Onore y A. Paredes,
ex Eucalyptus spp., 6 especímenes.
Las larvas de este cerambicido, de color amarillento, viven
debajo de la corteza de árboles débiles o recién cortados. Se
desconoce todavía el comportamiento y la biología de este
longicornio.
Ctenarytaina eucalypti {MaskeH) (Homoptera: Psyllidae)
El homóptero fue recolectado por primera vez por uno de los
autores con el registro: Ecuador, Quito, 6 MAY 1990, G. Onore, ex
hojas tiernas de ex Eucalyptus globulus; actualmente está presente
en todo el Ecuador. Debido a sus hábitos tróficos que deshidratan
al eucalipto, debilita a las plantas en la época seca y favorece
también los ataques de Phoracantha semipunctata.
Golofa eacus Burmeister (Scarabaeidae: Dynastinae)
La especie está registrada en el Museo QCAZ de: Ecuador,
Loja, 28 DIC 1998, G. Onore, ex madera en descomposición de
Eucalyptus globulus. Las larvas son generalistas y saprófagas por lo
que no representan una plaga para la eucalipticultura.
Scolytidae (Coleóptera)
Género y especie no determinada atacando corteza y
cambio de árboles de pie con ramas secas. Datos de colección:
Ecuador, Pichincha, Aloag, 6 MAR 2003, G. Onore. Muchos
escolitidos son responsables de importantes daños al eucalipto en el
neotrópico sin embargo, habría que determinar el insecto hasta la
especie para ver el potencial del insecto en cuestión como plaga.
73
Por otro lado, algunos insectos endémicos, según (USDA,
2003), se adaptaron al Eucalyptus: Citheronia lobesis Rothschild
(Lepidoptera:
Saturniidae), Halysidota interlineata Walker
(Lepidoptera: Arctiidae), Sabulodes caberata Guenée (Lepidoptera:
Geometridae), Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera:
Noctuidae), Thyrinteina amobia (Stoll) (Lepidoptera: Geometridae),
Phobetron hipparchia Cramer (Lepidoptera:
Limacodidae),
Steirastoma breve (Sulzer) (Coleóptera: Cerambycidae). A lo largo
de nuestra investigación no se pudieron comprobar estas plagas
sobre los eucaliptos aunque estén presentes en el Ecuador y con
registros en la colección QCAZ.
Las larvas de algunos cerambícidos del Ecuador entran en la
lista de los insectos comestibles (Onore, 1989). Las de Phoracantha
semipunctata, Paramallocera ilinizae y Pteroplatus sp. después de
su degustación por uno de los autores (Onore), resultaron tener
características organolépticas similares a las de Psalidognathus spp.
CONCLUSIONES
Diversos insectos nativos se han adaptado al exótico género
Eucalyptus, a la lista conocida hasta la fecha en la literatura se
añade un nuevo record para el Ecuador:
Pteroplatus
sp.(Coleóptera: Cerambycidae). Según (USDA, 2003), este género
era conocido solo de Bolivia atacando a los eucaliptos.
Se registran como nuevos para el Ecuador: el cerambicido
Phoracantha semipunctata y el psilido Ctenarytaina eucalypti.
Ambos insectos son de origen australiano y representan una temible
amenaza para nuestra eucalipticultura, teniendo en cuenta que
pueden adaptarse a todos los pisos altitudinales ocupados por
Eucalyptus desde el nivel del mar hasta los 3600 m.
Phoracantha semipunctata y Ctenarytaina eucalypti ya
estaban presentes prácticamente en todo el cono sur del neotrópico
(USDA, 2003) y posiblemente llegaron
al Ecuador desde el
linderante Perú.
Con un afán de explotación económica, en esta última
década, se están acabando las selvas naturales de la costa del
Ecuador, selvas que están siendo reemplazadas con cultivos
74
agrícolas
y
plantaciones
forestales.
Grandes
empresas
multinacionales están sembrando Eucalyptus spp. proporcionando
un habitat ideal para un sinnúmero de artrópodos fitófagos.
Los insectos asociados al eucalipto, que sean clasificados
como plagas por los forestales, son al mismo tiempo guardianes de
la biodiversidad. Cuando los insectos salgan victoriosos en contra
de las especies botánicas introducidas nos quedaremos sin nuestras
valiosas plantas nativas destruidas por el hombre, y sin las exóticas
devastadas por los hexápodos. Paradójicamente, desde el punto de
vista ecológico, Phoracantha semipunctata y Ctenarytaina eucalypti
deben considerarse como defensores de nuestra flora nativa.
El registro siempre más frecuente de insectos exóticos
enfatiza la necesidad de reforzar medidas cuarentenarias para la
prevención de ulteriores temibles plagas del eucalipto como
Goniopterus spp. (Curculionidae) y Phoracantha recurva que, según
(USDA, 2003), ya está progresando desde los países sureños.
El hallazgo de nuevas plagas para el eucalipto representa
también un factor limitante para la exportación de algunos productos
maderables derivados de Eucalyptus spp. debido a las regulaciones
cuarentenarias de los países receptores de las mercaderías.
El dinastino Golofa aeacus por sus costumbres
fitosaprofagos puede considerarse un insecto que recicla la materia
orgánica en descomposición y ecológicamente útil.
Aunque algunas plagas potenciales, listadas en (USDA,
2003), no constituyan un problema actual para nuestras
plantaciones de eucalipto, es de esperar que en algún momento,
cuando se alteren los delicados equilibrios poblacionales de los
insectos, éstos puedan causar daños.
AGRADECIMIENTOS
A la PUCE por las facilidades y el apoyo constante en el
desarrollo del Museo de Zoología QCAZ, santuario de la
entomología del Ecuador.
A mis alumnos de la PUCE por el
entusiasmo con el cual se dedican a las colecciones entomológicas
que son la base del presente estudio.
75
A la Corporación forestal Juan Manuel Durini por las
facilidades brindadas durante más de una década para el estudio de
la entomofauna de los cultivos forestales.
A Robert Gara, amigo y pionero de la entomología forestal
en el Ecuador, por su aliento, colaboración y apoyo incondicional.
A Juan Calles y Esteban Baus por su ayuda en la fotografía.
A Carlos Cerrión por la elaboración del mapa.
A todos los campesinos que permitieron entrar en sus
predios para el estudio de los insectos.
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Estudio de la biología de Leucolopsis
parvistrigata (Lepidoptera, Geometridae), plaga de
Pinus radiata.
Tesis de licenciatura.
Pontificia
77
INFLUENCIA DE LA DISPONIBILIDAD DE HOSPEDEROS
Y LOS FACTORES AMBIENTALES EN LA FLUCTUACIÓN
POBLACIONAL DE LAS MOSCAS DE LA FRUTA
Anastrepha spp. (DÍPTERA: TEPHRITIDAE) EN
GUAYLLABAMBA
Juan Calles L. y Patricio Ponce Y.
Laboratorio de Entomología Básica y Aplicada
Apartado Postal 17-01-2184. Quito, Ecuador
E-mail: juan_calles@hotmail.com; pponcey@puce.edu.ec
RESUMEN
La fluctuación poblacional de las moscas de la fruta del
género Anastrepha en el Valle de Guayllabamba se estudió durante
un año. De las 4 especies de Anastrepha capturadas en trampas
McPhail cebadas con proteína hidrolizada, A. fraterculus y A.
distincta, correspondieron al 96 % de las capturas, y A. striata, A.
ornata y Ceratitis capitata, correspondieron al 4% restante. A.
fraterculus fue la especie predominante con el 69 % del total de
individuos capturados. Los resultados muestran la estrecha relación
entre la disponibilidad de hospederos y el aumento de las capturas
por especie, lo cual se observó claramente para las especies A.
fraterculus y A. distincta. Además, se determinó un aumento en los
niveles de infestación por fruta de los estadios inmaduros con
relación a los aumentos poblacionales de adultos, niveles que se
incrementaron de % al % en la época de cosecha. Se determinó la
preferencia de la chirimoya {Annona cherimola) como hospedero de
A. fraterculus. No existió correlación entre las capturas en las
trampas McPhail y las variables de temperatura y precipitación.
Palabras clave:
MTD.
Anastrepha, fluctuación poblacional, McPhail,
INTRODUCCIÓN
Las moscas del género Anastrepha (Schiner) (Díptera:
Tephritidae) son las de mayor importancia económica en las
79
Americas, representadas por aproximadamente 230 especies
(Korytkowski, com. pers.). Las especies de Anastrepha son
endémicas del nuevo mundo y restringidas a ambientes tropicales y
subtropicales, encontrándolas desde el sur de los Estados Unidos
hasta el norte de Argentina y en el Caribe (Aluja, 1994). En el
Ecuador se encuentran reportadas 25 especies (Lobos, 1999).
En Latinoamérica los daños provocados por Anastrepha
spp. se calculan en un promedio del 25%. En las áreas tropicales los
hospederos se encuentran infestados hasta un 80% a finales de las
épocas de cosecha (Enkerlin eí al., 1989) e inclusive las pérdidas
pueden ser del 100 % si no se toman las medidas de control.
La dinámica de las poblaciones en los insectos es el
resultado de las interacciones entre condiciones ambientales,
características de su historia natural y el movimiento de las
poblaciones (Huffaker, eí al., 1984; en Celedonio-Hurtado ef al.,
1995). La importancia relativa de estos factores puede variar entre
poblaciones o aún dentro de una población, y de tiempo en tiempo
(Huffaker, etal., 1984; en Celedonio-Hurtado etal., 1995).
El objetivo principal de este estudio fue obtener la
información básica sobre la fluctuación poblacional de las moscas
de la fruta de las especies Anastrepha distincta, A. fraterculus, A.
ornata, A. striata y Ceratitis capitata en un periodo de un año en el
Valle de Guayllabamba. Las fluctuaciones poblacionales fueron
estudiadas con respecto al estado fonológico de sus principales
hospederos, y a los factores ambientales de precipitación y
temperatura.
El estudio se llevó a cabo en Guayllabamba ( Provincia de
Pichincha) a 2100 m de altitud, corresponde a la zona de vida
Matorral Seco Montano (Sierra, 1999) con promedio anual de
precipitación y temperatura entre los 360 y 600 mm, y los 18 y 22
0
C, respectivamente (Acosta Solís, 1977).
En Guayllabamba se seleccionaron tres sitios denominados
GYB 1, GYB 2 y GYB 3. El sitio GYB 1 (00°04,04"S, 78,>21,39"W)
tenía una extensión de 0,50 ha, tenía 17 árboles de chirimoya
80
{Annona cherimola), cuatro de guayaba {Psidium guajava), uno de
guaba {Inga sp.), y varios árboles de cítricos. El sitio GYB 2
(00o03'29"S, 78°20,20"W) tenía 11,4 ha de extensión con
aproximadamente 75 árboles de chirimoya {Annona cherimola), 14
de tóete {Juglans neotropica), seis de guaba {Inga sp.). El sitio GYB
3 (00o03'58"S, 78°21'36"W), tenía 0,92 ha de extensión con 48
árboles de chirimoya {Annona cherimola), dos de guaba {Inga sp.), y
tres de guayaba {Psidium guajava). En ninguna de las tres fincas
los propietarios efectuaron control alguno contra las moscas de la
fruta.
Se utilizaron trampas McPhail de plástico cebadas con un
atrayente alimenticio que consistió de: 4% de proteina hidrolizada de
la levadura torula yeast, 1% de bórax y agua hasta completar un
volumen de 250 mi de mezcla por cada trampa. En los últimos
cuatro trampees se cambió la fórmula antes mencionada por una
mezcla de 4% de melaza, 1 % de bórax, 1 % de urea, y 94% de agua
hasta completar un volumen de 250 mi para cada trampa. La
revisión de las trampas se la efectuó cada 14 a 21 días.
En cada sitio se ubicaron cuatro trampas McPhail a tres
cuartos de la altura, en la parte interna del árbol hospedero
seleccionado. El total de moscas capturadas se convirtió a valores
de moscas por trampa por día (MTD) usando la fórmula:
Moscas/Trampa/Dia = total de moscas capturadas/(número de
trampas x dias de exposición de la trampa) (Aluja eí al. 1996).
En cada visita se recolectaron frutos de cada hospedero
disponible. Los frutos de chirimoya y guayaba fueron los que se
recolectaron en mayor cantidad debido a su importancia como
hospederos de Anastrepha fraterculus. La fruta recolectada fue
ubicada en cajas de cría plásticas en el invernadero en Quito. Se las
colocó en contenedores plásticos cuyas tapas tenían tela de 7 cm2,
con poros finos. En la base se colocó 3 cm tierra de jardín
esterilizada para que las larvas pupén. Las cajas de cría fueron
mantenidas por un período de dos meses hasta que emergieron las
moscas, a una humedad relativa promedio del 45% que varió entre
29,3% y 61,8% y con una temperatura promedio de 18,5SC (que
varió entre 11,8SC y 25,29C). La fenología de los diferentes
hospederos fue registrada en cada visita, considerándose cuatro
estados fonológicos: floración, fructificación, cosecha y vegetativo.
81
La identificación de las moscas la efectuó el autor utilizando
las claves de Stone (1942), y Korytkowski (1997).
Para la
identificación rápida de los individuos se tomaron las características
más importantes de cada especie, como son el largo y forma del
aculeus en las hembras y la coloración de alas y del cuerpo para
ambos sexos.
Se determinaron los porcentajes de infestación de cada fruto
mediante una regla de tres simple, en este caso se consideró el total
de frutos recolectados. Los datos de precipitación y temperatura
utilizados fueron proporcionados por la estación del INAMHI
(Instituto Nacional de Meteorología e Hidrología), "La Victoria"
(M009) de Guayllabamba y para establecer su efecto en las
capturas se efectuó un análisis de correlación simple.
RESULTADOS
Diversidad de especies
Se registraron las especies: A. fraterculus, A. distincta, A.
ornata, A. striata y Ceratitis capitata en los tres sitios de estudio del
Valle de Guayllabamba. De estas especies A. fraterculus y A.
distincta fueron las especies predominantes en los tres sitios de
estudio (Tabla 1). Se capturó un total de 35 165 individuos, A.
fraterculus fue la especie más común (72,1%, 60,3% y 72,7 % en
cada sitio respectivamente).
Tabla 1. Lista de especies de moscas de la fruta capturadas en cada sitio
de estudio en Guayllabamba.
GYB1
Porcentaje
(%) del total
capturado
GYB 2
GYB 3
A. fraterculus (Wiedemann)
72,1
60,3
72,7
A. distincta Greene
18,6
37,9
23,3
A. striata Schiner
5,4
0,8
1,2
A. ornata Aldrich
2,0
0,2
1,1
1,9
0,9
1,6
Especies
C. capffafa Wiedemann
82
Fluctuación poblacional de las moscas
La fluctuación poblacional promedio de A. fraterculus y A.
distincta en los tres sitios se describe en la Figura 1, relacionando la
fluctuación con la disponibilidad de sus principales hospederos. La
chirimoya {Annona cherimola) como principal hospedero de A.
fraterculus y el tóete {Juglans neotropica) y la guaba {Inga sp.) los
principales hospederos de A. distincta. El nivel de captura más alto
de A. distincta ocurrió entre los meses de febrero y mayo (Figura 1),
coincidiendo con las épocas de mayor disponibilidad de frutos
(cosecha) de sus hospederos favoritos que son la guaba y el tocto.
El mayor nivel de captura registrado para A. fraterculus ocurrió entre
los meses de Junio y Agosto, en este caso coincidiendo con la
mayor disponibilidad de su hospedero favorito, la chirimoya {Annona
cherimola){Figura 1).
Chirimoya
Guaba
Tóete
18
16
I
14
12
o 10
iS5iinii2|m=
ri
ei
JJ
ó
M
í-
^
i-
*
"=,
Capturas
■A. fraterculus
■ A. distincta
Figura 1. Fluctuación poblacional de A. fraterculus y A. distincta su relación
con la disponibilidad de sus hospederos. Las líneas representan el promedio
de capturas de los tres sitios en Guayllabamba. Las barras indican las
épocas de mayor disponibilidad de cada hospedero.
83
El análisis de regresión simple efectuado para determinar el
efecto de las variables de temperatura y precipitación no mostró una
correlación con las capturas observadas.
El promedio de
precipitación mensual fue de 35 mm, con una precipitación anual
acumulada de 425 mm.
Los diferentes hospederos recolectados mostraron niveles
de infestación muy variables. La chirimoya y la guayaba mostraron
los niveles de infestación más altos (91,7% y 94,1%,
respectivamente) (Tabla 2). A. fraterculus fue obtenida de todos los
frutos recolectados, mientras que A. distincta fue obtenida de los
frutos de la guaba y el tóete. A. fraterculus correspondió al 9 1 % de
todos los individuos obtenidos de la fruta colectada.
Tabla 2. Porcentaje de infestación por fruto hospedero y las especies que
las utilizaron como sus hospederos.
Especie
Hospedero
Porcentaje
de
infestación
(Q
5
u
li
£
--S
¿S
2
l<t i l i s
Chirimoya (Annona cherimola)
91,7
x
Guayaba {Psidium guajava L.)
94,1
X
Guaba {Inga sp.)
41,4
X
Tóete {Juglans neotropica Diels)
75,6
X
Toronja {Citrus paradlsl Macfad)
81,2
X
Naranja agria (Citrus aurantium L.)
28,6
X
Naranja dulce (Citrus sinensis)
17,5
X
84
5
£:
«
Q
H
'S
DISCUSIÓN
Se capturaron cinco especies de moscas de la fruta, sin
embargo, A. fraterculus y A. distincta fueron las de mayor
importancia al superar en conjunto el 90 % de las capturas. Este
hecho ha sido señalado previamente por varios autores (Aluja,
1996), quienes mencionan que, a pesar de la captura de varias
especies de moscas de la fruta, generalmente 1 o 2 especies son
las predominantes en las capturas.
La estrecha relación observada entre los mayores niveles de
captura de A. fraterculus y A. distincta, con relación a sus
hospederos favoritos, coincide con lo reportado por Jirón y Hedstrom
(1991) en Costa Rica. Estos autores observaron que las especies de
Anastrepha presentan mayor densidad durante el periodo de
abundancia de frutas maduras de su respectivo hospedero. Del
mismo modo Celedonio-Hurtado eí al. (1995) sugieren que la
disponibilidad de frutos hospederos es lo que determina las
fluctuaciones de las poblaciones. Esto se reafirma para el caso de
Guayllabamba en donde los picos poblacionales coinciden con la
época de mayor disponibilidad de frutos en cada sitio, y los picos
poblacionales de cada especie fueron determinados por la
disponibilidad de frutos del hospedero favorito de cada especie de
moscas.
Los significativos incrementos observados en las
poblaciones de A. fraterculus se pudieron haber dado por su
capacidad de utilizar hospederos alternos. Como se demostró en
este estudio, esta especie fue capaz de utilizar todas las especies
de plantas hospederas recolectadas.
Comparativamente los índices MTD determinados en el
presente estudio sobrepasan notoriamente a los reportados
anteriormente en estudios similares. Por ejemplo,
CeledonioHurtado eí al. (1995) en un estudio efectuado en México, reportó un
valor 3,5 de MTD para A. distincta en cultivos de guaba. Así mismo,
el autor determinó un valor máximo de MTD para A. fraterculus de
1,2. Estos valores son muy bajos en comparación con los valores
máximos encontrados en este estudio, ya que el mayor nivel de
captura observado para A. distincta fue de MTD 12,1 en el sitio GYB
3. Para el caso de A. fraterculus se determinó un valor MTD de 26,6
85
en GYB 3. La predominancia de A. fraterculus puede deberse a que
varios estudios han demostrado que su presencia es mayor en
zonas de mayor altitud (Katiyar ef al., 2000; Celedonio-Hurtado eí
al., 1995; Hedstrom, 1987), como fue el caso de Guayllabamba que
se ubica a 2100 m de altitud. Los altos índices de captura
encontrados nos indican que los niveles infestación de los frutos en
la zona son altos (Tabla 2).
Se ha demostrado para el caso de la familia Tephritidae la
influencia del clima en la dinámica de poblaciones de estos insectos,
(Bateman, 1972; Christenson y Foote, 1960; y Aluja, 1994). Sin
embargo, en el presente estudio no se encontró correlación entre la
precipitación y temperatura promedio, con las capturas observadas
en los sitios de estudio de Guayllabamba. Esto coincide con lo
determinado por Boscán de Martínez y Godoy (1985) quienes no
encontraron una influencia de la temperatura, humedad relativa y
precipitación sobre la fluctuación poblacional de A. obliqua en
Venezuela. Del mismo modo. Aluja (1996) señala que no encontró
una relación clara entre la precipitación y las capturas observadas,
contrario a lo que creencia convencional que la precipitación
determina la abundancia de las moscas.
Esto sugiere que, en el caso de las especies de Anastrepha
encontradas en este estudio, serían factores bióticos, como la
disponibilidad de fruta, lo que contribuye en mayor medida a explicar
los picos y las disminuciones poblacionales registradas. Sin
embargo, autores como Bateman (1972), y Christenson y Foote
(1960) determinaron que la humedad es primordial en la
determinación de los niveles poblacionales, ya que influyen mucho
en la supervivencia de
adultos y
pupas en el suelo. En
Guayllabamba, en especial la humedad del suelo, no sería un factor
causante de mortalidad, porque a pesar de los bajos niveles de
precipitación en el año los sitios de estudio contaban con sistemas
de riego periódico. Esto permitiría mantener niveles de humedad
adecuados que faciliten el normal desarrollo de las moscas en todos
sus estadios, en especial en el de pupa. Estos hechos nos indicarían
que la humedad del suelo no seria una causa importante de la
muerte de pupas en esta clase de agroecosistemas.
En un estudio detallado de dinámica de poblaciones,
Bateman (1968; en Fitt, 1989) concluyó que una población de Dacus
86
tryoni de zona templada, no está limitada por la abundancia de
frutos, pero si por factores climáticos, principalmente las lluvias de
verano, y afecta en especial a la sobrevivencia de adultos y su
fecundidad.
Por lo observado en este trabajo en las zonas
tropicales, sin patrones fijos de temperatura y precipitación, serían
los factores bióticos, como la disponibilidad de frutos, los que
estarían determinando la dinámica de las poblaciones de
Anastrepha.
En los cultivos frutales comerciales del Valle de
Guayllabamba la especie de mayor importancia es A. fraterculus. El
uso de parasitoides y de manejo integrado de plagas (MIP) debe ser
considerado para establecer medidas de control contra las moscas
de la fruta en el país.
AGRADECIMIENTOS
Expresamos nuestro agradecimiento a los propietarios de
las fincas en donde se efectuó el estudio. A Marcelo Mora y Galo
Buitrón por su colaboración en la separación de las moscas del
trampeo, a Diego Morales por su ayuda en el campo. A Verónica
Chevasco, Ménica Páez, Tania Witte, y Kathy Orbe por su
invaluable colaboración en el invernadero. A los dueños de las
propiedades donde se efecto el trabajo. Este trabajo fue efectuado
con el financiamiento del Proyecto PUCE-PROMSA IQ-CT 004.
LITERATURA CITADA
Acosta Solís, M. 1977. Ecología y fitoecología. Casa de la Cultura
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Aluja, M. 1994. Bionomics and management of Anastrepha. Annual
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89
VARIACIÓN CROMOSÓMICA DE Anastrepha
fraterculus WIEDEMANN (TEPRHITIDAE)
EN POBLACIONES ECUATORIANAS
Diego Morales V. y Varsovia Cevallos
Laboratorio de Entomología Básica y Aplicada
E-mail:diego_omar@hotmail.com
RESUMEN
Se caracterizó el cariotipo de A. fraterculus en cuatro
poblaciones de la sierra ecuatoriana: Guayllabamba, Patato, Loja y
Azuay. De cada localidad se seleccionaron 50 individuos y se
contabilizaron 514 metafases, de las cuales se escogieron 10
cariotipos correspondientes a 10 individuos para cada sitio. Parala
preparación de las placas cromosómicas se utilizó la técnica de
suspensión celular con varias modificaciones. Se aplicó Bandeo C
siguiendo la técnica reportada por Selivon y Perondini (1997) con
algunas modificaciones. El cariotipo de A. fraterculus de
Guayllabamba y Patato (Grupo 1) está constituido por un número
diploide 2n=12 y n=6 como en la mayoría de especies del género.
Los cariotipos de individuos de Azuay y Loja (Grupo 2) presentan un
número haploide n=7, diferenciándose claramente de Guayllabamba
y Petate. El cariotipo de los individuos del grupo 1 es muy
homogéneo en morfología y tamaño relativo. Igualmente, las
poblaciones del grupo 2 son homogéneas y únicamente existe una
ligera variación en el tamaño relativo del cromosoma 1 y Y.
Palabras clave: Anastrepha
Tephritidae.
fraterculus,
cariotipo,
Ecuador,
INTRODUCCIÓN
En el género Anastrepha existen varias especies que son
polífagas y afectan a un amplio rango de plantas de varias familias
con valor comercial.
La especie Anastrepha fraterculus,
perteneciente al grupo "fraterculus", está ampliamente distribuida en
91
las regiones tropicales y neotropicales del continente americano. Ha
sido registrada desde el sur de los Estados Unidos de Norteamérica
hasta el centro de Argentina (34° 40' S) cerca de Buenos Aires
(Albert!, A. eí al, 1999). La especie Anastrepha fraterculus presenta
una alta variabilidad a diferentes niveles: bioquímico (Morgante ef al,
1980; Malavasi & Morgante, 1983; Stock, 1991, Alberti et al, 1999),
cromosómico (Solferini &Morgante, 1987; Morgante eí al, 1993) y
embriónico (Selivon & Perodini, 1997), acompañada de poca o
ninguna variación morfológica.
Los estudios taxonómicos realizados en esta especie aún no
han clarificado su estatus.
La especie nominal Anastrepha
fraterculus, en realidad, agrupa a un complejo de especies crípticas
(Steck,1991), claramente identificables a nivel cariotipico (Selivon,
1996). En Brasil, se reconocen 2 nuevas especies dentro de este
complejo, a las que se denomina Anastrepha sp 1 aff. fraterculus y
A. sp 2 aff. fraterculus (Yamada & Selivon, 2001) y una posible
tercera especie proveniente de Guayas en Ecuador (Selivon ef al,
2002).
En el presente trabajo se presentan los cariotipos de
individuos de Anastrepha fraterculus provenientes de cuatro
provincias de la sierra ecuatoriana y se analizan las diferencias
encontradas.
Los individuos adultos de Anastrepha fraterculus fueron
obtenidos de fruta colectada en 4 provincias de la sierra ecuatoriana:
Guayllabamba (78 o 20'5"N; 0 0 3'18"E, Provincia de Pichincha),
Patato (78 o 30'25"N; 1 o 18'40"E, Provincia de Tungurahua), varias
localidades de las estribaciones sur orientales de las provincias de
Azuay (78° 46'30"N; 2 0 53'15"E) y Loja (79° 13'5"N; 49 0 6'12"E).
Los especímenes estudiados de las diferentes localidades
provinieron de diferentes hospederos. En Guayllabamba y Patato se
colectó la fruta en casi todos los meses del año calendario excepto
en febrero, junio y julio del 2001 y 2002. En las localidades de
Azuay y Loja la fruta se colectó durante los meses de enero, marzo,
junio y agosto del 2001 y 2002.
92
Para las preparaciones cromosómicas se disectaron
individuos colectados después de aproximadamente 12 horas de
emerger de pupa. Se utilizaron gónadas de machos y hembras.
Se realizaron preparaciones cromosómicas de 400
individuos, en total, de todas las localidades. Las preparaciones
cromosómicas fueron realizadas con la técnica de suspensión
celular y teñidas con Giemsa al 5%.
Para el bandeo C se utilizó la técnica de Selivon eí al.
(1997) con ciertas modificaciones. Las mejores metafases se
fotografiaron en un microscopio Axioskop Zeizz, con lente de
inmersión de 100x y de 63x con lente optobar de 1,6x. Para la
identificación y clasificación de los cromosomas se utilizó la
nomenclatura de Levan etal. (1964).
RESULTADOS
Los cariotipos de los individuos provenientes de la población
de Guayllabamba y Patato mostraron una clara similitud. El número
cromosómico en las 239 metafases en hembras y machos de estas
dos poblaciones fue constante 2n=12/n=6.
El cariotipo característico para las poblaciones de
Guayllabamba y Patato, presentó 5 pares autosómicos
submetacentricos (Figura 1). El macho es heterogam ético (XY) y la
hembra homogamética (XX).
Los cromosomas sexuales de las hembras mostraron dos
constricciones en los brazos cortos, dificultando establecer la
posición
del
centromere,
y
fueron
clasificados
entre
submetacentricos y subtelocéntricos. En los machos el cromosoma
Y es metacéntrico.
El tamaño relativo de los cromosomas en estas dos
poblaciones es muy similar.
Diferenciándose claramente el
cromosoma X por su mayor tamaño , y el cromosoma Y por ser el
más pequeño; y, en ciertas metafases se lo observó como un punto
heteropicnótico.
93
* I I I I
Y
1
2
3
I
4
5
GUAYLLABAMBA
A
I
5
3
"t
2
PATATE
Figura 1. Cariotipos haploides de individuos machos de A. fraterculus de
Guayllabamba y Patata.
De los resultados obtenidos del bandeo C se pudo observar
que el cromosoma 1 presentó 2 bandas heterocromáticas en el
brazo largo y una en el brazo corto; el cromosoma 2 presentó 2
bandas heterocromáticas en el brazo largo, una banda más
conspicua próxima a la región centromérica. Los cromosomas 3, 4 y
5 mostraron pequeños granulos heteropicnóticos a lo largo de los
dos brazos y el cromosoma Y presentó dos bandas en las regiones
de los telomeres y una banda central.
Los cariotipos de las poblaciones de Azuay y Loja fueron
muy homogéneos entre sí. El número cromosómico de las 275
metafases contadas para estas dos poblaciones fue constante
2n=12 en hembras y n=7 en machos (Figura 2).
Todas las metafases observadas en hembras fueron
diploides y presentaron los típicos 5 pares de autosomes y el par
sexual XX. En los machos, todas las metafases observadas fueron
haploides y presentaron 7 cromosomas, y se identificó claramente el
cromosoma Y.
94
• I r v i
« ti
AZUAY
f
t)
Y
«* •
1
LOJA
Figura 2. Cariotipos haploides de individuos machos de A. fraterculus de
Azuay y Loja.
El bandeo C mostró que los cromosomas de las moscas de
Azuay y Loja presentaron varios granulos heteropicnóticos
intercalados con zonas eucromáticas a lo largo de los cromosomas.
Distinguiéndose, ligeramente en todos los cromosomas, dos bandas
ubicadas una en cada región próxima a los telomeres, incluso en el
cromosoma Y.
El tamaño relativo de los cromosomas entre los individuos
provenientes de Azuay y Loja no varía de manera significativa.
Los cariotipos de los machos de Azuay y Loja presentaron
diferencias con los machos de Guayllabamba y Patato, en el número
cromosómico, en la morfología del cromosoma 1 y del Y. Los
machos de Guayllabamba y Patato presentaron un número haploide
n=6 mientras que los machos de Azuay y Loja un número haploide
n=7.
El cromosoma 1 de Azuay y Loja es subtelocéntrico,
mientras que el cromosoma 1 de Guayllabamba y Patato es
submetacéntrico. El cromosoma Y es claramente submetacéntrico
en Azuay y Loja mientras que en Guayllabamba y Patate es
metacéntrico.
Al comparar el tamaño relativo de los cromosomas de las
poblaciones de Azuay y Loja con el tamaño relativo de los
95
cromosomas de las poblaciones de Guayllabamba y Patate, se
observó que son ligeramente más grandes los de Loja y Azuay
como se observa en la figura 3.
Figura 3. Comparación de tamaño relativo entre las Poblaciones de
Guayllabamba y Patate vs. las de Azuay y Loja.
Al comparar el patrón de bandeo de los cromosomas de las
poblaciones de Guayllabamba - Patate y los de Azuay y Loja, se
pudo observar diferencias como se describe en la figura 4.
DISCUSIÓN
El cariotipo es una herramienta fundamental para
caracterizar especies. Dentro de la familia Tephritidae se ha
observado una gran variación en relación a la posición del
centrómero, tamaño y número cromosómico así como a los
mecanismos de determinación sexual (Solferini & Morgante 1987).
Como en la mayoría de los dípteros, el género Anastrepha
también se caracteriza por presentar un número cromosómico
diploide 2n=12. La forma más frecuente de determinación sexual en
los machos es el sistema XY (sexo heterogaméticos), y las hembras
XX (sexo homogamético); este sistema XY es el más observado en
la mayoría de las especies estudiadas del género (Solferini &
Morgante 1987). Sin embargo, se han observado variaciones en el
número diploide, en las especies con mecanismo de determinación
96
sexual XX:XO o XIXIX2X2:XIX2Y, como en Anastrepha serpentina
(Solferini & Morgante 1990).
sm
sm
sm
sm
sm
m
GUAYLLABAMBA
st
st
sm
sm
sm
sm
sm
LOJA
Figura 4. Bandeo C de Guayllabamba y Loja con su respectiva morfología.
Los cariotipos de las poblaciones ecuatorianas
de A.
fraterculus, presentados en este estudio, mostraron diferencias
claras para la identificación de dos grupos: grupo 1 Guayllabamba y
Patate y grupo 2: Azuay y Loja.
La presencia de un número cromosómico haploide n=6 en
machos de Guayllabamba y Patate, y n=7 en los machos de Azuay y
Loja se observó en el 100% de los individuos estudiados. Por lo que
97
la posibilidad de que el cromosoma extra del grupo 2 sea un
supernumerario se descarta.
La otra posible explicación es que los machos de Azuay y
Loja presenten una determinación sexual similar al caso de A.
serpentina con machos XXY. Para determinar si se trata de un
cromosoma sexual, y/o, definir el número diploide en machos, se
debería estudiar el proceso de la meiosis.
LITERATURA CITADA
Alberti, A., G. Calcagno, B. Saidrnan, y J. Vilardi. 1999. Analysis of
the Genetic Structure of a Natural Population of
Anastrepha fraterculus (Díptera; Tephritidae). Annals of
Entomology Society of America. Vol. 92. 5: 731-736.
Malavasi, A., J. Morgante. 1983. Population genetics of Anastrepha
fraterculus (Díptera, Tephritidae) in different hosts:
Genetic differentiation and heterozygosity. Genética.
Vol. 70. 207-211.
Morgante, J., D. Selivon, V. Solferini, S. Matioli. 1993. Evolutionary
Patterns in specialist and Generalist Species of
Anastrepha. Fruit Flies: Biology and Management. 1720.
Morgante, J., A. Malavasi, G. Bush. 1980. Biochemical Systematics
and
Evolutionary
Relationships
of
Neotropical
Anastrepha.
Annals of Entomological Society of
America. Vol. 73. 622-630.
Selivon, D., J. Morgante, A. Perondini. 1997. Eggs size, yolk mass
extrusion and hatching behaviour in two cryptic species
of Anastrepha fraterculus (Wiedemann) (Díptera,
Tephritidae). Brazilian Journal of Genetics. Vol. 20. 4:1
-10.
Selivon, D., C. Vretos, L. Pontes, y A. Perondini. 2002. New variant
forms in the Anastrepha fraterculus complex (Diptera,
Tephritidae). Brazilian Journal of Genetics.
Stock J. 199 1. Biochemical Systematics and Population Genetic
Structure of Anastrepha fraterculus and Related
Species (Diptera: Tephritidae). Ann. Entomol. Soc.
Am. Vol.841: 10-28.
98
Stock J. 1991. Biochemical Systematics and Population Genetic
Structure of Anastrepha fraterculus and Related
Species (Diptera: Tephritidae). Am. Entomol. Soc. Am.
Vol.84 1: 10-28.
Solferini, V., J. Morgante. 1990. XIXIX2X2:XIX2Y Mechanism of
Sex Determination in Anastrepha bistrigata and A.
serpentina (Diptera: Tephritidae). Rev. Brasil. Genet.
Vol. 13. 2:201-208.
Solferini, V., J. Morgante. 1987. Karyotype study of eight species of
Anastrepha (Diptera: Tephritidae). Caryologia 40:229 241.
Yamada, S., D. Selivon. 2001. Rose, an eye color mutation in a
species of the Anastrepha fraterculus complex ( Diptera:
Tephritidae). Ami. Entomol. Soc. Am. 94: 592-595.
99
IDENTIFICACIÓN MOLECULAR DE POBLACIONES
ANDINAS DE Anastrepha fraterculus
(MOSCA DE LA FRUTA) (DÍPTERA: TEPHRITIDAE)
EN EL ECUADOR
Rosa Bayas, Jean-Christophe Pintaud y Bertha Ludeña
Laboratorio de Genética Molecular
RESUMEN
Anastrepha es uno de los géneros de Tephritidae que mayor
daño causa en cultivos de interés económico en el neotrópico. De
aquí la importancia de conocer la estructura genética poblacional de
las especies de este género para sugerir estrategias de manejo. Los
marcadores genómicos son las herramientas más útiles para
analizar la diversidad genética en una población. En el presente
estudio se reportan los resultados del análisis genómico de
Anastrepha fraterculus mediante el uso de los microsatélites
CCU81508 y CCU81507 descritos para Ceratitis capitata por el
grupo de Sheppard (Genbank NCBI, 2000). Los marcadores han
sido analizados tanto en base a las secuencias repetitivas internas
que los representan, como a secuencias externas limítrofes. Los
resultados obtenidos permiten evidenciar una variabilidad genética
intra e interpoblacional, ligeramente estructurada respecto a la
planta huésped y no a aspectos geográficos. Sin embargo, esta
diversidad se acentúa más hacia el sur del país seguramente debido
a factores ecológicos.
INTRODUCCIÓN
La familia Tephritidae (verdaderas moscas de la fruta)
constituyen un grupo biológico de extrema importancia debido a que,
muchas de las especies representantes de la familia, constituyen
plagas agrícolas de impacto mundial.
El género Anastrepha incluye a 198 especies oficialmente
reconocidas y algunas aún no descritas. Es uno de los géneros de
101
mayor importancia económica en los trópicos y subtrópicos
americanos (Norrbom y Kim, 1988; Stock, 1991; Hemández-Ortiz,
1992; Aluja, 1994).Su distribución se extiende desde el sur de los
Estados Unidos hasta el centro de la Argentina.
Respecto a la morfología, ecología y marcadores bioquímicos,
genéticos y moleculares de Anastrepha fraterculus, una importante
variación ha sido reportada. Esto ha llevado a suponer que bajo el
nombre de Anastrepha fraterculus se incluye a un complejo de
especies crípticas. (Stone 1942,Baker et al, 1944,Morgante et al,
1980,Morgante and Malavasi 1985,Stock, 1991,Stock and Sheppard
1993).
En Ecuador Anastrepha fraterculus se encuentra distribuida
desde el nivel del mar, en las regiones costeras del Pacífico y de la
Amazonia, hasta los valles interandinos (Baus, Borja com.pers.).
Esta especie es polífaga y entre sus hospederos se
encuentran plantas tanto indígenas como introducidas de alta
importancia económica en el país.
Estudios realizados sobre la diferenciación de poblaciones de
Anastrepha fraterculus en otros países sudamericanos muestran
que hay importantes divergencias isoenzimáticas entre poblaciones
del Sudeste de Brasil y la región andina de Perú (Stock, 1991).Estos
resultados fueron corroborados por análisis de ADN mitocondrial
(Steck y Sheppard, 1993).En este estudio se demostró también la
presencia de variación entre poblaciones de distinto origen en el
Brasil.
Análisis a nivel secuencias de RNA16S han permitido
evidenciar diferencias entre poblaciones de Venezuela y Brasil
(McPheron et al., 1999). Estudios recientes, realizados en
poblaciones argentinas y del sur del Brasil utilizando 8 loci
enzimáticos y RFLPs del rDNA 16S, muestran que estas
poblaciones de A. fraterculus constituyen una única especie
biológica (Alberti et al., 2002).
Considerando la amplia distribución de Anastrepha en el
Ecuador y la diversidad de hospederos en los cuales se aloja,
constituyendo un serio riesgo para la economía do exportación del
país, es imperativo acceder a información genética sobre la
102
estructura poblacional. Se estima que, de este modo, sería posible
desarrollar programas de control basados en métodos biológicos o
genéticos.
En el presente trabajo, se reportan los resultados del análisis
de estructura genómica de varias poblaciones andinas de A.
fraterculus en nuestro país, mediante la amplificación con PCR de
secuencias correspondientes a los microsatétiles CCU81507 y
CCU81508 descritos para el genoma de Ceratitis capitata (Meixner
et al., 2002).
Selección de marcadores genómicos a ser utilizados
La variabilidad genética de las poblaciones puede ser
evaluada mediante el análisis de marcadores genómicos de
secuencias repetitiva y única.
En el presente trabajo se reportan los resultados para los
análisis de marcadores de secuencia repetitiva en el genoma de A.
fraterculus. En lo referente a la selección de este tipo de
marcadores, se procedió a buscar en el GenBank (NCBI, 2000)
secuencias reportadas para especies de Tephritidae emparentadas
estrechamente con Anastrepha. De este modo, se eligió a los
microsatélites CCU81507 y CCU81508 descritos por Gasparich, G.,
Sheppard W. y McPheron B.(GenBank, 2000) para el genoma de C.
capitata.
(Números
de
accesión
U81507
y
U81508
respectivamente).
CCU81508 constituye un microsatélite imperfecto cuyo motivo
de base es GTT y está constituido por 184 pares de bases.
CCU81507 se presenta también como un microsatélite imperfecto
de 250 pares de bases cuyo motivo de repetición de CT. Estas
secuencias fueron analizadas siguiendo dos estrategias:
1.
2.
Construyendo primers internos para ellas (localizados en
zonas de repetición) con la ayuda del programa « Primer 3
input »
Utilizando los primers externos a la zona de repetición,
103
diseñados para secuenciamiento de estos loci en el trabajo
reportado por Meixner et al., 2002
Extracción de DNA
La técnica de extracción de DNA se realizó mediante el shock
hipotónico de moscas homogeneizadas en presencia de proteinasa
K. El material obtenido fue sometido posteriormente a la separación
proteica de ácidos nucleicos con cloroformo alcohol isoamílico y el
DNA aislado fue precipitado con etanol absoluto. La « medusa » de
DNA fue recuperada mediante « pesca » con varillas de vidrio.
Para el presente estudio se ha realizado la extracción de
alrededor de 400 individuos provenientes de distintas localidades
andinas (Ver Tabla 1).
Tabla 1. Extracción de DNA
Localidad
Azuay
Guayllabamba
Patate
Perucho
Loja
Planta huésped
Guayaba (Psidium)
Tóete (Juglans)
Chirimoya (Annona)
Guaba (Inga)
Guayaba
Tóete
Toronja (Citrus)
Chirimoya
Durazno (Prunus)
Guayaba
Chirimoya
Guayaba
Chirimoya
Guayaba
# individuos
60
25
19
10
17
16
2
32
10
9
19
23
47
66
Amplificación mediante PCR
Para la amplificación de las secuencias de interés se trabajo
mediante la metodología de Polymerase Chain Reaction (Erlich,
1989). Las reacciones de PCR se efectuaron en volúmenes finales
de 12,5ul, partiendo de alrededor de 80ng de templado, 1,6uM
primers, 0,2mM dNTPs Promega, buffer Promega 1,4X y 4mM
MgCI2.
Los productos de amplificación fueron controlados
previamente en agarose al 2,5% y luego se migraron en goles de
104
poliacrilamida al 6%. La presencia de productos en este caso fue
puesta en evidencia mediante coloración con nitrato de plata.
Análisis de la información molecular
I.
Para cada uno de los marcadores utilizados como
secuencias repetitivas para el genotipaje
de
poblaciones andinas de Anastrepha fraterculus se han
analizado y calculado los siguientes aspectos:
número total de bandas en cada muestreo
poblacional
número promedio de bandas por genoma de cada
individuo
número de bandas específicas para cada individuo
Con el objetivo de evaluar la representatitivad del
muestreo, las relaciones
entre el número de individuos genotipados y el número de
bandas total y
especifico por individuo fueron analizadas mediante
regresiones lineales y
no lineales.
II.
Se han realizado cálculos de distancia genética
mediante la metodología de Neighbor-Joining (Programa
PAUP 4.010b) codificando las bandas observadas como
marcadores dominantes (presencia=1,ausencia=0). Los
análisis de Neighbor Joining están representados por
filogramas.
III.
Para los resultados obtenidos con los marcadores
CCU81507 y CCU81508 amplificados con los primers
externos, se realizó análisis de frecuencias genotípicas.
RESULTADOS
Análisis del genotipaje con los marcadores CCU81508 y
CCU81507 considerados como marcadores de secuencias
repetitivas amplificados con primers internos
Los resultados de análisis genómico mediante secuencias
repetitivas permitieron visualizar
patrones genómicos de
multibandas repetibles y propios de la estructura de cada individuo
estudiado. (Ver Figura 1).
105
^ " T ' T Ó ii¿ Ó
C?» ^ ÍTÍ .— í ^ O
En esta figura se observa
patrones de bandas de
secuencias repetitivas
específicos y reproducibles
para cada genoma
analizado.
£»
^
ilIHil;:
Figura 1. Patrón de multibandas
obtenido mediante la amplificación de
secuencias
repetitivas
con
los
primers internos de CCU81508
Estos perfiles de multibandas observados se generan por la
amplificación de varios loci, que podrían corresponder a diferentes
microsatélites, que guardan al interior de su secuencia un mismo
motivo de repeticiones, o podrían encontrarse duplicados y/o se
podría estar poniendo en evidencia regiones inter microsatelitales.
El análisis de especificidad de bandas por individuo y por
población relacionado con la representatividad del muestreo revela
que éste no es completamente representativo de la diversidad
genética de la especie. Los cálculos de distancias genéticas
reportan valores de divergencia entre individuos que alcanzan entre
4 1 % a un 83% dependiendo de la población.(Ver Tablas 2 y 3).
Algunos individuos presentan una identidad total o tienen
muy poca diferencia (1-5%), debido a que el muestreo poblacional
corresponde en realidad a los huevos depositados en una única
fruta. Por otra parte, el hecho de encontrar también grupos de
106
individuos muy distintos genéticamente en este tipo de muestreo
indica que varias hembras ponen sus huevos en una misma fruta. La
diversidad genética intra-huésped es alta y del mismo modo aquella
inter-huésped. Respecto a la diversidad genética ínter poblacional
no se observa una estructuración geográfica sino solamente una
ligera estructuración en función de la planta huésped. Esto
seguramente va ligado al hecho de que el muestreo realizado no
corresponda sino que a una parte de la diversidad de Anastrepha
fraterculus en la región en consideración.
Análisis del genotipaje con los marcadores CCU81508 y
CCU81507 amplificados con los primers externos reportados
por Meixner et al. (2002).
Los productos de amplificación para estos marcadores se
evidenciaron como patrones con varias formas genotípicas (Ver
Tablas 4-5 y Figuras 2-3).
107
Tabla 2. Diversidad genética en poblaciones andinas ecuatorianas de Anastrepha fraterculus - Marcador U81508
(pr/mers internos de secuencia repetitiva).
Población muestreada
Localidad
Planta
huésped
Guayllabam.
Loja
Patate
Patate
Guayllabam.
Guayllabam.
Loja
Patate
Perucho
Loja
Guayllabam.
TOTAL
Chirimoya
Chirimoya
Chirimoya
Durazno
Guaba
Guayaba
Guayaba
Guayaba
Guayaba
Mango
Tóete
número
ind-Zpob
12
17
7
4
8
6
22
5
7
4
5
97
número
total
de
bandas/
pob.
32
50
18
16
38
42
36
15
12
24
15
102
Promedio
de bandas
por
individuos
±
desviación
estándar
15,7 ±5,0
15,5 ±4,2
7,9 ±3,3
8,5 ±1,9
14,6 ±4,1
20,3 ±7,8
11,8 ±4,4
8,6 ±2,6
7,9 ±2,5
15,8 ±4,7
9,8 ±1,5
12,4*3,8
Bandas
específicas
de individuos
Distancia de
par de
individuos
max.-min.
Calculado para
matrices NJ
n. (% del
número
total
de
bandas /pop.)
1 (3,1%)
0,69 - 0,06
9 (18,0%)
0,64 - 0,08
3 (16,7%)
0,67-0,??
5 (31,3%)
0,62 - 0,38
6 (15,8%)
0,79 - 0,03
12 (28,6%)
0,64 - 0,24
4 (11,1%)
0,62 - 0,05
3 (20,0%)
0,73-0,13
0
0,58 - 0,00
5 (20,8%)
0,46-0,13
1 (6,7%)
0,67 - 0,20
13 (12,7%)
0,79-0,00
Tabla 3. Diversidad genética en poblaciones andinas ecuatorianas de Anastrepha fraterculus - Marcador UBI 507
(primers internos de secuencia repetitiva).
número
ind^pob
Localidad
Planta
huésped
tamaño
muestreo
Guayllabamba
Loja
Patate
Perucho
Patate
Loja
Patate
Perucho
TOTAL
Chirimoya
Chirimoya
Chirimoya
Chirimoya
Durazno
Guayaba
Guayaba
Guayaba
9
3
2
2
2
3
2
2
25
número
Promedio
total
de de bandas
bandas/
por
individuos
pob.
±
desviación
estándar
25
27
15
15
18
30
18
16
39
9,4 ±4,8
13,0 ±5,6
10,5 ±4,9
9,0 ±4,2
12,0 ±2,8
15,7 ±8,6
11,0 ±2,8
11,0 ±5,7
11,5 ±4,9
Bandas
específicas
de
individuos
n. (% del
número
total de
bandas /pop.)
3
(12,0%)
8 (29,6 %)
9 (60,0 %)
5 (33,3 %)
11 (61,1 %)
14 (46,7%)
7 (38,9 %)
6 (37,5 %)
12 (30,8%)
Distancia de
par
de
individuos
max. - min.
Calculado
para matrices
NJ
0,68-0,16
0,70 - 0,62
0,41
0,56
0,46
0,83 - 0,40
0,64
0,56
0,83-0,16
109
(primers externos).
Localidad
Loja
Loja
Azuay
Azuay
Perucho
Perucho
Patate
Patate
TOTAL
Planta
huésped
Chirimoya
Guayaba
Guayaba
Tóete
Guayaba
Chirimoya
Guayaba
Durazno
Número
de
individuos
Genotipos y frecuencias
AB
BE
DO
AF
BC
CG
12
11
17
9
7
10
13
3
82
0,58
0,82
1,00
0,78
0,86
1,00
1,00
1,00
0,89
0,08
0,09
0,02
0,26
0,09
0,05
0,08
0,01
0,22
0,02
0,14
0,01
(primers externos).
Localidad
Loja
Azuay
Azuay
TOTAL
110
Planta
huésped
Guayaba
Guayaba
Tóete
Número
de
individuos
Genotipos y frecuencias
MM
NN
MN
OO
NO
NP
NO
NR
RP
5
11
9
25
0,2
0,4
0.454
0.111
0,32
0,4
0,08
0.363
0.111
0,2
0.090
0.111
0,08
0.090
0.111
0,08
0.333
0.12
0.111
0.04
0.111
0.04
0,04
M-J
«o.
«5 r-^
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J^
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* £ -C • < *C
Figura 2. Formas alelicas determinadas para individuos huéspedes de
chirimoya (Annona cherimola) en Loja mediante la amplificación con los
primers externos de CCU81508. Esta figura muestra la presencia de las
formas alelicas a, b, c, d, e y f.
T l - i ID t D
rM
C IO ^ t T - CI MIf - I
I
I
0003000000(00300^-
"st^î^h-ooooooo
00000000000300000)
< < < < < < < < <
< < < < < < < < <
Figura 3. Formas alelicas de CCU81507 determinadas para individuos de la
población de Azuay, huéspedes de toete(Ji/gí/ans neotropica). En esta
figura se aprecian las formas alelicas n, o, p, q y r
Marcador CCU81508
En lo concerniente a la población de Loja se reveló la
presencia de 5 bandas (formas a,b,c,d y e) en individuos cuyo
hospedero fue guayaba {Psidium guayava, Myrtaceae). En los
individuos
huéspedes
de
chirimoya
(Annona
cherimola,
Annonaceae) se determinaron 6 tipos de bandas (formas a,b,c,d,e y
f).
Respecto a la población proveniente de Azuay se repertorio
2 formas de bandas para los individuos huéspedes de guayaba (a y
b) mientras que en aquellos cuyo hospedero fue tóete (Juglans
neotropica) se registraron 3 formas (a,b,y c)
Para la localidad de Patate se discriminó únicamente 2 tipos
de bandas (a y b) tanto para los individuos huéspedes de guayaba
como para aquellos de durazno.
En lo referente a los individuos provenientes de Perucho se
estableció la presencia de 4 bandas (a,b,c y g) para los
huéspedes de guayaba mientras que se evidenciaron solo
dos tipos de bandas para aquellos cuyo huésped fue
chirimoya (a y b).
Marcador CCU81507
Las formas alelicas reportadas para este microsatélite fueron
las siguientes:
Población de Loja huésped Psidium guayava: bandas m y n
(genotipos MM, NN y MN)
Población de Azuay:huéspedes Psidium guayava y Juglans
neotropica : bandas n,o,p,q y r (genotipos NN,NO,00,NQ, NS, NR y
RP)
DISCUSIÓN
El genotipaje de poblaciones andinas de Anastrepha
fraterculus, utilizando los marcadores CCU81507 y CCU81508 de C.
capitata, pone en evidencia que éstos loci de secuencias repetitivas
son transferibles a nivel Intergenérico en Tephritidae y que resultan
ser informativos en genomas de diferentes especies.
Los resultados obtenidos muestran además que existe una
alta variabilidad a nivel de genoma en poblaciones de Anastrepha
fraterculus. Tal variabilidad, al parecer obedecería ligeramente a
aspectos de relación con la planta huésped, no a una
estructuración geográfica. Sin embargo, es importante anotar que es
en las poblaciones de Loja donde se evidencia el mayor número de
bandas.
112
Respecto a la variabilidad genética determinada para el locus
CCU81508 con los primers externos a las secuencias de repetición,
se puede decir que las poblaciones del norte (Perucho) y centro
austro del país (Patate y Azuay) es significativamente limitada pues,
el número de genotipos registrados para poblaciones de estas
localidades, es menor que aquel que se observa para las
poblaciones de Loja. La descripción del patrón genotípico evidencia
que hay un tipo común a todas las poblaciones (AB) con
divergencias acentuadas sobre todo hacia el sur del país.
En lo que concierne a los resultados reportados para
CCU81507, están restringidos a las poblaciones del sur del país:
Azuay y Loja y se determina una alta variabilidad genética.
En términos de número de genotipos es la población de
Azuay, huésped de tóete, quien registra mayor variabilidad. Sin
embargo es siempre en Loja donde se reportan formas genotípicas
nuevas y exclusivas de la población.
Podría decirse entonces que las poblaciones andinas de
Anastrepha fraterculus provienen de una población ancestral que en
el proceso de adaptación no diverge mucho en relación al
hospedero propiamente, pero sí en relación a condiciones
ecológicas particulares. Esto explicaría el por que de la alta
variabilidad encontrada en las poblaciones de Loja, variabilidad que
ha sido ya determinada para otras especies.
La variabilidad reportada por otros autores a nivel molecular
para Anastrepha fraterculus, en América del Sur, sin duda es
corroborada por los hallazgos del presente estudio. Sin embargo, no
existen aún argumentos suficientes para discutir la presencia de un
complejo de especies en los Andes ecuatorianos.
En todo caso los estudios de secuenciamiento de aleles de los
loci reportados en este trabajo y los resultados de secuenciamiento
de regiones genómicas únicas (Cox II),que se están realizando al
momento, permitirán sin duda aclarar esta interrogante.
113
AGRADECIMIENTOS
Se agradece a PROMSA por el financiamiento otorgado para la
realización de este trabajo así como al equipo del Dr. Patricio Ponce
por proveer el material biológico necesario.
LITERATURA CITADA
Aluja, M. 1994. Bionomics and management of Anastrepha Annu.
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Alberti, A., Rodriguero, M., Gomez, P., Saidman, B., and Vilardi, J.,
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115
ESTUDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD DEL GENERO
DROSOPHILA (DÍPTERA, DROSOPHILIDAE) EN EL BOSQUE
PASOCHOA DE LA PROVINCIA DE PICHINCHA - ECUADOR
Doris Vela y Violeta Rafael
Laboratorio de Genética Evolutiva
E-mail: vrafael® puce.edu.ec
RESUMEN
En el Refugio de Vida Silvestre Pasochoa, sector
administrado por Fundación Natura, se demarcaron dos transectos
(T1 y T2), cada uno a diferente altitud, a lo largo de los cuales se
recolectaron mensualmente especímenes del género Drosophila
durante un año. Se ha analizado el material colectado en los seis
primeros meses y los resultados revelan la alta biodiverdidad
existente en el bosque. La determinación de las especies se realizó
en base al análisis de la genitalia externa del macho. Se han
encontrado 37 especies del género Drosophila, de las cuales 18 son
especies nuevas y 19 son especies ya conocidas. Adicionalmente se
encontró 23 tipos de hembras las cuales podrían corresponder a las
hembras de alguno de los machos identificados, pero también es
posible que se trate de potenciales nuevas especies. La presencia
de D. melanogaster, D. simulans y D. immigrans en los dos
transectos es alarmante ya que significa que el bosque está
entrando en un proceso de contaminación.
Palabras clave: Drosophila, Pasochoa, biodiversidad, genitalia.
ABSTRACT
In Pasochoa Reserve, zone administrad to Fundación
Natura, was ploted two transects (TI and T2), each one is located at
different altitude. Around these have been collected, once a month,
specimens of Drosophila genus during one year. The collected
material was analyzed and the results suggest high biodiversity in
117
this forest. Species determination was based in male genitalia
analysis. 37 species of Drosophila genus were found, 18 new
species and 19 described species. Furthermore 23 different kinds of
female species were found, these could be females of identified
males or possible new species. The Pasochoa forest have been
contamined, the presence of D. melanogaster, D. simulans and D.
immigrans in transects T1 and T2 indicates contamination.
Keywords: Drosophila genus, Pasochoa, biodiversity, genitalia
INTRODUCCIÓN
Investigaciones sobre biodiversidad de la flora y la fauna del
Ecuador han revelado que es uno de los países biológicamente más
ricos del planeta. Esto incluye los bosques andinos como el
Pasochoa, así como los bosques tropicales. En las diferentes
regiones del mundo los estudios se han centrado en los vertebrados,
mientras que los invertebrados aún son poco conocidos.
El Volcán Pasochoa, ubicado al sureste de la ciudad de
Quito, (aproximadamente a 35 km) fue declarado en 1982, por el
Ministerio de Agricultura, Bosque Protector y posteriormente, en
1996, se le consignó como Refugio de Vida Silvestre, perteneciendo
al sistema de áreas protegidas del Ecuador. Fundación Natura
administra 500 hectáreas de bosque y trabaja por la conservación
del mismo, destinando, en las laderas bajas, un área para
desarrollar actividades de recreación y educación ambiental.
La formación geológica del Pasochoa está referida al
Pllocuaternario Volcánico Reciente (Wolf, 1892; Sauer, 1965). Se
conoce poco de su historia eruptiva y se cree que esta cesó antes
del pleistocene. Actualmente es un volcán apagado en cuya base se
presentan fuentes termales (Beato, 1986). El Pasochoa llega hasta
los 4200 msnm, en la caldera y laderas occidentales de éste existe
un relicto de bosque nativo de los Andes ecuatorianos en el cual se
puede encontrar vegetación propia de un bosque húmedo montano
y sobre los 3800 msnm la vegetación es típica de páramo. El bosque
está cercado por varias quebradas y terrenos accidentados que han
impedido el uso de las laderas para la agricultura. Esta geografía ha
actuado como barrera impidiendo la alteración del bosque que en su
mayor parte permanece en estado natural. De allí que es muy
118
importante conocer la diversidad de drosophilideos que habitan en el
bosque, lo cual permitirá aumentar la importancia de la zona como
área protegida. Bajo esta óptica, hace siete años, nuestro laboratorio
dio inicio al estudio de la diversidad del género Drosophila en el
Bosque Protector Pasochoa.
En la actualidad, alrededor de 2500 especies conforman el
género Drosophila, entre ellas hay especies endémicas de habitat
restringido; otras especies se las puede encontrar casualmente en
áreas que no corresponden a sus características ecológicas. Hay
también especies cosmopolitas, las cuales habitan en todas las
regiones del planeta. Estas últimas, utilizan una diversidad de
habitats integrándose a las comunidades de drosophilideos locales.
Su colonización se facilita gracias a que aprovechan las alteraciones
de los ecosistemas que produce el hombre. De aquí que las
especies del género Drosophila puedan ser excelentes indicadores
biológicos para medir el grado de alteración de los ecosistemas. La
presencia de especies cosmopolitas en una zona protegida es un
indicio de alteraciones que pudiera estar sufriendo el área natural a
causa de las actividades humanas. Por el contrario, las especies
endémicas indican la existencia de factores ecológicos
excepcionales, manteniéndose en el ecosistema que favorecen el
desarrollo y evolución de especies endémicas nativas.
El primer estudio en el Bosque Protector Pasochoa se llevó
a cabo en un cuadrante de una hectárea (100 x 100 m) situado entre
los 3160 y 3230 msnm (Vela, 1999), los resultados informaron la
presencia de 24 especies del género Drosophila. En los últimos dos
años la investigación se ha extendido hacia la ladera occidental del
Volcán Pasochoa en donde se han encontrado otras nuevas
especies. La determinación de las nuevas especies se basó en el
análisis de la genitalia, principalmente la genitalia masculina debido
a que, para la identificación de insectos, la gran diversidad de
detalles estructurales le da un valor mayor o igual al que tienen las
huellas digitales para la identificación de los humanos (Snodgrass,
1957). La genitalia masculina ha sido analizada en diversos estudios
filogenéticos que han demostrado ampliamente la confiabilidad y la
importancia de esta estructura como una herramienta taxonómica
(Sturtevant, 1917; Wheeler y Kambysellis, 1966; Kaneshiro, 1969).
En este trabajo se presentan los resultados de colectas del género
119
Drosophila realizadas entre abril y septiembre del 2001 en el
Refugio de Vida Silvestre Pasochoa.
Los senderos peatonales establecidos por la administración
del Refugio fueron utilizados como guía para la demarcación de dos
transectos; el primero (T1) sigue el sendero azul y parte del
amarillo, ubicado entre los 2710 y los 2800 msnm y el segundo (T2),
sendero naranja desde Patacorona hasta la Palma de Cera, entre
los 3000 y 3150 msnm (Figura 1).
VOLCÁN IVVÍOCilOA
«MMM» TransítK. TI
i . ,\rOit iis fítrcatmn
Figura 1. Ubicación de los transectos en el Refugio de Vida Silvestre
Pasochoa
Cada transecto tiene una longitud de 1 km y están ubicados
aproximadamente a 6 km al suroeste del cuadrante estudiado por
Vela (1999). A lo largo de cada transecto se determinaron 21
lugares de recolección los cuales se han mantenido durante un año
de muestreo (marzo 2001- abril 2002). En cada punto fueron
colocadas dos trampas, conteniendo como cebo banano maduro.
Las botellas permanecieron en los sitios de colecta por una semana
120
y ocasionalmente 15 días. Luego de ello, se procedió a la captura de
los especímenes que permanecían atrapados en el interior de cada
botella y se los trasladó al laboratorio para su clasificación y cultivo.
Las hembras fueron colocadas en tubos conteniendo medio de
cultivo gelatina-banano (Rafael ef al., 2000a) y se utilizaron para
fundar isolíneas; los machos fueron guardados en alcohol para
análisis morfológico.
Hasta el momento se han analizado 806 especímenes
provenientes de los 42 puntos de colecta de los transectos T I y T2.
La determinación de las especies se realizó en base al
análisis de caracteres morfológicos externos como la pigmentación
de tórax y abdomen, datos morfométricos de estructuras como las
aristas, alas y cabeza. Además se analizó el carácter morfológico de
mayor valor taxonómico: la genitalia externa de machos y hembras.
Los factores climáticos que se presentan en el Bosque
Pasochoa son singulares. Las temperaturas son generalmente bajas
con una media anual de 12 0 C. En días calurosos la temperatura a la
sombra varía entre 10 a 19 °C; la humedad del suelo es alta ya que
el denso dosel de los árboles impide que la luz solar alcance el
suelo cubierto de materia orgánica. La precipitación anual promedio
es de 1200 mm en el bosque montano (sobre los 3000 msnm), pero
en el pajonal (sobre los 3800 msnm) la pluviosidad anual promedio
es de 1800 mm. El Pasochoa se ha convertido en el abastecedor de
agua de los pueblos aledaños y también de la ciudad de Quito.
Estos factores climáticos, combinados con la exuberante
vegetación del sotobosque compuesta por arbustos pequeños,
heléchos y plantas herbáceas, además de la nutrida presencia de
árboles grandes cuyo dosel llega hasta 20 m de altura y plantas
epífitas como orquídeas, heléchos, liqúenes, musgos y hongos, han
favorecido la formación de varios microclimas y microhábitats que
proveen de alimento, cobertura y refugio a los organismos, entre
ellos las drosophilas, y han hecho posible la coexistencia de tan alta
diversidad de especies del género Drosophila.
121
En 1999, Vela, luego de analizar 395 especímenes del
género Drosophila recolectados en un cuadrante, situado entre los
3160 y 3230 msnm en el Refugio de Vida Silvestre Pasochoa
descubrió 23 nuevas especies del género y detectó a O.
paraguayensis, un nuevo registro para el país. Las nuevas especies
fueron ubicadas en dos subgéneros: Drosophila e Hirtodrosophila.
Las especies colectadas del subgénero Drosophila fueron
distribuidas
en
seis
grupos
de
especie:
tripunctata,
mesophragmatica, flavopilosa, guaraní, repleta y onychophora.
Mientras el subgénero Hirtodrosophila está representado por la sp. 1
y sp. 5, aún sin nominar (Rafael y Vela 2000).
En las colectas realizadas en los transectos TI y T2, se
capturaron más de mil quinientos individuos, de ellos se han
analizado 806 moscas y determinado la presencia de 37 especies
de Drosophila (Tabla 1, especies nominadas y especies numeradas
sin nominar).
El reconocimiento de estas especies se basó en el análisis
de la genitalia externa. La genitalia externa masculina es el
parámetro de mayor relevancia para la identificación y diferenciación
de las especies dentro de los drosophilideos, no así la genitalia
externa de la hembra debido a que, en las especies emparentadas
el ovipositor es poco diferenciado. Las 37 especies reportadas han
sido determinadas por el análisis de la genitalia del macho, sin
embargo, es importante anotar que el análisis de la genitalia externa
de la hembra permitió reconocer 23 tipos de hembras. Estas últimas
podrían corresponder a las parejas de los machos hallados en los
transectos, o ser potenciales nuevas especies, esto sólo lo
sabremos cuando se aborden otros aspectos de la biología de estas
especies.
Las drosophilas encontradas en el bosque Pasochoa han
sido agrupadas en ocho grupos de especie, seis de los cuales
corresponden a los estudiados por Vela (1999), no obstante, varían
las especies. Los grupos adicionales son immigrans y melanogaster
(Tabla 2).
122
Tabla 1. Relación de especies del género Drosophila presentes en los
transectos T1 y T2 del Refugio de Vida Silvestre Pasochoa (colectados de
abril a septiembre 2001).
Especies
(T2)
(TI)
lEspecles
(T2)
(TI)
D. mesophragmatica
X
X
sp. 51
X
X
D. ecuatoriana
X
X
sp. 52
X
X
D. pasochoensis
x
X
sp. 53
X
D. shyrii
X
X
sp. 54
D. amaguana
X
X
sp. 55
D. quitensis
X
X
sp. 56*
X
D. carlosvilelai
X
sp. 57*
X
D. pilaresae
X
sp. 58*
D. pichincharía
X
X
sp. 59*
X
X
sp. 60*
X
X
X
X
sp. 61
X
X
X
sp. 62
X
X
X
sp. 63
X
sp. 64
X
D. machachensis
D. paraguayensis
D. fiexa
D. simulans
D. melanogaster
X
X
D. immingrans
sp.4*
X
X
X
sp. 65*
X
X
sp. 66*
X
X
X
sp. 67
X
X
sp. 7*
X
sp. 10'
X
X
sp. 68*
X
sp. 11*
X
X
sp. 70
X
X
sp. 12*
X
X
sp. 72*
X
X
sp. 15
X
sp. 16
X
X
sp. 74*
sp. 18
X
X
sp. 75*
sp. 19*
X
X
sp.76
sp. 23
X
X
sp. 77*
X
sp. 78
X
sp. 24*
sp. 73*
X
X
X
X
X
X
X
sp. 31*
X
sp. 79
X
sp. 41*
X
X
sp. 80
X
sp. 43*
X
X
sp. 82
X
sp. 50
X
sp. 83
X
Transecto 1 (TI): 30 especies de machos y 17 tipos de hembras (*)
Transecto 2 (T2); 24 especies de machos y 18 tipos de hembras (*)
123
Tabla 2. Grupos de especie del género Drosophila registrados en el Refugio
de Vida Silvestre Pasochoa (colectados de abril a septiembre 2001)
Especies y su respectivo Grupo Número
de
de especie
analizados
Grupo tripunctata
D. pasochoensis*
22
D. pilaresae*
1
D. carlosvilelai*
4
D. machachensis*
6
D. paraguayensis*
4
sp. 52
31
sp. 61
10
sp. 62
23
sp. 67
1
sp. 70
2
sp.82
1
Grupo guaraní
D. ecuatoriana*
79
D. quitensis*
6
D. pichinchana*
6
sp.76
2
sp. 80
1
Grupo mesophragmatica
D. mesophragmatica
495
D. shyrii*
10
D. amaguana*
19
Grupo flavopilosa
sp. 15
1
sp. 16
3
sp. 53
1
sp. 55
1
Grupo repleta
sp. 18
27
Grupo onychophora
sp. 23*
14
Grupo immigrans
D. immigrans
20
Subgénero Sophophora
Grupo melanogaster
D. melanogaster
1
D. simulans
14
Subgénero Siphiodora
individuos
D. fiexa
2
* Especies presentes en el cuadrante (Vela, 1999) y los transectos T I y T2
124
El transecto TI se caracteriza por la abundante presencia
de Chusquea spp. lo cual es un indicativo de que esta zona
corresponde a un bosque secundario. En este sector se han
encontrado 30 especies de Drosophila. En el transecto T2,
caracterizado por la presencia de vegetación nativa del bosque se
han capturado 24 especies. Ambos transectos comparten 17
especies de Drosophila (Tabla 1).
En los transectos T I y T2 el grupo tripunctata es el más
abundante, se han hallado 11 especies, este dato está de acuerdo
con la afirmación de que el grupo tripunctata es el grupo más
abundante de los bosques lluviosos neotropicales (Vilela, 1985; Vela
y Rafael, 2001).
Las especies más numerosas pertenecen al grupo
tripunctata: sp. 52, sp. 62 y D. pasochoensis, también sobresale un
miembro del grupo guaranh D. ecuatoriana, la especie colectada en
mayor cantidad es D. mesophragmatica (Tabla 2).
Hasta el momento, en los transectos TI y T2 se han
detectado la existencia de 18 especies nuevas para la ciencia (Tabla
1, machos desde sp. 50 hasta sp. 83), que sumadas a las 24
especies registradas en el cuadrante (Vela, 1999) hacen un total de
42 especies del género Drosophila, estos resultados son
sorprendentes para una extensión de terreno relativamente
pequeña. Esta alta diversidad de especies evidencia que el bosque
desde tiempos inmemoriales debe poseer cualidades especiales que
han permitido la diversificación del género Drosophila. Aún nos falta
prospectar el 50% del material colectado, por lo tanto no es
descabellado suponer el hallazgo de otras nuevas especies del
género Drosophila, sólo entonces estaremos en condiciones de
valorar la riqueza drosofaunística del Bosque Protector Pasochoa.
Finalmente cabe mencionar que D. melanogaster, D.
simulans y D. immigrans, son especies cosmopolitas, presentes en
los transectos T I y T2. Este hecho indica que parte del bosque
administrado por Fundación Natura se está contaminando por los
deshechos (restos de comida, frutas, etc.) dejados por los turistas.
De allí que sea necesario educar a los visitantes en el seguimiento
de las normas de cuidado del bosque. De lo contrario, la intromisión
del hombre alterará indefectiblemente la cuna de casi medio
125
centenar de nuevas especies del género Drosophila y terminará por
afectar la fauna y flora de este espléndido Bosque Protector
Pasochoa.
AGRADECIMIENTOS
Nuestro agradecimiento a Fundación Natura en la persona
del Ing. Antonio Argumedo, quien nos facilitó el ingreso y, en parte,
la movilidad hasta el Refugio, así mismo a los estudiantes becarios
que participaron en las colectas, particularmente a Andrés Iglesias y
Allín Blasco, también gracias a Idea Wild, entidad que donó el
material entomológico para el análisis y montaje de las muestras. Al
Dr. Raúl Godoy quien gentilmente hizo valiosas sugerencias al
manuscrito, y al Departamento de Climatología del INAMHI por el
aporte de los datos meteorológicos. Estos resultados son parte del
proyecto
"Biodiversidad
del
género
Drosophila
(Diptera:
Drosophilidae) y detección del impacto ambiental en el Refugio de
Vida Silvestre Pasochoa", auspiciado por la Pontificia Universidad
Católica del Ecuador.
LITERATURA CITADA
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Pasochoa. Fundación Natura. Quito.
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Vela, D. 1999. Descripción de la especies del Género Drosophila
(Diptera Drosophilidae) colectadas en una hectárea del
Bosque Protector Pasochoa, Pichincha - Ecuador.
Tesis de Licenciatura. Pontificia Universidad Católica
del Ecuador.
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tripunctata y el registro de D. paraguayensis en el
Bosque Protector Pasochoa, Pichincha-Ecuador".
Revista de la Pontificia Universidad Católica del
Ecuador 66:92-120.
Vilela, C.R. y F. Val. 1985. "The male genitalia of types of six
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Wolf, T. 1892. Geología y Geografía del Ecuador. Leipzig.
Brockhaus.
127
DROSOPHILA YANGANA SP. NOV.
UN NUEVO MIEMBRO DEL GRUPO REPLETA,
SUBGRUPO INCA (DÍPTERA: DROSOPHILIDAE)
Violeta Rafael y Doris Vela
Laboratorio de Genética Evolutiva
Apartado 17-01-2184. Quito, Ecuador.
E-mail: vrafael®puce.edu.ec
RESUMEN
En 1989, Rafael y Arcos, propusieron la creación del
subgrupo Inca, formado por Drosophila inca Dobzhansky & Pavan,
1943 y Drosophila huancavilcae Rafael & Arcos, 1989. Estudios
recientes sobres drosophilideos en la Provincia de Loja permitieron
el descubrimiento de Drosophila yangana sp. nov. Después de los
análisis morfológicos y principalmente de la genitalia externa
masculina D. yangana sp. nov. se constituye en el tercer miembro
del subgrupo de Drosophila inca
Palabras clave: nueva especie, Drosophila yangana sp. nov., grupo
repleta, subgrupo inca.
ABSTRACT
In 1989, Rafael and Arcos proposed to make the inca
subgroup, integrated to D. inca Dobzhansky & Pavan, 1943 y
Drosophila huancavilcae Rafael & Arcos, 1989. Recents studies
about drosophilideos from Loja Province permit to discover
Drosophila yangana sp. nov. This new species were described
based on morphological and male external genitalia analysis.
Drosophila yangana sp. nov. is the third member of the inca
subgroup.
Keywords: new species, Drosophila yangana sp. nov., repleta
group, inca subgroup.
129
INTRODUCCIÓN
En la década de los años 80's se iniciaron los primeros
estudios sobre la diversidad del género Drosophila en el Ecuador y
se descubrieron dos nuevas especies: Drosophila guayllabambae
Rafael & Arcos, 1988 y Drosophila huancavilcae Rafael & Arcos,
1989 ambas especies pertenecientes al grupo repleta. La mayoría
de las especies de este grupo ocupan habitats desérticos y
semidesérticos donde abundan las cactáceas; tanto el fruto como
los cladodios en descomposición son el sustrato principal del grupo
(Barker, 1981, 1982, 1984, 1986; Heed, 1982; Fontdevila, 1982). Los
primeros trabajos relativos a la sistemática y evolución citológica del
grupo fueron realizados por Patterson (1943, 1947), Wasserman
(1962a, 1962b, 1962c, 1982, 1983) y Vilela (1983).
D. inca Dobzhansky & Pavan, 1943 especie del grupo
repleta, sin pertenencia a ningún subgrupo, fue emparejada con D.
huancavilcae y en base a las semejanzas morfológicas entre las dos
especies, Rafael & Arcos (1989) propusieron la formación del
subgrupo inca.
En recolecciones realizadas en la provincia de Loja en la
década pasada, se detectaron 14 especies del género (Rafael y
Vela, 2000), y en los dos últimos años en lugares cercanos a
Yangana se colectaron 22 especies (Tabla 1). Entre ellas se
encontró una nueva especie perteneciente al grupo repleta:
Drosophila yangana sp. nov.
En septiembre del 2001 y marzo del 2002 se capturaron
moscas en las localidades de El Zuro, Masanamata y Yangana (4o
23' S - 79' 11 W), ubicadas en el límite occidental del Parque
Nacional Podocarpus en la provincia de Loja, al sur del Ecuador. El
muestreo se llevó a cabo utilizando métodos conocidos (Rafael ef
al., 2000a); la mayor cantidad de moscas se recolectó en una
pequeña plantación de Opuntia soederstromiana, sembrada hace 25
años con el propósito de explotar Cochinilla spp.
Los adultos capturados fueron llevados al laboratorio, las
hembras colocadas en tubos con medio de cultivo gelatina-tuna para
130
fundar isolíneas y los machos guardados en alcohol para el análisis
morfológico.
El material tipo y paratipos se consen/an en el Museo QCAZ
de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador. El estudio de la
morfología externa, así como de la genitalia externa e interna de los
machos recolectados permitió conocer la diversidad de especies del
género Drosophila, y la presencia de una nueva especie D. yangana
sp. nov.
RESULTADOS
Drosophila yangana sp. nov.
Material examinado: Holotipo macho (disectado y guardado
en glicerol) etiquetado: D. yangana V. Rafael y D. Vela det.
2001/Ecuador, Loja: Yangana. D. Vela col. Sep. 2001 Cuatro
paratipos macho y cinco paratipos hembra etiquetados con los
mismos datos que el holotipo. Holotipo y paratipos guardados en el
QCAZ.
Cabeza de color marrón oscuro casi negro polinoso. Antena
oscura, arista ramificada, con dos ramas dorsales, dos ventrales
más la bifurcación terminal.
Ojos de color rojo oscuro. Una cerda oral prominente. La
segunda cerda orbital 1/3 de la primera. Carina prominente,
medianamente surcada. Orbital media más cerca del ojo. Ocelos de
color marrón oscuro.
Longitud del cuerpo: 2.00 mm. Longitud incluida el ala: 2.8
mm
Tórax de color marrón oscuro casi negro polinoso con zonas
más claras de donde emergen los pelos acrosticales ordenados en
seis filas frente a las cerdas dorsocentrales. Los pelos acrosticales
de la última fila son más desarrollados. Escutelo de color marrón
oscuro, ligeramente más claro en el centro. Las cerdas escutelares
anteriores son convergentes.
El ala es transparente y su longitud es 1.8 mm
131
Abdomen: los tergitos son de color marrón oscuro sin línea
media dorsal, presentan dos zonas claras a lo largo del tergito
(Figura 2a).
Patas de color marrón claro amarillento.
Huevos de color blanco lechoso, con cuatro filamentos.
Pupas de color marrón claro, cuernos con 11 a 13
espiráculos. Longitud de la pupa 3 mm
Terminalia del macho: Testículos de color amarillo
anaranjado, se los puede ver a través de los esternitos. Los
testículos presentan 3 1/2 a 4 vueltas externas y 3 a 2 Vz vueltas
internas. índice del edeago 1.5. Edeago quitinizado, en vista frontal
es de forma semitriangular con dos prolongaciones laterales donde
se observan microproyecciones, el gonopodio es desnudo y de
forma semiovalada, el apodema es ligeramente menos quitinizado
(Figura 1).
Cerci fusionado al epandrio en la parte media. Surestilo con
una fila de 9 dientes primarios, los tres dientes anteriores están
separados del resto por un espacio, es decir la fila se interrumpe,
este carácter se presenta en los 10 individuos analizados, 7- 8
cerdas marginales y 8 -11 cerdas en la parte baja y media del
epandrio.Hipandrio semiquitinizado y más pequeño que el epandrio.
Terminalia de la hembra: 10 vueltas en
ventral. Ovipositor con
6 ovisensilas discales,
marginales y 3 espinas cortas en la parte anterior
quitinlzada, de tamaño pequeño, con la superficie
parte superior. índice de espermateca 1.4 (Figura 2).
el receptáculo
7 ovisensilas
. Espermateca
irregular en la
D. yangana sp. nov. es una especie exigente en sus
requerimientos alimenticios, en el laboratorio se la mantiene en
medio gelatina-tuna (Rafael eí al. 2000a) y para que prospere es
necesario adicionar al medio de cultivo trocitos de fruta de tuna en el
momento del cambio de cultivo.
Etimología: el nombre de la especie hace referencia al lugar
de colecta, localidad de Yangana en la provincia de Loja.
132
Figura 1. Drosophila yangana sp. nov. holotipo macho (disectado y
guardado en glicerol) a) epandrio y surestilo, vista posterior, lado derecho
omitido, b) hipandrío, c-f) edeago, apodema del edeago y paráfisis en vista
frontal, posteriory lateral respectivamente.
133
b
c
d
Figura 2. Drosophila yangana sp. nov. paratipo hembra (disectado y
guardado en glicerol) a) patrón de coloración abdominal, b-c) ovipositor en
vista lateral, d-e) espermateca en vista lateral.
DISCUSIÓN
D. yangana sp. nov. es el tercer miembro del subgrupo inca,
el análisis de las características de la morfología externa, genitalia
externa e interna del macho indican que pertenece al grupo repleta,
esta especie estaría relacionada con Drosophila inca (colectada en
Pichincha, Chimborazo, El Oro y Loja) y Drosophila huancavilcae
(colectada en Guayas y Manabí).
Se conoce poco aún sobre la biología de D. inca y D.
huancavilcae, a pesar de estar cercanamente relacionadas y
pertenecer al mismo subgrupo de especies, parecen tener
características diferentes, y nunca han sido capturadas en las
mismas localidades, sin embargo, ocurre algo diferente entre D.
inca y D. yangana sp. nov., ambas han sido colectadas en la
localidad de Yangana, son especies simpatricas, lo cual incrementa
el interés y la importancia del estudio de las especies del subgrupo
inca.
134
Tabla 1. Especies del género Drosophila colectadas en la provincia de Loja
Especies y Grupos
Grupo repleta
D. paranaensis
D. hydei
D. guayllabambae
D. inca
D. nigrohydei
D. vtentinae
D. nigricruria
D. yangana sp. nov.
Grupo cardini
D. cardini
D. neocardini
Grupo saltans
D. emarginata
D. saltans
D. sturtevanti
\D. prosaltans
Grupo melanogaster
¡D. simulans
ID. melanogaster
ID. malerkotliana
\D. ananassae
Grupo immigrans
p. immigrans
Grupo willistoni
D. sucinea
\D. nebulosa
Grupo tripunctata
D. bandeirantorum
Grupo guaraní
D. gr'iseolineata
D. urubamba
Grupo annulimana
D. aracataca
Subgénero Dorsilopha
D. busckii
Rafael & Vela,
2000
Colecta
2001
Colecta 2002
Yangana
3
4
26
18 + 2Z
10
3
4
16
8
4
8Z
30 + 8Z + 18M
1
1
11
10
13
368
616
34
13 + 18M
90
623
411
113
10
10 + 300Z
7
22
2
83
39 + 22M
20
20
1
12
1
Z = colectado en la localidad de El Zuro - Loja
M = colectado en la localidad de Masanamata-Loja
135
En la provincia de Loja han sido registradas 26 especies del
género Drosophila, ocho de ellas pertenecen al grupo repleta, este
es el grupo más abundante en la zona austral del país, así mismo es
destacable el hallazgo de D. vicentinae Vilela, 1983 nuevo registro
para el Ecuador, esta especie anteriormente fue encontrada en
Venezuela y República del Salvador (Vilela, 1983). Todas las
especies del grupo repleta han sido halladas juntas, como es sabido,
la mayoría de estas especies son cactofílicas, por lo tanto
comparten el sustrato.
Los otros grupos de especie presentes son: saltans y
melanogaster, cada uno con cuatro especies, así mismo existen
otros grupos de especies menos abundantes: cardini, immigrans,
willistoni, tripunctata, guaraní, annulimana y el subgénero
Dorsilopha. También es importante anotar que D. aracataca Vilela y
Val, 1983 miembro del grupo annulimana es registrada por primera
vez en Ecuador (Tabla 1).
Figura 3. Comparación morfológica de los falos, en vista frontal y lateral
respectivamente, de las especies del subgrupo inca: a y b) D. Inca, c y d) O.
huancavilcae, e y f) D. yangana sp. nov.
Evidencias morfológicas como la genitalia externa y principalmente
la configuración muy parecida del edeago de D. inca, D.
huancavilcae y la nueva especie nos permite afirmar que estas tres
136
especies están emparentadas (Figura 3 y Tabla 2). Por otro lado
existen estudios a nivel molecular, que confirmarían la existencia del
subgrupo inca como unidad evolutiva (Alarcón y Fontdevila, 2002,
comunicación oral).
Tabla 2. Comparación de algunos caracteres taxonómicos entre D. inca, D.
huancavilcae y D. yangana sp. nov.
Caracteres
taxonómicos
D. inca
D. huancavilcae
D. yangana sp. nov.
Edeago
La parte ventral
La parte ventral
postero inferior
postero inferior en
en punta, margen punta, el margen
ventral aserrado
central aserrado,
presenta
esclerotizaciones
Parte superior de forma
semitriangular, con
microproyecciones en la
parte lateral del edeago
Gonopodio
Redondeado, un
poco ovalado y
desnudo
Alargado y
desnudo
Semiovalado y desnudo
índice del
edeago
1
1
1.5
índice de
espermateca
1.57
1.2
1.4
Número de
vueltas de los
testículos
4 externas
2 internas
4- 5.5 externas
2-3 internas
3.4 - 4 externas
3 - 2.5 internas
Número de
vueltas del
receptáculo
ventral
23
17-16
10
Longitud del
cuerpo
2.4-2.8
2.5-2.9
2.8
10
5-6
11-13
Pupa;
Digitaciones
Excepto los datos de D. yangana sp. nov. todos los datos fueron tomados
de Rafael & Arcos (1989).
137
AGRADECIMIENTOS
Nuestro agradecimiento a la Bióloga Lorena Riofrío, a los
Biólogos Juan Pablo Suárez, Máximo Moreira, y a todo el personal
del Laboratorio de Biología Celular y Molecular de la Universidad
Técnica Particular de Loja quienes hicieron posible y grato este
trabajo. Al señor Carlos Roa propietario de la plantación de tuna
donde se realizó la mayor parte de la recolección. A las licenciadas
Ana B. Mafia y Tania Sánchez por su participación en la salida al
campo y al Sr. Luis Eduardo López, así mismo a Idea Wild entidad
que donó el material entomológico para el montaje de los
especímenes colectados.
LITERATURA CITADA
Barker, J., G. Parker, G. Toll & P. Widders. 1981. "Attraction of
Drosophila buzzatii and D. aldrichi to species of yeast
isolated from their natural enviroment". Laboratory
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in Australia". Ecological Genetics and Evolution (J.
Barker & W. Starmer, eds) pp. 209-220.
Barker, J., P. East, H. Phaff & M. Miranda. 1984. "The ecology of the
yeast flora in Necrotic Opuntia cacti and of associated
DrosopMa in Australia". Microb. Ecol. 10:379-399.
Barker, J., D. Vacek, P. East & W. Starmer. 1986. "Allozyme
genotypes of Drosophila buzzatif. feeding and
oviposition preferences for microbial species and habitat
selection". Aust. J. Biol. Sci. 39:47-58.
Fontdevila, A. 1982. "Recent developmentws on the evolutionary
history of the mulleri complex in South America".
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Heed, W. 1982. 'The origin of Drosophila in the Sonora desert".
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Patterson, J. 1943. "The Drosophila of the Soutwest". The University
of Texas Publication 4313:7-203.
Patterson, J. 1947. "Sexual isolation in the mu//er/subgroup". The
University of Texas Publication 4720:32-40.
138
Rafael, V. Y G. Arcos. 1999. "Subgrupo inca un nuevo subgrupo del
grupo repleta, con descripción de Drosophila
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Biológica 3:233-243.
Rafael, V. and Vela, D. 2000. "Drosophila distribution in Ecuador".
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Rafael, V., G. Arcos, y L. Arcos. 2000a. "Ecología y distribución del
género Drosophila en Guayllabamba y El Quinche
provincia de Pichincha - Ecuador. Revista de la
Pontificia Universidad Católica del Ecuador 65:130-155.
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Entomología 27(1): 114.
Wasserman, M. 1962a. "Cytological studies of the repleta group of
the genus Drosophila: III The mercatorum subgroup".
The University of Texas Publication 6205:63-71.
Wasserman, M. 1962b. "Cytological studies of the repleta group of
the genus Drosophila: IV The hydei subgroup". The
Wasserman, M. 1962c. "Cytological studies of the repleta group of
the genus Drosophila: IV The mulleri subgroup". The
Wasserman, M. 1982. "Evolution of the repleta group". The Genetics
and Biology of Drosophila 3b (M. Ashburner, H. Carson
& T. Thompson, eds.) pp. 61-139.
Wasserman, M., A. Fontdevila & A. Ruiz. 1983. "Potencial gene
exchange between South American Drosophila species,
with description of a new species in the D. repleta
(Diptera, Drosophilidae) group". Annals of Entom. Soc.
of America 76-4:675-677.
139
NOTES ON THE DISTRIBUTION AND BREEDING BIOLOGY OF
GALAPAGOS LEPIDOPTERA
Roger Perry1 and Tjitte de Vries 2
1
Heron Court, Zeal Monachorum,
Devon, EX17 6DF, U.K.
2
Apartado 17-01-2184, Quito, Ecuador
Email: tdevries® puce.edu.ec
RESUMEN
Este estudio presenta la distribución y biología reproductiva,
con la descripción de las larvas (orugas) y las plantas alimenticias
de 55 especies de lepidópteros de Galápagos. Se indica las
especies que se relacionan con plantas dependientes de las épocas
lluviosas; así como también aquellas especies que se podrán ver
todo el año, relacionadas a plantas siempre verdes.
Algunos géneros tienen una diferenciación en el archipiélago
que merecen ser estudiadas con más detalle, como por ejemplo
Utetheisa.
INTRODUCTION
The following notes are based on fieldwork carried out in the
Galapagos Islands between 1966 and 1975. Both of us were
resident for all or part of that time at the Charles Darwin Research
Station on the south coast of the island of Santa Cruz where the
most intensive collecting and practically the entire rearing of larvae
were undertaken. Collecting was extended to further islands in the
archipelago as opportunities, time and other duties permitted.
Although copies of our field-notes, in particular those relating
to the descriptions of larvae and the details of foodplants, were made
available to Messrs Herbulot, Rindge, and Hayes, and details
included in their reviews of the families Geometridae, Sphingidae,
Arctiidae and Noctuidae in the Galápagos Islands, a considerable
amount of information has remained, and which we feel worth
offering at this stage. Material of several other families we collected
141
has still to be identified. This comprises specimens of the family
Pyralidae, and most of the microlepidoptera; and we fear these will
inevitably remain undetermined until reference series deposited at
the Natural History Museum in London can be examined by
specialists working on these groups. We are also aware that further
work on the Galápagos lepidoptera, notably by Yael D. Lubin and
Stewart B. Peck, has been carried out since our own time in the
islands. Nonetheless, we hope that these observations and records,
which have lain dormant now for so many years, will be of some
interest, and perhaps serve as a spur for further research.
Figure 1. Roger Perry collecting moths on Santa Cruz
142
Figure 2. Tjitte de Vries rearing larvae and preparing moths at the Charles
Darwin Research Station, Santa Cruz.
SPECIES LIST
Family TINEIDAE
Trichophaga tapetzella Linnaeus, 1758
Forewings black, whitish distally; hindwings silky drab; a tuft
of white hairs on the head.
DISTRIBUTION.
Widespread
cosmopolitan
species.
Galápagos Islands: Santa Cruz, Isabela, Pinzón, Santa Fe.
BIOLOGY. Larva: length 8 mm; head, brown; body, uniform
drab white. Pupa: brown, the cuticle at the tip of the abdomen being
rugose with fine, comb-like, backwardly projecting spines. The
necrophagous lan/ae were found feeding on the regurgitation pellets
of the Short-eared Owl, Barn Owl and Galápagos Hawk.
143
Family YPONOMEUTIDAE
Atteva /iysgin/e//a Wallengren, 1861
A distinctive day-flying species, on the wing throughout the
period December 1968 to July 1969, visiting flowers of Cordia
galapagensis and Encella hispida. As noted by Beebe (1923) this
moth occurs in some years in great abundance.
DISTRIBUTION. Galápagos Islands: common, arid and
transition zones of the main islands.
BIOLOGY. Larva: length 34 mm; head, reddish brown; body,
sparsely covered with long hairs, greyish green, with white
longitudinal stripes; prologs and anal plate, pale green; legs, black.
The caterpillars form extensive silky webs in which pellets of frass
and dead leaves accumulate. Several individuals at different stages
of growth may be found together. Pupa: light brown, with a darker
pigment line running laterally on the abdomen. Pupation occurs
within the webs on the host-plant. Foodplant: Castela galapageia.
Family BLASTOBASIDAE
Blastobasls crotospila Meyrlck, 1926
DISTRIBUTION. Endemic species. Galápagos Islands: dry
coastal zone of Santa Cruz.
BIOLOGY. Larva: length 9 mm; head, dark shiny brown;
body, dull uniform brown. Pupae: enclosed in loose silky webs
attached to the leaves of the host-plant. Foodplant: Castela
galapageia.
Family TORTRICIDAE
Crocldosema pleblanaZeWer, 1847
DISTRIBUTION.
Widespread
cosmopolitan
species.
Galápagos Islands: Santa Cruz, Isabela, Fernandina, Floreana, San
Cristóbal, Santiago, Pinta, Genovesa and Santa Fe.
BIOLOGY. Larva: length 8 mm; head, brown; body, pale
greenish white to buffy brown. Foodplant: Acacia sp.
144
Family PTEROPHORIDAE
Pterophorus ?nep/iogenes Meyrick, 1926
The forewings and body are greyish white with a dusting of
brown scales; the hindwing plumes are silky drab.
DISTRIBUTION. Endemic species. Galápagos Islands:
Santa Cruz, Isabela, Floreana.
BIOLOGY. This plume-moth we found to be common at the
end of the rainy seasons among low-growing vegetation at Academy
Bay. Larva: length, 10 mm; head, whitish; body, pale green with
whitish hairs; these hairs arise in bunches, 5 pairs per segment. The
solitary larvae eat out characteristic, oval-shaped holes between the
main veins of the leaves of Scalesia. Pupa: pilose, greenish at first,
becoming paler. The slender pupae are attached by a silken tuft to
the undersides of leaves. Foodplants: Scalesia affinis, Rhynchosia
minima.
Pterophorus sp.
A rather more tawny species with white and dark brown
scales on the forewings.
DISTRIBUTION. Galápagos Islands: coastal and inland
areas of Santa Cruz, Isabela, Santiago and Pinzón.
BIOLOGY. Adults emerged towards the end of the rainy
season in 1969 and were abundant among the low vegetation at
Academy Bay. Larva: length 10 mm; colour not recorded (preserved
specimens proved inadequate for description). Pupa: hairs fewer
than in above species; dusky white merging to pinkish brown on the
upper abdomen and thorax. Pupae are anchored by a silken pad
from the tip of the abdomen and, leaning outwards from a stem or
flower-head, closely resemble the fruits of the host-plant. Foodplants:
Commicarpus tuberosus, Boerhaavia caribaea.
Family PYRALIDAE
Beebea gugllelml Schaus, 1923
A distinctive species, with cactus-boring lan/ae, by no means
abundant, although probably widely distributed in the archipelago.
145
DISTRIBUTION. An endemic monotypic genus, so far
recorded on Santa Cruz, Isabela and San Cristóbal.
BIOLOGY. Adults, appeared in different years at Academy
Bay during February, April and June and from September to
December. This species was not reared by us, but larvae found by
Mr. D. Weber in November 1969, feeding on Opuntia insularis in the
crater of Volcán Darwin, Isabela we referred to Beebea. Descriptions
of the larval and pupal stages appear in Williams (1930).
Asciodes gordialis Guenée, 1854
Wings shining buffy brown with irregular black lines; a faint
purplish tinge to the wings of fresh specimens.
DISTRIBUTION. Galápagos Islands: coastal and upland
regions of the main islands.
BIOLOGY. Adults were common at times in the rainy
season, coming during the day to flowers of Crotón scouleri and
Clerodendrum molle. Larva: length 28 mm; head, pale brown; body,
green with darker dorsal stripe, and two black pigment spots laterally
on the middle thoracic segment. Foodplants: Cryptocarpus
pyriformis, Commicarpus tuberosus, Pisonia floribunda.
Margáronla limitalis Dognin
A distinctive species, the wings a clear sericeous white with
a thin border of brown to the leading edge.
DISTRIBUTION. Galápagos islands: lowland areas of Santa
Cruz, Santiago and Floreana.
BIOLOGY Larva: length 24 mm; head, greyish yellow; body,
translucent milky white, with black spots dorsally on the anterior
segments; constructs a protective tent of 2-4 leaves on the hostplant, wherein pupation occurs. Pupa: pale brown, with a thin apical
projection. Foodplant: Vallesia glabra.
Family SPHINGIDAE
Agrlus cingulatus Fabricius, 1775 (Hayes fig. 1)
Commonly known as the Pink-spotted Hawkmoth.
146
DISTRIBUTION. Widespread throughout the southern
nearctic and neotropical regions. Galápagos Islands: all the main
islands from sea-level to the summits of the principal volcanoes.
BIOLOGY. Never abundant in our experience. Visits flowers
of Opuntia, ipomoea and Cacabus miersil, especially towards dusk
after the rains from January to March. Larva: a description appears
in Williams (1911).
Manduca sexta leucoptera Rothschild & Jordan, 1903
(Williams Plate XX, fig. 7; Hayes fig. 2)
DISTRIBUTION. Endemic subspecies of the widespread
neotropical insect. Galápagos Islands: as in Hayes (1975), plus
Española and Santa Fe; coastal and
inland regions.
BIOLOGY. Never as abundant as M. rustica, but plentiful at
Academy Bay in February 1966, and again in 1967. At rest, it may be
distinguished from M. rustica calapagensis by the wings being held
arched, higher above the body. Larva: green, paler to white dorsally,
with oblique lateral stripes blackish followed by yellow; tail-horn, red.
Foodplant:: Physalis pubescens.
Manduca rustica calapagensis
Plate XX, figs. 8-10; Hayes fig. 3)
Holland, 1889 (Williams
neotropical insect. Galápagos Islands: as in Hayes (1975), also on
Santiago and Pinta islands.
BIOLOGY. Usually the most abundant sphingid in the
islands. Adult highly variable (see frontispiece in Hayes). It is
interesting that the ochreous form, which we tended to find more
prevalent during the drier months of the year, so closely matches the
lichen, Pyrenula cerina, encrusting trees in the arid coastal areas.
This moth is frequently taken by mockingbirds. Larva: a description
appears in Hayes (1975). The larvae are likewise variable, with a
darkening of the ventral parts, the base of legs, or the entire body.
The darker forms we found appeared more frequently at times of
great abundance of these larvae, when their foodplants are virtually
stripped of foliage. When disturbed, the caterpillar violently agitates
the front part of its body from side to side, whilst making clicking
147
sounds with its mandibles. Foodplants: Clerodendrum molle, Cordia
lutea, C. leucophlyctis.
Erlnnyis a/ope dispersa Kernbach, 1962 (Hayes fig. 5)
DISTRIBUTION. Described by Kernbach as an endemic
subspecies of the widespread neotropical insect.
Galápagos Islands: Santa Cruz, San Cristóbal. This striking
sphingid was first recorded in the Galapagos Islands when Mr. J.
Foerster collected 9 males and 9 females at Academy Bay between
26 April and 10 May 1959. A specimen was next taken on 1 March
1967 by Dr. M.P. Harris, again at Academy Bay. A mature larva was
subsequently brought in from the village of Puerto Ayora and reared
at the station.
BIOLOGY. Larva: our description appears in Hayes (1975).
Foodplant: Carica papaya.
Erlnnyis ello encantada Kernbach, 1962 (Hayes fig. 13
and 14)
neotropical insect. Galápagos Islands: Santa Cruz, Isabela,
Santiago, San Cristóbal, Floreana.
BIOLOGY. Larva: Curio (1965) describes three types of
larva of this sphingid in the Galápagos Islands, which differ in colour
and in behaviour. In some years these larvae appear in great
abundance, stripping the foliage of the manzanillo trees. Pupae:
found in litter under the host-plant. Foodplant: Hippomane
mancinella, fruits as well as leaves.
Erlnnyis obscura conformis Rothschild & Jordan, 1903
(Williams Plate XX, fig. 11; Hayes fig. 12)
neotropical insect. Galápagos Islands: as in Hayes (1975), plus
Santiago and Pinta islands.
BIOLOGY. Abundant at Academy Bay in years with late and
heavy rains; in 1965 adults were observed during every month.
Larva: grey, with a short tail-horn; Williams (1911) refers to a second
type, which is pale green. Foodplant: Sarcostemma angustissima.
148
Enyo lugubris delanol Kernbach, 1962 (Hayes figs. 7 and
8)
DISTRIBUCIÓN. Endemic subspecies of the widespread
neotropical insect. Galápagos Islands: Santa Cruz, Isabela,
Fernandina and Floreana, more commonly in the damper, inland
regions of these islands.
BIOLOGY. Adults were observed in the rainy season coming
to flowers of Cordia lutea, Clerodendrum molle and Ipomoea
habeliana, especially before dusk on cloudier days. Larvae were not
reared by us, but a pupa was found among soil in the Scalesia forest
of Floreana. An interesting account of the early stages of this
hawkmoth appears in Williams (1911). Foodplant: Cissus sicyoides.
Eumorpha fasciata tupaci Kernbach, 1962 (Hayes fig. 6)
DISTRIBUTION. Described by Kernbach as an endemic
subspecies of the widespread neotropical insect. Galápagos Islands:
Santa Cruz. As with Erlnnyis alope dispersa, information on the
occurrence of this moth is meagre. The first specimens (1 male and
4 females) were collected by Mr. J. Foerster at Academy Bay during
late April and early May of 1959. It was next reported in February
1967, when two individuals were taken at Academy Bay, and again
the following year in March, interestingly on both occasions shortly
after the arrival of a freight ship from the mainland. These vessels
often lie at anchor in the Guayas river, whilst cargo is loaded under
floodlights prior to the voyage to the islands. It would seem desirable
that more material is collected in order to reassess the status of this
moth in the archipelago.
BIOLOGY. Early stages were not found by us.
fig. 4)
Eumorpha labruscae yupanquii Kernbach, 1962 (Hayes
neotropical insect. Galápagos Islands: coastal and inland regions of
Santa Cruz (including Edén and Plaza islets), Isabela, Floreana,
Daphne.
BIOLOGY. Not uncommon at Academy Bay in years with
late rains, coming to flowers before dusk. Occasional records of
149
hummingbirds in the Galápagos we suspect may refer to this large
green hawkmoth. Early stages were not found.
Xylophanes norfolki Kernbach, 1962 (Hayes fig. 11)
DISTRIBUTION. Endemic species, taken on Santa Cruz,
Isabela and Santiago.
BIOLOGY. Four specimens collected by Mr. J. Foerster in
May 1959, from which the species was described, were collected in
the forested area near Bellavista (200m) on Santa Cruz. We
recorded adults at: Academy Bay (February-August); Camote, Santa
Cruz (November); Corazón Verde, Isabela (November); and at Los
Jaboncillos (820m), Santiago (again in November). Larvae were not
found by us.
Xylophanes tersa Linnaeus, 1771 (Hayes figs. 9 and 10)
DISTRIBUTION.
Widespread
neotropical
species.
Galápagos Islands: until 1975 this sphingid was only known from a
single specimen taken (as a larva) in the farming area above Puerto
Baquerizo Moreno on San Cristóbal in February 1906. In his paper
(1911) Williams drew attention to the possibility of this being a recent
arrival in the archipelago. In 1975, specimens were collected in the
highlands of Floreana (May) and Santiago (November).
BIOLOGY. Foodplant: Williams lists Clerodendrum molle.
Hyles lineata florilega Kernbach, 1962 (Hayes fig. 15)
White-lined or Striped Hawkmoth.
DISTRIBUTION. Endemic subspecies of the almost
cosmopolitan insect. Galápagos Islands: widespread in coastal and
inland regions of the main islands.
BIOLOGY. Adults diurnal, seasonally common. Larva: a
description appears in Hayes (1975). Foodplants: Boerhaavia
caribaea, Commicarpus tuberosus, Portulaca olerácea.
150
Family GEOMETRIDAE
Oxydia iignata Warren, 1905 (Rindge figs. 19 and 20)
A distinctive moth, the wings ranging in colour from pale
straw to dusky brown, with variable maculation.
DISTRIBUTION. Endemic species, seasonally common in
lowland areas of the main islands.
BIOLOGY. Larva: head and body, pale brown with a more or
less continuous, merging pattern of red-brown and black. Pupa: a
somewhat mottled brown. Foodplant: Clerodendrum molle.
Cyclophora /mpudens Warren, 1904 (Rindge fig. 8)
DISTRIBUTION. Endemic species, widely distributed on the
main islands of the archipelago.
BIOLOGY. Diurnal; seasonally common. Larva: length 12
mm; variable in colour; head and body, cream, yellow or green, with
bold, darker green, olive or reddish brown markings; paired, raised
black spots at bases of setae. The lan/ae are found within curled
leaves of the host-plant, and respond vigorously when touched,
flipping away like a spring. Pupa: also variable, buff to dark brown,
with some yellow, green or orange on the abdomen; found attached
to the undersides of leaves of the host-plant. Foodplants: Acacia
macracantha, A. sp., Cordia lutea. Crotón scouleri.
Disclisioprocta
stellata Guenée, 1857 (Rindge fig. 9)
DISTRIBUTION. Widespread species throughout the
neotropical region. Galápagos Islands: usually conspicuously
abundant from about November to May, occurring on all the main
islands of the group.
BIOLOGY. The adult moths are somewhat diurnal in habit.
Larva: length 24 mm; pale greenish to greyish brown, overlain with
fine black markings. Foodplants: Cryptocarpus pyriformis, Pisonia
floribunda, Commicarpus tuberosus.
Hydria affirmata Guenée, 1857 (Rindge fig. 23)
151
DISTRIBUTION. Widespread throughout the neotropical
region. Galápagos Islands: Santa Cruz, Isabela.
BIOLOGY. Foodplant: Cassia occidentalis.
Semiothisa cruciata Herbulot, 1970 (Rindge figs. 11-14)
DISTRIBUTION. Endemic species, collected in the dry zone
of Santa Cruz and, in August 1969, at 350 m. on Isabela; both island
forms have since been described by Rindge (1973) as local
subspecies. This moth was subsequently collected at Corazón Verde
on Isabela, and on Santiago.
BIOLOGY. Our data on early stages refer to the form on
Santa Cruz. Larva: green, with purplish legs. Pupa: blackish; found in
litter at base of the hostplant. Foodplant: Scutia pauciflora.
Thyrinteina Infans Herbulot, 1970 (Rindge figs. 15 and
16)
DISTRIBUTION. Endemic species: taken on Santa Cruz,
Isabela, Fernandina, Santiago, Floreana, Marchena and Santa Fe.
BIOLOGY. Larva: length 21 mm; pale grey with reddish
brown markings. Foodplants: Maytenus obovatus, Cordia lutea.
Family ARCTIIDAE
Utetheisa galapagensis Wallengren, 1860 (Hayes figs. 22
and 23)
Smaller than U. ornatrix, the wings an overall greyish buff.
As in other members of the genus, the wings at rest are held rolled
over the body. Our early series contained individuals of a second
species, later described (U. perryi) by Hayes (1975). The following
rearing notes are therefore offered with the reservation that
inadequate distinction was made at the time between these two
species.
DISTRIBUTION. Endemic species, occurring widely in
coastal and upland regions of the main islands.
BIOLOGY. It is mainly nocturnal, although individuals were
frequently seen on the wing at dusk around plants of Scalesia affinis
at Academy Bay. Larva: length 18 mm; head, dark brown with white
patches; body, pale buff, heavily overlain on dorsal and lateral parts
152
with greyish and brownish black, these markings merging to more or
less continuous black on either side of a pale median stripe. Larvae
were collected from May to November (1969), but doubtless occur
during other months. They are solitary, drawing together and
fastening the edges of leaves for concealment. Several larvae may
be found close together on the same plant. Pupa: dark brown.
Foodplants: Tournefortia pubescens, T.psilostachya, T.rufo-sericea
and Heliotropium curassavicum.
Utetheisa perryi Hayes, 1975 (Hayes figs. 20 and 21)
The adult moth is distinguished from U. galapagensis by a yellowishbuff colouration and more accentuated maculation of the forewings.
DISTRIBUTION. Endemic species, taken in the transition
and humid zones of Santa Cruz, Isabela and Santiago.
BIOLOGY. See above.
Utetheisa devriesi Hayes, 1975 (Hayes figs. 24-26)
A larger moth than U. galapagensis and U. perryi.
DISTRIBUTION. Endemic species. Galápagos Islands: type
material was collected (October 1973) among Zanthoxylum and
Tournefortia scrub in the upland zone of Pinta; also occurs on
Santiago.
BIOLOGY. No data recorded.
Utetheisa ornafr/x Linnaeus, 1758 (Hayes figs. 18 and 19)
DISTRIBUTION. A widespread neotropical species,
commonly known as the Ornate Moth. Galápagos Islands: inland and
higher parts of the larger islands.
BIOLOGY. The adults occur abundantly in some years in
open areas with grasses and low-growing herbs; conspicuously
diurnal in habit. Foodplant; Crotolaria pumila. Beebe (1924)
describes the larvae feeding on a leguminous plant by night, and
returning for concealment to the hollowed interior of a pod during the
day.
153
ttítfj&§9&
154
ffGwljr'
iloyCS
Utetheisa devriesi Hayes
Figure 3. Speeiation in the genus Utetheisa; three island forms and one
wide spread species.
Family NOCTUIDAE
Characoma niiotica
Rogenhofer, 1882 (Hayes figs. 87
and 88)
DISTRIBUTION. Pantropical species. Galápagos Islands:
coastal and littoral zones of Santa Cruz, Isabela, Fernandina, San
Cristóbal, Santiago and Rábida.
BIOLOGY. Larva: length 10 mm; head, pale green with
brown dots; body, pale green with brown longitudinal stripes.
Pupation: within a white cocoon consisting of a flimsy- outer covering
and a closely-woven interior. Foodplants: the mangroves,
Conocarpus erectus and Laguncularia racemosa.
Hypena sp.
Our collection contained a mixed series of Hypena vetustalis
Guenée (1854) and H. microfuliginea Hayes (1975), taken in the arid
and humid zones of Santa Cruz and Isabela. Further rearing is
155
required to establish to which species the following notes on early
stages refer.
BIOLOGY. Larva: length 20 mm; green with grey lines and
some pale reddish colouration; paired black pigment spots on
abdominal segments and head. Pupation: within a flimsy cocoon in a
curled leaf. Foodplant: Waltheria ovata.
Melipotis acontioides producía Hayes, 1975 (Hayes figs.
101 and 102)
neotropical insect. Galápagos Islands: as in Hayes (1975), plus San
Cristóbal and Santa Fe.
BIOLOGY. Adults may be seen on the wing during the day; it
was abundant at Academy Bay in April 1969. Larva: length 40 mm;
white with a heavy pattern of greyish black markings, with some
reddish brown laterally and on the legs. Larvae lie concealed during
the day appressed to the central vein of a leaf. Pupa: reddish brown.
Foodplant: Parkinsonia aculeata.
Melipotis harrisoni
Schaus, 1923 (Hayes figs. 105 and
106)
widespread on the main islands.
BIOLOGY. Observed sporadically during the early months of
1969, visiting flowers of Crotón scouleri and Clerodendrum molle at
dusk. Larva: length 29 mm; head, grey fading to black ventrally;
body, greyish green suffused with purple. Foodplants: Acacia
macracantha, A. rorudiana.
Melipotis indómita Walker, (1858) 1857 (Hayes figs. 103
and 104)
region. Galápagos Islands: arid and transition zones of the main
islands.
BIOLOGY. A common species, found in all months except
during prolonged dry periods, the adults coming to flowers at dusk.
Larva: head, shiny brown; body, greenish white with red and greybrown markings, more reddish laterally; underside pale, unmarked.
156
Larvae are hidden during the day in litter or under rocks at the base
of the foodplant. Pupation: on the ground in a loose cocoon of
particles of soil and leaf litter. Foodplant: Prosopis julifora.
Anomis iilita Guenée, 1852 (Hayes fig. 130)
DISTRIBUTION.
Widespread
neotropical
species.
Galápagos Islands: Santa Cruz.
BIOLOGY. Larva: length 35 mm; head, pale green with black
spots; body, pale purplish brown; anal plate, green. The single larva
found was feeding on the flower of the host-plant, where it
subsequently pupated. Foodplant: Hibiscus tiliaceus.
Anticarsia
gemmataiis
Hübner, 1818 (Hayes figs. 126-
128)
region. Galápagos Islands: an abundant moth in arid and humid
zones of the main islands.
BIOLOGY. Adults somewhat diurnal in habit. Larva: head,
whitish, opaque; body, green with paler lines edged black.
Foodplants: Cryptocarpus pyriformis, Piscidia carthagenensis,
Rhynchosia minima.
Psorya hadesla Schaus, 1923 (Hayes figs. 119-121)
DISTRIBUTION. An endemic species, found in the coastal
and inland zones of Santa Cruz, Isabela, Santiago, San Cristóbal
(where a seemingly distinctive form with reddish forewings occurs),
Floreana, Española (a form with paler colouration). Pinzón, Santa Fe
and Baltra.
BIOLOGY. Larva: length 34 mm; head and body uniform
green; mature larvae become suffused with red prior to pupation.
Pupa: dark, reddish-brown. Foodplant: Maytenus octógona.
123)
Epldromla zephyritis Schaus, 1923 (Hayes figs. 122 and
coastal and lowland areas; as in Hayes (1975), plus Fernandina,
Santa Fe, Marchena and Rábida.
157
BIOLOGY. Adults were observed during most months of the
year. Larva: length 58 mm; body, creamy-white thickly overlain with
grey and brown markings. Foodplant: Scutia pauciflora. A larva
collected on the mangrove Laguncularia racemosa at Punta
Espinosa, Fernandina we also referred to this species.
Pseudoplusia includens Walker, (1858) 1857 (Hayes fig.
113)
region. Galápagos Islands: a common species of coastal and arid
zones of the main islands.
BIOLOGY. Diurnal, coming seasonally to flowers of
Clerodendrum molle, Cordia spp. and Portulaca howellii. Larva:
length 33 mm; head, pale yellowish green; body, green with an
irregular pattern of thin white lines. Pupa: greenish, thin-walled, in a
flimsy cocoon attached to the coiled underside of a leaf. Foodplants:
Cord/a leucophlyctis, Heliotropium angiospermum,
Lantana
peduncularis, Mentzelia áspera, Tournefortia psilostachya.
Magusa erema Hayes, 1975 (Hayes figs. 53 and 54)
DISTRIBUTION. Endemic species. Mainly coastal and arid
zones; as in Hayes (1975), also taken on Fernandina, Santiago (at
Los Jaboncillos, 820 m), Marchena and Genovesa.
BIOLOGY. Larva: length 30 mm; head, shiny, yellowish
green; body, pale yellowish to dark green with paired, interrupted
stripes of grey-black; some purple suffusion around legs. Pupa:
olive-brown, darkening on abdomen. Foodplant: Scutia pauciflora.
Crop/a infusa Walker, (1858) 1857 (Hayes figs. 47 and 48)
DISTRIBUTION.
Widespread
neotropical
species.
Galápagos Islands: as in Hayes (1975).
BIOLOGY. Data on early stages not recorded. Foodplant:
Cord/a lutea.
158
Catabena seorsa Todd, 1972 (Hayes fig. 52)
coastal zones of Santa Cruz, Isabela, San Cristóbal, Floreana,
Española, Pinzón, Marchena, Genovesa and Santa Fe.
BIOLOGY. Larva: length 35 mm; head, grey with black and
orange markings; body, grey and black with fine lines of orange,
yellow and white. Pupation: within a parchment-like cocoon.
Foodplant: Lantana peduncularis.
Spodoptera dolichos Fabricius, 1794 (Hayes figs. 65 and
66)
region. Galápagos Islands: taken in the coastal and inland areas of
Santa Cruz, Isabela and Floreana.
BIOLOGY. Larva: length 55 mm; head, brown; body, a fine
greyish brown mottling, more plumbeous below, with black, pale
yellow and orange markings. Foodplant: Cryptocarpus pyriformis.
Spodoptera eridania Stoll, 1781 (Hayes figs. 57 and 58)
DISTRIBUTION.
Widespread
neotropical
species.
Galápagos Islands: recorded from Santa Cruz, Isabela, San
Cristóbal and Floreana.
BIOLOGY. Larva: length 47 mm; head, reddish brown; body,
grey with a lineal pattern of green and reddish brown dorsally, within
which are 11 - 12 paired triangular black markings; lateral stripe,
black; legs, reddish brown. Foodplants: Amaranthus viridis,
Cissampelos pareira, Cryptocarpus pyriformis, Ipomoea batata, I.
pes-caprae and Portulaca olerácea.
Paectes arcigera Guenée, 1852 (Hayes figs. 89-91)
DISTRIUBUTION. Neotropical. Galápagos Islands: arid and
transition zones of the main islands.
BIOLOGY. An abundant moth during the early season of
1969, when it was conspicuous during the day fluttering among the
foliage of Cryptocarpus pyriformis. Larva: green with pale lines, 1st
segment yellowish with four pigment spots at bases of the setae.
159
Pupation: in cocoon in rolled-up leaf of the host-plant. Foodplant:
Bursera graveolens.
Eublemma recta Guenée, 1852 (Hayes fig. 74)
region. Galápagos islands: Santa Cruz, Isabela, Genovesa.
BIOLOGY. Larva: reddish brown. Pupa: formed within a
silken cocoon. Foodplant: Ipomoea triloba.
Amyna insularum Schaus, 1923 (Hayes figs. 79 and 80)
abundant in the coastal and arid regions of all the main islands.
BIOLOGY. Adults are variable, with individuals tending to be
smaller at the beginning of the season. At rest, the wings are held
flat, extended backwards, so that a characteristically triangular
outline is assumed. Larva: slender, length 31 mm; head and body,
pale green; darker longitudinal stripes on the body (which closely
resemble ribbing on the stem of the host-plant); black pigmented
areas at bases of setae; some reddish suffusion in mature larvae.
The caterpillars lie closely pressed to a leaf or stem, whence they
scatter their frass with gay abandon. Pupa: glossy brown.
Foodplants: Altemanthera echinocephala, A. filifolia.
Heliocontia margana Fabricius, 1794 (Hayes figs. 82 and
83)
DISTRIBUTION. Neotropical. Galápagos Islands: coastal
and arid zones of the main islands.
BIOLOGY. Larva: length 16 mm; head, blackish; body with
two dorsal lines of light or dusky green, and lateral lines of greyish
green; legs, black. Pupa: light, transparent brown, thin-walled.
Foodplant: Sida sp.. Abutilón depauperatum.
Spragueia creton Schaus, 1923 (Hayes figs. 84-86)
distribution as in Hayes (1975).
BIOLOGY. Larva: not recorded. Foodplant: Ipomoea
habeliana.
160
Ponometia exigua Fabricius (Hayes figs. 92-94)
DISTRIBUTION.
Widespread
neotropical
species.
Galápagos Islands: Santa Cruz, Isabela, San Cristóbal, Marchena,
Genovesa.
BIOLOGY. Larva: length 24 mm; head, greenish brown with
black etchings; body, greyish green with black lines and markings,
paler ventrally; legs ringed with black. Pupa: thin-walled, yellowish
brown. Foodplant: Waltheria ovata.
Hellothls
cystiphora
Wallengren, 1860 (Hayes figs. 41
and 42)
region. Galápagos Islands: coastal and arid zones of the main
islands.
BIOLOGY. A fast-flying moth, coming to flowers during the
day; it was common in March 1969 visiting low, bushy plants of
Encella hispida in the interior of Santa Fe. Larva: length 22 mm;
head, yellow with black spots; body, with a central grey stripe
bordered by yellow, reddish brown and white lines, all more or less
overlain with fine black spots; undersurface yellowish green with
some black around legs. Foodplant: Cenchrus platyacanthus,
Sporobolus virginicus.
Hellothls virescens Fabricius, 1781 (Hayes fig. 39)
DISTRIBUTION.
Widespread
neotropical
species.
Galápagos Islands: Santa Cruz, Isabela, Fernandina, Santiago, San
Cristóbal, Floreana, Pinta, Genovesa, Pinzón.
BIOLOGY. Larva: length 35 mm; head, yellow; body,
yellowish to brownish green merging to emerald below, orange
dorsally, with black median and lateral lines, and prominent black
spots at bases of setae. Pupa: brown, with paired, spine-like
projections at tip of abdomen. Foodplant: Scalesia affinis, Passiflora
foetida.
161
Leucania
Mythimna)
sólita
Walker,
1856 (Hayes
fig.
43,
as
DISTRIBUTION. Neotropical species. Galápagos Islands:
arid and coastal regions of Santa Cruz and San Cristóbal.
BIOLOGY. Larva: length 32 mm; head, grey with brown
reticulation; body, reddish brown with darker markings and diffuse
white lines. Pupa: shiny brown. Foodplant: Sporobolus virginicus.
DISCUSSION
Seasons and climatic patterns in the Galápagos Islands are
very variable, with virtually rainless years not unknown on the coast.
In general, however, frequent, though seldom prolonged, showers
occur from January to April, and it is during these months that moths
are most abundant.
The plants of the coastal lowlands are adapted in various
ways to resist the effects of drought. Species such as Bursera
graveolens, Clerodendrum moiie.Cordia leucophlyctis and Lantana
peduncularis are drought-deciduous, and, as would be expected, the
appearance of moths feeding on these has a correspondingly
marked seasonal character. Among these are Paectes arcigera,
Catabena seorsa and Oxydia lignata. Those moths whose lan/ae
feed predominantly on ephemeral herbs similarly have a limited
season imposed upon them, this being reflected in the occurrence,
for instance, of Manduca sexta leucoptera, Eublemma recta and
Heliocontia margana. A third group, of plants, either halophytic or
with modified leaves, and including Laguncularia racemosa,
Cryptocarpus pyriformis, Scutia pauciflora, Maytenus octógona,
Castela galapageia and Scalesia spp., tend to retain their foliage.
Those species on the wing more or less throughout the year, such as
Disclisioprocta stellata, Semiothisa cruciata, Utetheisa galapagensis,
Epldromla zephyritis, Psorya hadesla, Pterophorus nephogenes,
have their foodplants among this last group.
Important cactus-feeding and scavenging families, such as
Gelechiidae and Tineidae, and the pyralid sub-families Phycltinae
and Pyraustinae, are represented by species in the archipelago. Few
of these have yet been investigated. The large, cactus-boring pyralid
162
moth, Beebea guglielmi, does not appear to have a particularly
restricted season.
During periods of favourable conditions in the Galápagos
Islands some moth species may occur in extraordinary abundance.
Two instances are not without interest. In June 1969, following a late
and unusually heavy rainy season, a small plume-moth appeared in
great numbers among low vegetation of Boerhaavia caribaea. This
plant, forming the food of its larvae, covered wide areas of the
lowlands of Santa Cruz. On a single plant over 300 pupal cases of
this moth were found. The second instance was recorded by one of
the early settlers of Santa Cruz. Apparently, sometime in the late
1930s, feral pigs "fed largely on the pupae of sphingid moths [for] in
that year the whole island swarmed with sphingid caterpillars in
fantastic numbers, and the leaves of all the Convolvulaceae on the
island were eaten." (Kastdalen, 1963). Williams (1911) refers to a
similar event, in February 1906, when larvae of Agrius cingulatus
appeared in huge numbers on the island of San Cristóbal.
A pattern of incipient interisland variation within the genera
Semiothisa, Thyrinteina and Utetheisa, and in the noctuid Psorya
hadesla, is of particular interest, and we feel warrants further
collecting and study of these groups. Further examples of
differentiation within the archipelago will surely emerge when the
microlepidoptera are studied in greater detail.
In conclusion, it might be mentioned that the vegetation on
many islands in the Galápagos has suffered extensive changes as a
result of grazing by introduced mammals. Scalesia, Altemanthera
and Waltheria are among the more seriously affected genera, and
one fears that the associated lepidopterous fauna may be suffering a
corresponding decline.
ACKNOWLEDGEMENTS
It is a pleasure to acknowledge the help and collaboration of the late
Alan Hayes of the British Museum, which provided the incentive for
much of our fieldwork on the Galápagos lepidoptera. We also record
our thanks to former colleagues, in particular J. Black, M.P. Harris, J.
Gordillo, R. Silberglied, A. Tupiza, J. Villa, D. Weber and G.M.
Wellington, who so kindly assisted with collecting on the outer
islands.
163
LITERATURE CITED
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the
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Sciences to the Galapagos Islands, 1905-1906. The
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of the Opuntia Cactus in the Galapagos Islands. The
Pan-Pacific Entomologist VII (1): 1-4.
164
MI. ECOLOGÍA
COMPOSICIÓN Y TERRITORIO DE BANDADAS MIXTAS DE
SOTOBOSQUE EN EL BOSQUE TROPICAL DEL PARQUE
NACIONAL YASUNÍ, ECUADOR
Marcelo Tobar, Tjitte de Vries, Paolo Piedrahita,
Luis Baquero, Pablo Sánchez, Andrés Serrano
Email: mtobarr@hotmail.com
RESUMEN
Se observó, en un cuadrante de 25 ha situado en el Parque
Nacional Yasuní, a cuatro bandadas mixtas de sotobosque. Dentro
de cada grupo tenemos a una especie líder Thamnomanes caesius.
Se presentan detalles sobre la composición de las bandadas
formadas por entre 11 y 41 especies y un análisis del
comportamiento alimenticio indicando la diferenciación ecológica en
obtener sus presas.
A las especies se las ha dividido en cuatro categorías dependiendo
del tiempo que interactúan dentro de la bandada y son: especies
núcleo, las que permanecen con la bandada durante todo el día;
especies facultativas, las que se les observa varias veces con la
bandada, pero no permanecen todo el día; especies seguidoras de
bandadas son aquellas que se las ve a ciertos momentos del día
con la bandada y que se encuentran siempre en la cola de la
bandada, nunca en el centro o en el frente y especies ocasionales,
aquellas que solo se las ha visto entre una y cinco veces con la
bandada.
Las especies núcleo estuvieron conformados por las familias
Furnariidae (1sp.), Dendrocolaptidae (3 spp.) y Thamnophilidae (7
spp.)
INTRODUCCIÓN
Dentro de numerosos estudios de avifauna lo que llamó la
atención de los naturalistas fue la agrupación de distintas especies
de aves que forrajeaban y se desplazaban juntas (Munn, 1985).
167
Bandada mixta se la definiría como un grupo de aves
formado por más de una especie, que mantiene cohesión por un
determinado tiempo y espacio. Una de las preguntas que
necesariamente nos tenemos que hacer es ¿por qué se forman las
bandadas mixtas?.
Existen dos hipótesis (Gaddis 1980; Munn, 1985; Powell,
1985; Jullien y Clobert, 2000), la primera es aumentar la eficiencia al
forrajear, es decir, aumentar la probabilidad de que un integrante de
la bandada capture más presas por unidad de tiempo sin invertir
mucha energía, esto nos indica que la probabilidad de capturar una
presa sea baja si el mismo integrante forrajeara solo. Cerca del 30
% de las presas que captura un miembro de una bandada
{Thamnomanes caesius) son insectos aturdidos por otros
integrantes del grupo (Powell, 1985); la segunda está relacionada
directamente con la hipótesis del aumento de la eficiencia de
forrajeo y dice que es para disminuir la tasa de depredación
(hipótesis antidepredador). Al aumentar los ojos en el grupo
disminuye el peligro de ser presas. Los principales depredadores de
las bandadas mixtas son las especies del género Micrastur y
Accipiter.
Figura 1. Estrato del sotobosque donde se realizó el estudio.
Esta hipótesis es ambigua ya que si lo observamos desde el
punto de vista del depredador, éste tiene menor gasto de energía al
buscar alimento si se dedica únicamente a seguir grupos de aves y
así siempre tendrá a disposición una presa potencial (Powell, 1985).
168
En todo caso, pocos son los reportes que se han registrado de
ataques de Falconiformes hacia bandadas mixtas (English, 1998;
Munn, 1985; Powell, 1985). Muchos son los trabajos de
investigación que hay en bandadas mixtas, pero son pocos los
trabajos que analizan la estructura de especies que conforma cada
bandada mixta (Munn, 1985; Poulsen, 1996).
El área de estudio (Figura 1) está en el Parque Nacional
Yasuní, con una superficie de 982.000 ha de bosque húmedo
tropical ubicado entre 300 y 600 msnm. Este proyecto está siendo
realizado en un cuadrante de 25 ha ubicado en el km 9 vía NPFPozo Tivacuno cerca de la Estación Científica Yasuní perteneciente
a la Pontificia Universidad Católica del Ecuador.
Existen muchas especies de aves dentro del bosque tropical
que ocupan el estrato bajo del bosque en el que anidan, perchan,
forrajean e incluso duermen. Este estrato abarca desde el suelo
hasta unos 8 m de altura aproximadamente denominado sotobosque
y que está conformado principalmente por arbustos, bejucos,
algunas lianas y epífitas, arbolitos jóvenes, hierbas y árboles caídos.
Dentro de la amazonia baja es un espacio que tiene diferentes tipos
de bosque que se los podría definir como varzéa, pantano y bosque
de tierra firme.
Como objetivos del estudio tenemos:
Determinar los territorios de las diferentes bandadas mixtas
de sotobosque dentro de la parcela de 25 ha.
Establecer la composición de las bandadas mixtas de
sotobosque (número de individuos y especies) dentro de la
parcela de 25 ha.
Estudiar el comportamiento de las especies que conforman
las bandadas mixtas de sotobosque mientras forman parte
de ellas.
Se captura y marca aves de sotobosque, en senderos de
cuadrículas de 100 m dentro de un área de 25 ha. Las aves
marcadas se siguen observando para establecer el territorio de las
diferentes bandadas. Los cantos coadyuvan a localizar las especies,
169
y en conjunto con las capturas en las redes determinarán las
densidades de las diferentes especies.
Para la captura se emplearon 9 redes de neblina de varios
tamaños: 2 de 20 m, 2 de 12 m, 1 de 10 m y 4 de 7 m lo que hace
un total de 102 m de redes situadas más o menos en línea recta
durante tres días en cinco sitios, 3 en tierra firme y 2 en pantano,
estas series de 5 sitios por 3 días se realizaron en 7 salidas al
campo con una duración de entre 15 y 30 días de trabajo de campo,
entre agosto del 2001 y febrero del 2003. Las redes se las abrió
desde las 6h20 hasta las llhOO en la mañana y desde las 15h00
hasta las 17h30 en la tarde. Se tomó peso y medidas morfométricas
de los individuos capturados.
Se utilizaron 4 anillos de diferentes colores, dos en cada
pata, a los que se les denominó con un número para cada color y
para poder hacer un código que les dé identidad única a cada
individuo capturado. Las observaciones directas se las realizó con
binoculares Tasco 8x30, 8x25 y Vanguard 8x40, por los senderos de
la parcela para buscar bandadas mixtas de sotobosque y al
encontrarlas se las siguió para observar su composición, territorio y
comportamiento.
RESULTADOS
Se logra determinar que dentro de la parcela de 25 ha del
estudio, existen 4 bandadas que ocupan territorios de entre 8 a 9 ha.
Estas bandadas están formadas por especies núcleo con su
líder Thamnomanes caesius, además de otras especies similares en
las cuatro bandadas como T. ardesiacus, Glyphorynchus spirurus,
Myrmotherula axillaris, M. longipennis, M. fjeldsaai, M. menestriesii,
Xiphorhynchus guttatus, Automolus infuscatus. Son especies que
se encontraron siempre en las bandadas.
Estas bandadas se forman siempre en el mismo sitio; la bandada 1
en la intersección de las líneas C-100, la 2 a 20 m al oeste de la
línea B y a 25 m al sur de la línea 200, la 3 en la intersección de las
líneas B-400 y la bandada 4 en la intersección de las líneas D-300
(Figura 2). Las bandadas se forman muy temprano en la mañana
con el canto de la especie líder Thamnomanes caesius (tuit tuituiri)
que comienza de 10 a 15 minutos antes de que salga el sol. La
especie líder tanto macho como hembra lo hacen y vuelan en
170
A
B
C
O
E
F
0
100
200
300
tN
400
Figura 2. Territorios de aves de bandadas mixtas de sotobosque en 25 ha.
círculos de entre 40 y 50 m de diámetro para llamar al resto de aves
que configuran las diferentes bandadas; a las 6:30 comienzan a
moverse las bandadas que en ese momento están integradas por
entre 16 a 25 individuos.
Las bandadas dependiendo del calor (día soleado o
nublado) descansan entre las 11:15 y las 12:15. Si el día es más
fresco forrajean hasta más tarde. En el momento del descanso de
medio día las aves suben a mayor altura buscando protección entre
las hojas más tupidas de los arbustos y árboles ya que en muchos
casos la bandada no se mueve solamente por el sotobosque sino
que sube también al subdosel y en raras ocasiones hasta el dosel.
Algunas especies quedan forrajeando luego de que la bandada se
encuentra en reposo de medio día, pero su actividad es visiblemente
menor y forrajean muy cerca de donde el líder se encuentra
descansando. Estos sitios son lugares que los usan a menudo
aunque tienen dentro de su territorio entre 3 y 5 sitios diferentes de
descanso.
171
Las bandadas vuelven a la actividad entre las 14:00 y las
15:00 dependiendo del calor y el sol que haya en ese momento; en
días frescos y nublados inician su actividad más temprano en la
tarde, pero siempre terminan su actividad a las 18:00 en sitios muy
cercanos al sitio de formación de la bandada en la mañana y al
llegar al sitio donde duermen se nota una disminución de individuos
que pernoctan con el líder ya que solo llegan entre 8 y 15 aves. En
el transcurso del día se van uniendo o separando individuos dentro
del contexto de la bandada y en ciertas ocasiones entre las 10:00 y
10:30 se han podido contar hasta 35 en el grupo. Se puede observar
claramente que dentro de las bandadas solo permanecen juntos dos
representantes de cada especie y un máximo de tres cuando está
con la pareja el juvenil que todavía vive con sus padres, esto se da
porque cada especie es muy territorialista y cuidan sus territorios de
sus congéneres para evitar así competencia por los recursos.
También se puede observar un solo individuo y esto se debe a que
es época de reproducción y uno de los padres, por lo general la
hembra, está anidando o cuidando a los pichones y solo se junta a
la bandada cuando esta pasa cerca del nido y la sigue por corto
tiempo y sin alejarse mucho de su nido. Otra razón para ver un solo
individuo conformando la bandada es porque es una especie
seguidora de la bandada, temporal o simplemente se encontraba
alimentándose en el sitio donde se encuentra la bandada.
La mayor parte de los individuos que conforman las
bandadas mixtas de sotobosque son aves que pertenecen al gremio
de los insectívoros; y, aunque a veces están dentro de bandadas por
corto tiempo, también se pueden ver algunos omnívoros y frugívoros
que imitan el comportamiento de los insectívoros y dejan otros
hábitos alimenticios cuando están formando parte de la bandada o la
están simplemente siguiendo.
Algunas aves que siguen a bandadas son las fangares de la
familia Thraupidae como Euphonia xanthogaster, Tangara schrankii
y Tersina viridis que también forman parte de bandadas del dosel.
Existen aves, como el caso del sublíder de bandada
Thamnomanes ardesiacus, que permanentemente están en las
bandadas ya que el territorio de la bandada es el mismo que el del
líder Thamnomanes caesius y parece ser que lo delimita la hembra
que es a la que más caso hace toda la bandada en el momento de
movilizarse del lugar de forrajeo. Existen aves que tienen territorios
172
más pequeños y solo se juntan cuando la bandada pasa por su
territorio como el caso de los Pipridae y de Myrmotherula
longipennis que prefiere estar en sitios abiertos denominados gaps o
también cuando hay bosque abierto tanto en varzea, pantano o
tierra firme. También hay aves que prefieren ciertos habitats como
Automolus rufipileatus que solo se lo encontró en áreas de
inundación ya sea permanente o temporal con su típico canto
¡prrrrrrr prrrrrrr! fue fácil identificarlo ya que es muy difícil de ver e
incluso es una de las especies que llegaba a dormir junto con el líder
en la bandada 2.
Existen otras especies que tienen un rango de vida más
amplio que el del líder por lo que al mismo individuo se lo puede ver
en dos bandadas diferentes dentro de lo que dura el día de forrajeo
como el caso de Glyphorynchus spirurus y Xiphorhynchus guttatus,
y esto se pudo ver gracias a los anillos que los identificaban.
Automolus infuscatus es una especie que cumple un rol muy
importante dentro de la bandada, en muy raras ocasiones se la
observa en el centro mismo de la bandada, sino que más bien se
encuentra en los bordes; es la especie encargada de dar la voz de
alerta de posibles depredadores con un canto fuerte y de dos notas
¡fuuui ful y lo hace tanto el macho como la hembra que por lo
general se encuentran entre 10 y 35 m de distancia el uno del otro.
Otra de las especies de suma importancia es el sublíder
Thamnomanes ardesiacus que ayuda a la formación de la bandada
con un canto largo y constante que incluso se escucha con más
insistencia que el canto del líder y que termina cuando la bandada
empieza a movilizarse y que solo se le escucha de nuevo si es que
la bandada se topa con otra bandada. En el caso de que dos
bandadas se encuentran se escucha un canto diferente de
Thamnomanes caesius que es más largo, pero menos fuerte que el
de T. ardesiacus y las especies que encuentran congéneres en la
otra bandada comienzan a tener un comportamiento agresivo que lo
demuestran con cantos rápidos y sonoros además de hacer piruetas
en el aire y saltar de rama en rama, incluso puede haber contacto
físico, mientras que los que no tienen congéneres en la otra
bandada siguen forrajeando tranquilamente. Estos sitios son los
límites de los territorios de cada bandada y estos encuentros
suceden porque muchas veces una bandada ingresa un poco al
territorio de la otra y crean el conflicto. La mayor parte del día las
173
bandadas pasan en la parte media del territorio y ocupan de 1 a 3 ha
de su territorio por día para forrajear, tienen un movimiento lento ya
que por lo general les toma 30 minutos para desplazarse 100 m.
Comportamiento de alimentación
Se pudo observar que las especies tienen maneras
diferentes de obtener las presas. Los más grandes toman presas
grandes como Automolus infuscatus que forrajea en hojas muertas,
Xiphorhynchus guttatus que lo hace entre troncos, epífitas y hojas
de palmas y Myrmeciza fortis que lo hace muy cerca del suelo entre
las hierbas pequeñas y las palmas del género Geonoma. Los
medianos como las dos especies de Thamnomanes esperan
perchando a alturas entre 4-8 m y, al ver a insectos aturdidos por el
paso de la bandada, se lanzan en picada y los atrapan en el aire o
en ramas para luego volver al sitio donde se encontraban
perchando, aunque son bastante malos para capturar a sus presas
ya que en 8 observaciones capturó 2 presas, tan solo el 25 % de sus
intentos tuvieron éxito. Finalmente los más pequeños, como los del
género Myrmotherula toman presas pequeñas y lo hacen muchas
veces en las mismas ramas a la misma altura, aunque para no
competir se observan diferentes preferencias de sitios de
alimentación y de forma de forrajear. M. fjeldsaai prefiere hacerlo en
hojas muertas y árboles caídos con ramas secas, M. longipennis lo
hace en las láminas de las hojas cerca al pecíolo o en él, M. axillaris
imita a los colibríes quedándose en un sitio en vuelo por unos pocos
segundos mientras captura a su presa, M. menetríesil forrajea en
las láminas de las hojas por el lado del haz parado en los pecíolos o
en pequeñas ramas cercanas . También se vio a M. hauxweilien las
partes más bajas del bosque y a M. erythrura forrajeando a mayor
altura que el resto de especies de Myrmotherula.
El tiempo de seguimiento y observación fue de 141 horas
con 34 horas para la bandada 1; 63 horas para la bandada 2; 7
horas para la bandada 3 y 37 horas para la bandada 4.
Existen también ciertas bandadas mixtas de sotobosque que
se unen por algunas horas conformadas por individuos de la familia
Thamnophilidae que son verdaderos seguidores de hormigas y que
se los encuentra juntos detrás de las legionarias (Eciton spp.)
esperando que estas levanten insectos para devorarlos. Se las
174
encontró 2 veces y se las siguió la primera vez por 3 horas y la
segunda por 2 horas y media, estaban conformadas por Pithys
albifrons, Gymnopithys leucaspis y Sclateria naevia.
Tabla 1. Especies que conforman las bandadas.
ESPECIES
Especies núcleo
Automolus infuscatus
Glyphorynchus spirurus
Xiphorhynchus ocellatus
X. guttatus
Thamnomanes ardesiacus
T. caesius
Myrmotherula axillaris
M. longipennis
M. menetríesil
M. fjeldsaai
Hylophylax poecilonota
Especies facultativas
Gálbula albirostris
Hylostictes subulatus
Automolus rufipileatus
A. rubiginosus
Dendrocincla fuliginosa
Thamnophilus schistaceus
Myrmotherula hauxwelli
Myrmoborus myotherinus
Myrmeciza fortis
Catharus minimus
Henicorhina leucosticta
Microcerculus marginatus
Microbates cinereiventris
Seguidores de bandadas
Celeus elegans
Mionectes oleaginea
Tenerotriccus erythrurus
Hylophilus ochraceiceps
Turdus albicollis
Euphonia xanthogaster
E. rufiventris
Tangara schrankii
Tersina viridis
Lanío fulvus
Tachyphonus surinamus
T. luctuosus
1
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
BANDADAS
2
3
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
4
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
175
ESPECIES
Especies ocasionales
Baryphthengus ruficapillus
Capito niger
Pteroglossus azara
Piculus flavigula
Piculus chrysochlorus
Celeus grammicus
Synallaxis gujanensis
S. rutilans
Ancistrops strigllatus
Nasica longirostris
Xlphocolaptes
promeropirhynchus
Cymbilaimus lineatus
Thamnophilus aethiops
T. murínus
Myrmotherula erythrura
Cercomacra cinerascens
Gymnopithys leucaspis
Hypocnemis hypoxantha
Hylophilax naevia
Conopophaga peruviana
Sirystes sibilator
Pipra pipra
Cyanocompsa cyanoides
Total de especies
1
BANDADAS
2
3
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
31
4
41
11
31
Tabla 2. Especies de aves capturadas en redes en 5 sitios dentro de las 25 ha.
Familia
Especie
Capturas Recapturas
(l)ACCIPITRIDAE
Leucopternis melanops
1
(ll)TROCHILLIDAE
Eutoxeres condamini
Glaucis hirsuta
Heliodoxa aurescens
Phaethornis atrimentaiiis
P. bourcieri
P. griseogularis
P. maiaris
3
2
2
2
13
1
50
176
Familia
Especie
Capturas
P. ruber
1
Polyplancta aurescens
2
Thalurania furcata
11
Threnetes leucurus
27
(I)COLUMBIDAE
Geotrygon montana
14
(2)ALCEDINIDAE
Chioroceryie aenea
3
C. inda
2
(1) MOMOTIDAE
Batyphtengus martii
2
(I)GALBULIDAE
2
(4) BUCCONIDAE
Buceo capensis
1
Malacoptlla fusca
3
Monasa morpheus
1
Nonnuia brunnea
3
Celeus elegans
2
Picumnus rufiventris
1
(l)RAMPHASTIDAE
Pteroglossus azara
3
(8) FURNARIIDAE
Automolus infuscatus
21
A. rubiginosus
1
A. rufipileatus
1
Ancistrops strigilatus
1
(2) PICIDAE
Hylostictes subgulatus
3
Philydor pyrrhodes
5
Sclerurus caudacutus
3
Xenops minutus
14
(4) DENDROCOLAPTIDAEDendroc/nc/a fuliginosa
Glyphorynchus spirurus
Recapturas
2
118
41
177
Familia
Especie
Xiphorhynchus guttatus
X. ocellatus
Capturas
6
6
(1) CONOPOPHAGIDAE Conopophaga peruviana
7
(2) POLIOPTILIDAE
Microbates cinereiventris
Ramphocaenus
meianurus
2
Chloropipo holochlora
10
Chiroxiphia pareóla
20
Machaeropterus reguius
20
(10) PIPRIDAE
1
Manacus manacus
3
Pipra pipra
33
P. corónala
74
P. erythrocephala
18
P. fiiicauda
2
Tyranneutes stoizmanni
4
Xenopipo atronites
1
(l)TROGONIDAE
Trogon rufus
1
(9) TYRANNIDAE
Cnipodectes
subbrunneus
3
(3) COTINGIDAE
178
Corythopis torquata
4
Hemitriccus zosterops
1
Lophotriccus vitiosus
1
Mionectes oleaginea
6
Mybbius atricaudus
1
Myiorchus ferox
1
Rynchocycius olivaceus
1
Terenotriccus erythrurus
3
Laniocera hypopyrrha
1
Llpagus vociferans
1
Phoenicircus nigricoilis
1
Familia
Especie
Capturas
Recapturas
(l)VIREONIDAE
Hylophilus ochraceiceps
7
1
(5) TURDIDAE
Catharus minimus
6
1
C. ustulatus
3
Turdus albicollis
4
T. ignobillis
1
T. lawrencii
4
Hentoorhina leucosticta
Microcerculus
marginatus
10
3
7
1
(2) TROGLODYTIDAE
(4) THRAUPIDAE
(2) CARDINALIDAE
Euphonia xanthogaster
8
Lanio fulvus
2
Tachyphonus luctuosus
1
T. surinamus
4
1
1
Saltator maximus
1
Cyanocompsa cyanoides
7
4
106
868
163
TOTAL
24
179
Myrmotherula fjeldsaai
Gymnopithys leucaspis
Xiphorhynchus guttatus
Turdus albicollis
Machaeropterus reguius
Figura 3. Especies núcleo M. fjeldsaai y X. guttatus; especie seguidora, T.
albicollis; especie ocasional G. leucaspis; y una especie capturada en redes, M
reguius.
180
CONCLUSIONES
El territorio de las bandadas mixtas de sotobosque tienen un
tamaño de entre 8-9 ha, las cuales no son recorridas en el mismo
día, sino que la bandada se dirige indistintamente a algún sector del
territorio donde parece ser que los recursos son abundantes y pasan
mucho tiempo dedicados a buscar y capturar sus presas.
Existen especies núcleo (11 spp.) que permanecen durante
todo el día y todos los días con la bandada, especies facultativas (13
spp.) que forrajean en períodos del día y no todos los días con la
bandada, especies seguidoras de bandada (12 spp.) que
permanecen en el borde posterior de la bandada y están por
períodos del día con la bandada y especies ocasionales (23 spp.)
que se las ve con la bandada de una a cinco veces (Figura 3); se
registró un total de 59 especies repartidas entre las cuatro bandadas
que estuvieron conformadas por entre 11 y 41 especies.
En la bandada solo se encuentran a individuos de una
misma especie por parejas, ya que estos por lo general son
territorialistas con sus congéneres
y pelean con ellos para
expulsarlos de sus territorios, si existe más de una pareja por
especie dentro de la bandada es porque son juveniles que recién
dejaron el nido y acompañan por un tiempo corto a sus padres hasta
que estos los expulsan de sus territorios y tienen que buscar los
propios.
El macho de Thamnomanes caesius es el líder del grupo,
toma la iniciativa para formar el grupo en la mañana; sin embargo es
la hembra quien delimita el territorio de la bandada y dirige al grupo
de un sitio de forrajeo a otro. Thamnomanes ardesiacus es el sublíder de la bandada, es el que ayuda a T. caesius a formar la
bandada por la mañana.
Automolus infuscatus se encuentra frecuentemente en los
bordes de la bandada y parece ser el centinela, alertando de
cualquier peligro a los otros miembros de la bandada con un fuerte
canto.
Existen especies {Glyphorynchus spirurus, Xiphorynchus
guttatus) que ocupan un área más grande que el territorio de la
bandada y participan en dos bandadas.
181
En las redes fueron capturados un total de 868 individuos de
106 especies pertenecientes a 24 familias, de los cuales fueron
recapturados 163.
Los individuos capturados de las familias Accipitridae hasta
Ramphastidae (Tabla 2) no fueron marcados y por ende no hay
información sobre recapturas, un total de 152 individuos, número
que hay que restar del total de 868 para llegar a un porcentaje de
22.8% de recapturas.
Las especies más abundantes fueron Glyphorynchus
spirurus (118 capturas y 41 recapturas), Pipra coronata (74 capturas
y 26 recapturas) y Pithys albifrons (53 capturas y 17 recapturas).
Dentro de las tres especies más comunes tenemos 34.7% de
recapturas para G. spirurus, 35.1% para P. coronata y 32.1% para
P. albifrons.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos de manera especial a Repsol-YPF y a la
Pontificia Universidad Católica del Ecuador quienes financian los
proyectos "Estructura, densidad, movimientos y dinámica
poblacional de la comunidad de bandadas mixtas de aves de dosel y
sotobosque en cien hectáreas del Parque Nacional Yasuní, Bloque
16, km 9 vía NPF-Tivacuno" y "Composición y movimientos de
bandadas de aves mixtas del dosel y sotobosque en el área de la
torre del Cuncho, Yasum"', respectivamente.
Al director de la Estación Científica Yasuní, Dr. Friedemann
Koester por su colaboración durante la estadía del grupo de
investigadores.
A nuestros asistentes Buitrón G., Falconí F., Galarza J.,
Guevara E., Hidalgo J., Parra D., Portero C , Ruiz S., Tobar D., y a
los estudiantes del curso de Técnicas de Biología de Campo
quienes colaboraron con mucho afán con el trabajo de campo.
182
LITERATURA CITADA
Gaddis, P. 1980. Mixed flocks, accipiters, and antipredator behavior.
Condor 82: 348-349
English, P.H. 1998. Ecology of mixed-species understory flocks in
Amazonian Ecuador. Disertación, Doctor en Filosofía.
University of Texas, Austin, U.S.A.
Jullien, M. and J. Clobert. 2000. The survival value of flocking in
neotropical birds: reality or fiction? Ecology 81 : 34163430.
Munn, C.A. 1985. Permanent canopy and understory flocks in
amazonia: species composition and population density.
Pp 683-711, Neotropical Ornithology, Ornithological
Monographs, no. 36. P. A. Buckley, M. S. Foster, E. S.
Morton, R. S. Ridgely, y F. A. Buckley (eds), American
Ornithologist's Union, Washington, DC, U.S.A.
Poulsen, B.O. 1994. Movements of single birds and mixed-species
flocks between isolated fragments of cloud forest in
Ecuador. Studies on Neotropical
Fauna and
Environment 29: 149-160.
Powell, G.V.N. 1985. Sociobiology and adaptive significance of
interspecific foraging flocks in the neotropics. Pp. 713731,
Neotropical
Ornithology,
Ornithological
Ridgely, R. and G. Tudor. 1994. The birds of South America. Volume
II. University of Texas Press, Austin, U.S.A.
183
ANEXO
Km 9
f
N
1
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2
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L
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i—'
Área de estudio de 100 ha, con 5 km de senderos periféricos y 7.5 km de
senderos internos (14 km por hacer).
Leyenda:
A
Torre de observación (30 m):
"v
Sitios de redes dentro 15 ha: 1 (tierra firme),2 (pantano),3-4 (tierra flrme),5
(pantano).
Sendero km 8 a torre:
.
. Senderos de observación realizados (Febrero-2003):
Senderos de observación proyectados:
Pica de cacería de Huaoranl:
•
■■■'
Carretera NPF- Tivacuno con indicación de km 9:
184
AVES DE DOSEL Y COMPOSICIÓN DE BANDADAS MIXTAS EN
EL BOSQUE TROPICAL DEL PARQUE NACIONAL YASUNÍ,
ECUADOR
Paolo Piedrahita, Tjitte de Vries,
Marcelo Tobar y Pablo Sánchez
Apartado 17-01-2184, Quito, Ecuador
E-mail: pmpiedrahita®puce.edu.ec
RESUMEN
Bandadas mixtas de aves es el grupo formado por más de
una especie que se mantiene cohesionado por un determinado
tiempo y espacio. Estos grupos se conforman de especies núcleos y
especies que se unen y separan según la bandada avanza por sus
territorios.
Las principales
hipótesis explican que este
comportamiento lo hacen para incrementar la eficiencia en el
forrajeo y disminuir la depredación. Se logró describir la
composición, número de individuos, comportamiento de forrajeo y
las dimensiones físicas que ocupa una bandada mixta de dosel (en
los alrededores de la torre de observación). Se registró 130 especies
de aves en el dosel de las cuales 61 están formando parte de
bandadas mixtas, especies que pertenecen principalmente a los
gremios de insectívoros y frugívoros. Estos gremios están
conformados en mayor proporción por las familias Picidae (7 spp.),
Tyrannidae (8 spp.) y Thraupidae (18 spp.); en cuanto al tamaño de
las bandadas se ha tenido un máximo de hasta 25 especies (42
individuos) forrajeando al mismo tiempo. La longitud corporal de las
especies participantes estuvo entre 7.5 y 29 cm (media arit.= 14.61,
SD= 5.19, n = 54 especies). Los condicionamientos para pertenecer
a una bandada son al parecer el resultado de una combinación de
nichos y un rango estrecho del tamaño corporal. Las interacciones
interespecíficas de una bandada son en resumen el producto de un
sistema ecológico complejo y difícil de medir.
Palabras claves: bandada mixta, dosel, forrajeo, gremio.
185
INTRODUCCIÓN
Uno de los tesoros bióticos que tiene nuestro planeta es sin
duda la avifauna de Sudamérica, con más de 3100 especies de aves
residentes y migratorias (Ridgely y Tudor, 1994). Sobre todo es en la
amazonia donde encontramos el mayor porcentaje de esta
diversidad biológica. Esta diversidad, asociación y estructuras de las
distintas comunidades de aves fueron estudiadas desde las
primeras incursiones del hombre hacia la amazonia; en estas
incursiones lo más asombroso, que llamó la atención de los
naturalistas, fueron las agrupaciones de distintas especies de aves
que forrajeaban y se desplazaban juntas por el bosque (Munn,
1985).
Al observar una bandada de especies mixtas se la definiría
como un grupo de aves formado por más de una especie, que se
mantienen unidas por un determinado tiempo y espacio. La
eficiencia en el forrajeo y el disminuir la depredación (hipótesis antidepredador) son las explicaciones para este comportamiento.
Depredadores registrados para bandadas mixtas de sotobosque y
dosel son rapaces de los géneros Micrastur y Accipiter (Gaddis,
1980; Powell, 1985), rapaces que se especializan en seguir aves
que permanecen en grupos, aún así pocos son los reportes de
Falconiformes atacando bandadas mixtas (Munn, 1985; Powell,
1985; English, 1998).
Conocemos un estudio anterior que involucra la ecología de
bandadas mixtas de dosel y en el cual nos hemos basado para
realizar el nuestro (Munn, 1985); básicamente nos concentramos en
la avifauna del sitio y la composición de las bandadas mixtas,
observando directamente el dosel (Figura 1); también tomamos en
consideración el tamaño medio corporal-longitudinal de los
individuos participantes como un requisito para pertenecer a una
bandada, ya que es una de las variables que no se ha tomado en
cuenta hasta ahora y que al parecer está involucrada en especies
núcleos (Pearson, 1977).
186
Figura 1. Estrato del bosque donde se realizó el estudio, vista del dosel desde
una torre de observación.
El área de estudio se encuentra dentro del Bloque 16 en el km
9 de la vía NPF-Estación Tivacuno (Figura 2), con una altitud que va
desde los 300 a 350 msnm. El bosque y los vertebrados de la zona
tienen una alta Inten/ención de la etnia Huaoranl, un grupo étnico que
perdió su cultura cambiando de nómadas a sedentarios. El área de
estudio se mantiene como un bosque prístino, pero la cacería ya está
afectando a la fauna (especialmente monos y pavas). El estrato del
bosque en el cual se trabajó fue el dosel, con una altura entre 20-30 m y
árboles emergentes mayores a los 30 m.
Se estableció una parcela de 15 hectáreas con senderos
internos de 100 x 100 m (Figura 2). Realizamos observaciones directas
desde una torre de 30 m de altura con binoculares Canon 8x32mm,
cubriendo un radio de muestreo de 0-10 m para bandadas mixtas y de
0-200 m para otras aves conspicuas del dosel (Figura 3).
Se completaron 410 horas de observación en 6 períodos de 15
días aproximadamente; estos fueron en septiembre-2001, diciembre2001, febrero-2002, agosto-2002 y diciembre-2002. El horario de las
observaciones fue de 6:00 a 11:00 y de 15:00 a 18:00, también se
realizaron caminatas
por los senderos para complementar las
observaciones de la torre.
187
Al estar restringidos sólo a la torre para las observaciones del
dosel se consideró a las bandadas obsen/adas como grupos de
forrajeo separados en una escala temporal.
Se tomaron datos del tamaño de la bandada y comportamiento
de forrajeo mediante observaciones directas, tamaño corporallongitudinal de las especies considerando los valores presentados por
Ridgely & Greenfield (2001) para cada especie registrada, y se clasificó
en gremios siguiendo a Terborgh ef al. (1990) y por último las
dimensiones físicas de los grupos mixtos observados adaptándolos a un
cilindro, es decir, calculando la altura y el diámetro.
Figura 2. Ubicación del área de estudio en el Bloque 16, km. 9 de la vía NPFTivacuno. Parque Nacional Yasuní, Ecuador.
188
Figura 3. Radio mínimo y máximo en el que se pudo identificar a las
bandadas mixtas y otras aves de dosel, utilizando la torre de observación
con binoculares 8x32 mm. De 0-10 m bandas mixtas, de 0-200m (~ 13 ha)
otras aves de dosel.
Avifauna y Gremios de Bandadas
Se registró 130 especies de aves en el dosel (Anexo) de las
cuales 61 están formando parte de bandadas mixtas, estas a su vez
se distribuyen mayoritariamente en los gremios insectívoros y
frugívoros-insectívoros (Tabla 1). Estos gremios están conformados
en mayor proporción por las familias Picidae (7 spp., insectívoros),
Tyrannidae (8 spp., insectívoros) y Thraupidae (18 spp., frugívorosinsectívoros).
Podemos analizar el caso particular de un frugívoroinsectívoro como Euphonia laniirostris, cuya hembra se especializa
en buscar insectos en epífitas y no en el follaje de un árbol (n = 4),
mientras que el macho sólo busca insectos en el follaje. Pero
cuando pasan por un árbol con frutos prefieren éstos a los insectos
sin descuidar el recorrido de la bandada (en frutos por 3-4 minutos
aprox.), este comportamiento ocurrió con la mayoría de las
especies (12 de 18) de la familia Thraupidae.
189
Territorios
Se registraron 20 grupos de forrajeo separados en una
escala temporal, pero distinguimos dos bandadas mixtas en los
alrededores de la torre de observación (Figura 3); los movimientos
diarios y un enfrentamiento congenérico de machos, Euphonia
xanthogaster vs. E. rufiventris, nos ayudó a reconocer que se trataba
de al menos dos bandadas. Las bandadas de dosel son
consideradas poco
territorialistas, comparadas con las de
sotobosque, ya que el tamaño del territorio es mucho más extenso
en el dosel (Munn, 1985; Powell, 1985), siendo este más abierto y
con más sustrato donde forrajear.
Figura 4. Límite de dos territorios observados en los alrededores de la
torre.
Tamaño de las Bandadas y Dimensiones físicas
El tamaño de las bandadas fluctuó entre 25 (42 indiv.) y 4
especies (5 indiv.) forrajeando al mismo tiempo; en el mes de
agosto-2002 el tamaño fluctuó de 7 a 32 individuos, frente al mes de
febrero-2002 que varió de 3 a 42, como se ve no hay una
estacionalidad en cuanto al tamaño ni al número de especies. Las
dimensiones máximas, en que las bandadas se desplazaron por el
dosel, estuvieron entre 5-8 m de alto y 8-10 m de diámetro para un
grupo de 42 individuos forrajeando 30 minutos en los alrededores de
la torre, mientras que las mínimas estuvieron en 2-4 m de alto y 4-5
m de diámetro; las dimensiones físicas en general variaron
190
lógicamente de acuerdo al tamaño del grupo. Las dimensiones de
una bandada, aparte del tamaño, varían de acuerdo al tipo de
bosque que vayan atravesando (Poulsen, 1994).
Frecuencia de forrajeo
De los 20 grupos registrados sólo dos especies fueron más
frecuentes,
Euphonia xanthogaster con 16 participaciones y
Thamnophilus sp. (cf. T. leucogaster, pero Ridgely & Greenfield,
2001 no lo reportan para esta parte de la amazonia) con 12
participaciones, las demás especies estuvieron por debajo de las 8
participaciones. No se pudo discernir si los individuos de estas
especies se están uniendo a las bandadas únicamente por pasar
éstas por sus territorios o si son individuos núcleos de las bandadas;
especies con altas densidades poblacionales tienden a unirse y
separarse de las bandadas evitando que el vecino interespecífico se
introduzca en el territorio (Munn, 1985; Graves & Gotelli, 1993;
English, 1998).
Encontramos una diferencia en la frecuencia del paso de los
grupos de forrajeo en los alrededores de la torre. En febrero-2002 se
registraron 5 grupos de forrajeo, 10 grupos en agosto-2002, 5
grupos en diciembre-2003; creemos que los grupos de forrajeo se
pueden estar restringiendo a partes del bosque con una densidad de
follaje "alto", en una época en que la densidad "baja" está en mayor
proporción por el territorio y que no representaría un sustrato
efectivo de alimentación y protección. Según Munn (1985) una
bandada de dosel se encuentra distribuida mayor tiempo en
pequeños parches dentro de sus territorios, dando un recorrido a
este raramente.
Tamaño individual y comportamiento de forrajeo de algunas
especies
La longitud corporal de las especies participantes estuvo
entre 7.5 y 29 cm (Media arit.= 14.61, SD= 5.19, n = 54 especies).
La combinación entre, el tamaño corporal-longitudinal, las técnicas
de atrapar las presas y las interacciones interespecíficas son unas
de las condiciones para pertenecer al núcleo de una bandada.
Especies que fueron mayor a los 29 cm de longitud forrajeaban
siguiendo a la bandada desde un plano inferior de esta, atrapando
191
en el aire las presas que caen; entre estas especies registramos
Trogon viridis (Figura 5), Trogon vialaceus, Monasa morpheus y
Playa melanogaster, mientras que otras especies que no utilizaban
esta técnica y que también eran mayores a los 29 cm simplemente
no podían Ingresar al grupo porque los demás integrantes dejaban
de forrajear, al parecer un comportamiento antídepredador.
Figura 5. Trogon viridis (White-tailed Trogon), especie que se ubica bajo el
plano de las bandadas mixtas y aprovecha insectos aturdidos por otras
especies.
Tabla 1. Composición, estructura gremial y el número de participaciones de
las especies obsen/adas en las bandadas mixtas de dosel.
Gremio
Participaciones1
G,Ra
1
Playa melanogasterBIack-bellied Cuckoo
l,Ca
8
Playa minuta
Utile Cuckoo
l,Ca
2
White-tailed Trogon
l,Ca
8
l,Ca
3
Familia/Especie English Name
PSITTACIDAE
Forpus sclateri
Dusky-billed Parrotlet
CUCULIDAE
TROGONIDAE
Trogon viridis
Trogon violáceas Violaceus Trogon
QALBULIDAE
Gálbula dea
192
Paradise Jacamar
1
Tabla 1. continuación
Familia/Especie
English Name
Gremio
P irticipac
BUCCONIDAE
Monasa morpheus
White-fronted Nunbird
l,Ca
8
l
8
i
5
CAPITONIDAE
Capito auratus
Gilded Barbel
Eubucco richardsoni
Lemon-throated
Barbet
PICIDAE
Picumnus lafresnayi
Lafresnay's Piculet
l.P
7
Piculus flavigula
Yellow-throated
l,P
3
Piculus chrysochloros
Golden-green
l,P
5
Celeus grammicus
Scale-breasted
l,P
6
l,P
8
Melanerpes
cruentatus Yellow-tufted
Woodpecker
Woodpecker
Woodpecker
Woodpecker
Veniliornis passerinus
Little Woodpecker
l.P
5
Veniliornis affinis
Red-stained
i.P
4
l,Su
4
l,Su
5
Woodpecker
FURNARIIDAE
Xenops tenuirostris
Slender-billed
Xenops minutus
Plain Xenops
Xenops
DENDROCOLAPTIDAE
Nasica longirostris
Long-biiled
Dendrexetastes
rufiguia
Cinnamom-throated
Xiphorhynchus ocellatusOceilated
Woodcreeper
Woodcreeper
Woodcreeper
Xiphorhynchus guttatus Buff-throated
Woodcreeper
4
6
6
7
THAMNOPHILIDAE
Thamnophilus sp.
12
Myrmotherula brachyuraPygmy
Myrmotherula
Antwren
erythnjrs Rufous-tailed
Antwren
Herpsilochmus dugandi Dugand's Antwren
5
4
5
TYRANNIDAE
Zimmerius gracilipes
Myopagis gaimardii
Slender-footed Tyrannulet
Forest Elaenia
2
Myopagis caniceps
Gray Elaenia
4
Hemitriccus zosterops
Todirostrum
chrysocrotaphum
White-eyed Tody-Tyrant
Yellow-browed
Tody-Flycatcher
3
8
3
193
Familia / Especie
English Name
Gremio
Participaciones1
Tdmomyias poliocephalusGray-crowned Flycatcher
Platypsaris minor
Pink-throated Becard
Tltyra cayana
Black-tailed Tityra
COTINGIDAE
iodopleura isabeliae
White-browed Purpletuft
Lipaugus vociferans
Screaming Piha
Cotinga cayana
Spangled Cotinga
PIPRIDAE
Tyraneutes stolzmani
Dwarf Tyrant-Manakin
Piprites chioris
Wing-barred Piprites
VIREONIDAE
Vireo olivaceus
Red-eyed Vireo
THRAUPIDAE
Euphonia laniirostris
Thick-billed Euphonia
Euphonia xanthogaster Orange-bellied Euphonia
Rufous-bellied Euphonia
Euphonia rufiventris
4
16
8
Purple Honeycreeper
8
Chlorophanes spiza
Green Honeycreeper
7
Dacnis cayana
Blue Dacnis
6
Dacnis lineata
Black-faced Dacnis
5
Tangara velia
Opai-rumped Tanager
7
Tangara chilensis
Paradise Tanager
Tangara schrankii
Green-and-gold Tanager
Tangara xanthogastra
Yellow-bellied Tanager
Cyanerpes caeruieus
Tangara nigrocincta
Masked Tanager
8
6
4
6
Tangara gyroia
Bay-headed Tanager
Tachyphonus cristatus Flame-crested Tanager
3
Tachyphonus surinamus Fuivous-crested Tanager
6
Tachyphonus luctuosus
7
White-shouidered Tanager
Swallow Tanager
Tersinia viridis
Hemithraupis flavicollis Yellow-backed Tanager
CARDINALIDAE
Saltator maximus
Buff-throated Saltator
194
5
4
7
Familia / Especie
English Name
Saltator grossus
Slate-colored Grosbeak
Gremio
Participaciones1
/
5
0
6
ICTERIDAE
Icterus chrysocephaius Moriche Oriole
Especies 61
Familias 17
Clave:
G = granívoros; I = insectívoros; F = frugívoros; O = omnívoros.
Ca = captura de presas en el aire; P = interior de corteza;
Su = superficie de corteza; Ra = raspadores de corteza.
1)
Número de participaciones de cada especie en los 20 grupos de forrajeo
registrados.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos de manera especial a Repsol-YPF que
financia el proyecto "Estructura, densidad, movimientos y dinámica
poblacional de la comunidad de bandadas mixtas de aves de dosel y
sotobosque en cien hectáreas del Parque Nacional Yasuní, Bloque
16, km 9 vía NPF-Tivacuno"; a la Pontificia Universidad Católica del
Ecuador que financió el proyecto "Composición y movimientos de
bandadas de aves mixtas del dosel y sotobosque en el área de la
torre del Chunche, Yasuní".
Al director de la Estación Científica Yasuní, Dr. Friedemann
Koester
por su colaboración en la estadía del grupo de
investigadores y por facilitarnos el mapa del área de estudio.
A nuestros asistentes Baquero L., Buitrón G., Donoso D.,
Falconí F., Galarza J., Guevara E., Hidalgo J., Iglesias A., Parra D.,
Portero C , Ruiz S., Tobar D. y los estudiantes del curso Técnicas de
Biología de Campo quienes colaboraron con el estudio.
195
LITERATURA CITADA
Gaddis, P. 1980. Mixed flocks, accipiters, and antipredator behavior.
Condor 82: 348-349.
English, P.H. 1998. Ecology of mixed-species understory flocks in
Amazonian Ecuador. Disertación de Doctor en Filosofía.
University of Texas, Austin, U. S. A.
Graves, G.R. and N.J. Gotelli. 1993. Assembly of avian mixedspecies flocks in Amazonia. Proceedings of the National
Academy of Sciences 90: 1388-1391.
Jullien, M. and J. Clobert. 2000. The survival value of flocking in
neotropical birds: reality or fiction? Ecology 81: 34163430.
Munn, C.A. 1985. Permanent canopy and understory flocks in
amazonia: species composition and population density.
Pp.
683-711,
en:
Neotropical
Ornithology,
Ornithological Monographs, no. 36. P. A. Buckley, M.
S. Foster, E. S. Morton, R. S. Ridgely, y F. A. Buckley
(eds), American Ornithologist's Union. Washington, DC.
U.S.A.
Pearson, D.L. 1977. Ecological relationships of small antblrds in
Amazonian bird communities. The Auk 94: 283-292.
Poulsen, B.O. 1994. Movements of single birds and mixed-species
flocks between isolated fragments of cloud forest in
Ecuador. Studies on Neotropical Fauna and Enviroment
29: 149-160.
Powell, G.V.N. 1985. Sociobiology and adaptive significance of
interspecific foraging flocks in the neotropics. Pp. 713731, en: Neotropical Ornithology, Ornithological
Terborgh, J., S. Robinson, T. Parker, C. Munn and N., Pierpont.
1990. Structure and organization of an Amazonian
forest bird community. Ecological Monographs 60 (2):
213-238.
Ridgely, R. and P. Greenfield. 2001. The Birds of Ecuador: Field
Guide. Volume II. Cornell University Press, Ithaca, New
York, U.S.A.
Ridgely, R. and G. Tudor. 1994. The birds of South America. Volume
II. University of Texas Press, Austin, U.S.A.
196
Ridgely, R., P. Greenfield and M. Guerrero. 1998. An annotated list
of the birds of mainland Ecuador. Fundación
Ornitológica del Ecuador, CECIA, Quito, Ecuador.
ANEXO 1. Otras aves registradas en la torre de observación, se excluyen
especies de bandadas mixtas.
Registro
Abundancia
Sarcoramphus papa King Vulture
V
U
Coragyps artratus
Black Vulture
V
C
Cathartes aura
Cathartes
melambrotus
ACCIPITRIDAE
Turkey Vulture
V
R
V
C
Familia/Especie
English name
CATHARTIDAE
Leptodon
cayanensis
Greater Yellow-headed Vulture
Gray-headed Kite
Vi.SD
U
Elanoides forficatus Swallow-tailed Kite
V
0
Harpagus b/denfafusDouble-toothed Kite
Vi,D
U
V
C
Vi,D
u
Ictinea plúmbea
Geranospiza
caerulescens
Plumbeous Kite
Crane Hawk
Accipiter sp.
V
Leucopternis
melanops
Black-faced Hawk
Bufeo magnirostris
Roadside Hawk
Buteo swainsoni
Swainson's Hawk
Harpía harpyja
Harpy Eagle
Spizastur
melanoleucus
Black-and-white Hawk-Eagle
V
R
A
U
V
R
V
C
A
U
A
R
A
U
A
R
Spizaetus tyrannus Black Hawk-Eagle
Spizaetus omatus Ornate Hawk-Eagle
V,D
R
A
C
V,D
R
V
R
FALCONIDAE
Daptrius ater
Black Caracara
Ibycter americanus Red-throated Caracara
Micrastur gilvicollis Lined Forest-Falcon
Micrastur
Collared Forest-Falcon
semitorquatus
Micrastur buckieyi Buckley's Forest-Falcon
197
ANEXOI. continuación...
Familia / Especie
English name
Herpetotheres
Laughing Falcon
Vi,D
Bat Falcon
Vi,D
Ortalis gutatta
Speckled Chachalaca
Vi,D
Penelope jacquacu
Spijís Guan
Common Piping-Guan
A,D
Plumbeous Pigeon
Vi,D
cachinnans
Falco rufigularis
Registro
CRACIDAE
Pipila cumanensis
V,D
COLUMBIDAE
Columba plúmbea
PSrTTACIDAE
Ara ararauna
Blue-and-yellow Macaw
V
Ara macao
Scarlet Macaw
V
Ara severa
Chestnut-fronted Macaw
V
Ara maniiata
Red-beiiied Macaw
V
Aratinga
White-eyed Parakeet
ieucophtalmus
Pyrrhura meianura
Maroon-tailed Parakeet
Brotogeris
Cobalt-winged Parakeet
Pionites
cyanoptera
melanocephala
Pionopsitta
barrabandi
Pionus menstruos
V
V,SD
V
Black-headed Parrot
V,D
Orange-cheecked Parrot
A,D
V,A
Amazona
ochrocephala
Blue-headed Parrot
Yellow-crowned Amazon
Amazona
amazónica
Orange-winged Amazon
V,A
Mealy Amazon
A,D
Squirrel Cuckoo
Vi,D
Black-eared Fairy
Vi,D
Yellow-billed Jacamar
Vi,D
Amazona farinosa
V,A
CUCULIDAE
\Piaya cayana
TROCHILIDAE
Heliothryx aurita
GALBULIDAE
BUCCONIDAE
White-necked Puffbird
Vi,D
Notharchus tectus
Pied Puffbird
Vi,D
Monasa flavirostris
Yellow-billed Nunbird
Vi,D
Chelidopthera
Swallow-wing Puff bird
Vi,D
Notharchus
macrorynchus
tenebrosa
RAMPHASTIDAE
198
ANEXO 1. continuación...
Pteroglossus pluricinctus
Many-banded Arajari
Pteroglossus azara
Selenidera reinwardtii
Ivory-billed Arafari
Golden-collared Toucanet
Ramphastus vitellinus
Vi,D
C
Vi,D
Vi.D.SD
U
Vi,A,D
u
c
c
White-throated Woodpecker
Vi,D
R
Celeus elegans
Chestnut Woodpecker
Vi,D
U
Celeus fiavus
Cream-colored Woodpecker
Vi,D
U
Dryocopus lineatus
Lineated Woodpecker
Vi,D
U
Vi,D
0
Red-necked Woodpecker
Vi,D
R
U
Ramphastus tucanus
Channel-billed Toucan
White-throated Toucan
PICIDAE
Piculus leucolaemus
Campephilus melanoleucus Crimson-crested Woodpecker
Campephilus rubricoiiis
A,D
FURNARIIDAE
Eastern Woodhaunter
Vi,D
TYRANNIDAE
Megarynchus pitangua
Boat-billed Flycatcher
Vi,D
U
Tyrannus meiancholicus
Tropical Kingbird
Vi,D
C
Purple-throated Fruitcrow
Vi,D
C
Cyanocorax violaceus
Violaceus Jay
Vi,D
C
ICTERIDAE
Psarocolius decumanus
Crested Oropéndola
V
C
Psarocolius viridis
Green Oropéndola
V
U
Psarocolius angustifrons
Russet-backed Oropéndola
V
Cae/cus ce/a
Yellow-rumped Cacique
c
c
Hyloctistes subulatus
COTINGIDAE
Querula purpúrala
CORVIDAE
A,Vi,D
Especies 69
Familias 17
Comunes = 20; Poco comunes = 30; Raras = 12
Clave:
Registro: V, en vuelo; Vi, visual; A, auditivo; D, dosel; SD, subdosel.
Abundancia siguiendo Ridgely ef a/.(1998): C = común; U = poco común; R
raro.
199
IDENTIFICACIÓN PRELIMINAR DE UN CORREDOR ECOLÓGICO
PARA MAMÍFEROS ENTRE LOS PARQUES NACIONALES
LLANGANATES Y SANGAY
Rene M. Fonseca1. Juan Pablo Carrera-E.2, Támara Enríquez2,
David O. Lasso , C. Miguel Pinto 2 , J. Sebastián Tollo 2 , Julio
Novoa 3 y Xavier Viteri 3
department of Biological Sciences and the Museum of Texas Tech
University, Lubbock, TX 79409
E-mail: rene.fonseca@ttu.edu
2
Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Escuela de Ciencias
Biológicas, Av. 12 de Octubre, Quito, Ecuador
3
Fundación Natura, Av. República 481 y Almagro
Quito, Ecuador
RESUMEN
Se propone el establecimiento de un corredor ecológico para
mamíferos que comunique a dos parques nacionales ubicados en
las estribaciones orientales de los Andes ecuatorianos. El área de
estudio comprende las áreas de influencia de los Parques
Nacionales Llanganates y Sangay, con 18 sitios de monitoreo
distribuidos en la vía Baños-Puyo. Durante los meses de mayo a
diciembre del 2001, se utilizaron métodos de monitoreo clásicos
para determinar los patrones de riqueza, abundancia y diversidad de
especies de mamíferos para cada sitio y para toda el área de
estudio. Se registraron 101 especies (casi el número total de
mamíferos esperado para ese gradiente altitudinal, excluyendo
micro-roedores). No se encontraron diferencias en la composición
de especies entre los parques nacionales y la zona de influencia del
corredor. Los murciélagos son el grupo más diverso, aportando más
del 50% de la riqueza de mamíferos del sector. Los datos sugieren
que el río Pastaza no constituye una barrera para el flujo de
individuos entre los parques nacionales, lo que deberá ser
confirmado con estudios genéticos. El tamaño actual del corredor
es de 42 052 hectáreas. Se analizó el estado en que se encuentra
la zona del corredor y se plantearon propuestas para consolidar la
ejecución de este proyecto.
201
Palabras clave: Andes, corredor ecológico, fragmentación,
mamíferos, Parques Nacionales Llanganates y Sangay
INTRODUCCIÓN
Las estribaciones andinas han sido el centro de recientes
actividades de investigación y conservación, debido al alto grado de
endemismo y rareza registrado para varios taxa (e.g., Balslev 1988)
y a una rápida transformación paisajística producto de la
fragmentación de habitats y la presencia de especies introducidas
(Sarmiento 2000).
Gran parte de esta región se encuentra
severamente modificada por actividades agropecuarias y mineras,
que han dado lugar a la formación de "islotes" de vegetación
inmersos en grandes zonas alteradas que, en muchos casos,
constituyen barreras para el flujo de individuos entre los remanentes
boscosos (Turner et al. 2001). La disminución en el número de
especies (e.g., Kruess y Tscharntke 1994, Schulze et al. 2000), el
aislamiento poblacional (Rosenberg et al. 1997) y la erosión
genética (Frankham et al. 2002) son consecuencias a mediano y
largo plazo de esta fragmentación. Los corredores biológicos han
sido propuestos como una alternativa para mitigar los efectos de la
fragmentación de habitats al promover la dispersión de organismos y
facilitar el flujo genético y la colonización de habitats favorables
(Rosenberg et al. 1997, Vos et al. 2002).
Los Parques Nacionales Llanganates y Sangay, ubicados en
la Cordillera Real Oriental de los Andes ecuatorianos, abarcan
importantes zonas montañosas con varias formaciones vegetales
distribuidas en un amplio gradiente altitudinal y una gran riqueza de
especies (Castro y Jácome 1999, Castro y Román 2000, Vargas et
al. 2000). El manejo de poblaciones silvestres viables en estos
parques nacionales está condicionado por problemas institucionales,
presiones políticas y actividades humanas que han devastado
muchos de los remanentes boscosos de la zona (Ulloa et al. 1997,
Vázquez et al. 2000, Fundación Natura 2002). Entre ambos parques
existen franjas de vegetación que podrían ser utilizadas para permitir
el flujo o movimiento de individuos, siendo necesaria la evaluación
de un potencial corredor.
El presente estudio reporta los resultados de la evaluación
preliminar de las zonas que podrían ser consideradas como un
202
corredor biológico entre los Parques Nacionales Llanganates y
Sangay, tomando en cuenta la situación del sector en cuanto a su
diversidad, calidad de habitat y estructura ecológica de las
comunidades de mamíferos presentes en el área.
Área de estudio
El área de estudio comprende las zonas de influencia de los
Parques Nacionales Llanganates y Sangay (provincias de
Tungurahua y Pastaza), con varios puntos de muestreo a lo largo de
la vía Baños-Puyo (Figura 1). El gradiente altitudinal del muestreo
varió entre 900 y 3 200 msnm y corresponde a las estribaciones del
sector central de la Cordillera Real Oriental de los Andes, con
bosques propios de la alta Amazonia y de la Sierra ecuatoriana
(Valencia et al. 1999). Las formaciones vegetales dominantes son el
bosque siempreverde piemontano y el bosque siempreverde
montano bajo (Palacios et al. 1999, Valencia et al. 1999). Una
completa descripción de la comunidad vegetal del sector puede ser
encontrada en Rageot y Albuja (1994) y Vargas et al. (2000).
RN ikangcsiates U
m Sangcsv
HL*
m
jBKf
<m
« - ^
Figura 1. Ubicación del área de estudio en la zona de influencia de los
Parques Nacionales Llanganates y Sangay.
Las principales localidades seleccionadas para realizar los
monitoreos fueron: Azuay (Tungurahua: 01920'35"S, 78912'50"O);
203
Alpayacu (Pastaza: 01928'S> 78907'O); Álvarez-Miño (Pastaza:
01926'30"S, 78e70'26"O); El Pigual (Pastaza: 01928'47"S,
77 9 59'46"0); Fuerte Militar Amazonas (Pastaza: 01e30'39"S,
78 9 4'1"0); La Estancia, Puyo (Pastaza: 01930'13"S, 78901 '38"0); La
Estancia, Río Negro (Tungurahua: 01926'45"S, 78 9 13'14"0);
Machay (Tungurahua: 01S22'53"S, 78 9 16'28"0); Madre Tierra
(Pastaza: 01933'5"S, 78901'22"O); Mora (Pastaza: 01927'00"S,
78907'07"O); Omaere (Pastaza: 01928'15"S, 77 9 59'38"0); Pailón del
Diablo (Tungurahua: 01S24'3"S, 78 9 17'24"0);
Rio Negro
(01924'59"S, 78 9 12 , 32"0); Hostería Safari (Pastaza: 01924'23"S,
77 s 59'44"0). Se realizaron salidas de campo de 10 días de
duración entre los meses de marzo y diciembre de 2001. Se
registraron las especies de macro y micromamíferos presentes en
los sitios seleccionados del área de estudio mediante observación
directa, rastros, captura en trampas vivas, captura con redes de
neblina y encuestas, Fonseca y Carrera (2002) presentan una
descripción completa de los métodos y esfuerzo de captura
utilizados). Especímenes testigo fueron colectados en todas las
localidades analizadas para ser depositados posteriormente en el
Museo de Zoología (QCAZ), de la Pontificia Universidad Católica del
Ecuador.
Análisis de datos y modelamlento del Corredor
Se estimó la riqueza, abundancia relativa y diversidad de
especies para cada una de las localidades de muestreo y para toda
la zona de estudio. Para el cálculo de la riqueza de especies se
utilizaron los índices de Margalef {R1) y Menhinick (R2); la
diversidad fue estimada utilizando los índices de Simpson (Á),
Shannon (H) y los Números N1 y A/2 de Diversidad de Hill (Ludwig y
Reinolds 1988, Moreno 2001).
Además, considerando al río
Pastaza como la barrera geográfica más importante de la zona de
estudio, se seleccionaron sitios paralelos a lo largo de su recorrido
para determinar si existen diferencias en la composición de especies
utilizando los índices cualitativos (coeficientes de Jaccard y
Sorensen) y cuantitativos de similitud (Magurran 1988, Sokal y Rohlf
1995).
Los mamíferos fueron seleccionados como grupo de estudio
por constituir predadores, presas, polinizadores, dispersores de
semillas, controladores de plagas, especies "sombrilla", fuentes de
alimento para comunidades humanas e Indicadores del estado del
204
habitat (Andresen 2000, Bodmer 2000, Entwistle et al. 2000, LeaderWilliams y Dublin 2000, McNeely 2000). En la zona de estudio se
han encontrado registros únicos de mamíferos para el país (e.g.,
Rageot y Albuja 1994) y nuevas especies para la ciencia (e.g.,
Musser et al. 1998). Se escogió a los quirópteros como grupo
indicador para el modelamlento del corredor por ser el grupo más
diverso y mejor representado en la zona. Se asignó a cada
localidad un valor de rangos establecidos a partir de los análisis de
diversidad y similitud de acuerdo a los siguientes factores: (1)
especies indicadoras de habitat disturbados, (2) especies
insectívoras (indicadoras de habitat en buen estado), (3) especies
amenazadas y, (4) otras especies que contribuyan al incremento de
la diversidad de cada localidad. Esta información fue combinada
con variables geográficas para determinar las rutas ideales del
potencial corredor. Las variables utilizadas para el modelamiento
son: pendiente, vegetación natural, accesibilidad, cuerpos de agua,
asentamientos humanos y modelo digital de elevación. Se utilizaron
análisis multivariados para determinar la ocurrencia de áreas
probables dentro del espacio geográfico.
La distancia de
Mahalanobis fue utilizada como algortimo de cálculo. Novoa (2002)
presenta una descripción completa de la metodología utilizada para
el modelamiento geográfico en este estudio.
RESULTADOS
Se registraron 78 especies de mamíferos durante el período
de investigación, excluyendo a especies de roedores de la familia
Muridae, los que serán analizados en el modelamiento genético
posterior. 44 especies fueron registradas por captura directa (con
645 individuos capturados para el grupo principal de estudio), 10
especies de macromamíferos por observación o rastros en los sitios
de monitoreo y 24 especies fueron reportadas por los encuestados
(Fonseca y Carrera 2002 presentan una lista detallada de los
mamíferos presentes en el área de estudio). La riqueza de especies
del sector representa el 77,22% del total de especies esperadas
para la región norte del piso subtropical oriental (Tirira 1999) y
20,91% del total de especies registradas para el país (confrontar con
Albuja 2002, Tirira 1999, Reid et al. 2000). Reportes previos indican
la presencia de 23 especies no registradas en nuestra investigación
(Rageot y Albuja 1994, Castro y Román 2000), resultando un total
de 101 especies de mamíferos para la zona de influencia del
205
corredor y lugares aledaños (aproximadamente el 100% del total de
especies esperadas para este rango altitudinal, excluyendo a los
roedores múridos).
Chiroptera fue el orden más diverso del área de estudio con
55 especies, 11 especies menos que las registradas en el Parque
Nacional Yasuní, considerada como la región con mayor riqueza de
especies de murciélagos en el Ecuador (Reid et al. 2000). Los
murciélagos frugívoros fueron los más abundante en el sector {Pi =
70,85), seguidos por los insectívoros (P/= 14,73), nectarívoros (P/ =
11,62), hematófagos (P/= 1,70), omnívoros {Pi = 0,93) y piscívoros
(Pi = 0,16). Dentro de los frugívoros, los miembros del género
Carollia fueron los más abundantes {Pi = 36.65), siendo registrados
en todos los sitios de muestreo.
Entre las especies menos
abundantes están Artibeus planirostrís, Eptesicus brasiliensis y
Micronycterís minuta.
Estudios previos reportan 46 especies de mamíferos para el
Parque Nacional Llanganates (Castro y Román 2000) y 70 especies
para el Parque Nacional Sangay (Castro y Jácome 1999). No
existen diferencias en la riqueza de especies entre los parques
nacionales y sus zonas de influencia (Prueba de Kruskal-Wallis, H(2,
N=33) = 1.879134; p > 0,05), aunque ligeras tendencias son causadas
por la presencia de órdenes de mamíferos extremadamente diversos
en nuestra área de estudio.
Dentro de la zona del corredor, se encontró que las
localidades con mayor abundancia de especies raras, amenazadas
o indicadoras de habitats en buen estado son el Fuerte Militar
Amazonas, Mera y el Pigual (Tabla 1). Del mismo modo, en
términos de diversidad local, destacan el Fuerte Militar Amazonas y
la Hostería Safari, que obtuvieron los valores más altos en los
índices utilizados (Tabla 2 y 3). La comparación de puntos paralelos
a ambos lados del río reveló que estas localidades no son muy
similares cualitativamente (tomando en cuenta la presencia/ausencia
de especies - Tabla 4), aunque el análisis de la similitud cuantitativa
no indicó diferencias en la composición y abundancia de especies
entre todos los pares de puntos comparados: Azuay-La Estancia
(Prueba de U de Mann-Whitney, a > 0,05; m = 16; nz = 16; U = 91; p
> 0,41), Machay-Pailón del Diablo (Prueba de U de Mann-Whitney, a
> 0,05; ni = 20; nz = 20; U = 191; p > 0,09), y Río Negro norte-Río
206
Negro sur (Prueba de U de Mann-Whitney, a > 0,05; ni = 8; nz = 8; U
= 29,5; p > 0,10). Las tendencias encontradas para estas
localidades obedecen al aporte de individuos de las especies más
comunes del género Carollia.
Tabla 1. Abundancia relativa (PI) de distintos grupos de murciélagos en
cada una de las localidades incluidas en esta investigación. ART (aporte de
cada localidad en relación eon el número total de individuos capturados),
ARD (grupos indicadores de habitat disturbados), ARI especies de habitats
saludables), ARA (especies amenazadas), ARR (resto de especies).
LOCALIDAD
Azuay
Alpayacu
Álvarez-Miño
El Pigual
Fátima
Fuerte Militar
Amazonas
La Estancia,
Puyo
La Estancia,
R(o Negro
Machay
Madre Tierra
Mera 1
Mera 2
Indillama
Omaere
Pailón del
Diablo
Río Negro
(sector norte)
Río Negro
(sector sur)
Safari, Puyo
ART
2,64
1,86
1,09
4,50
3,26
6,82
ARDa
41,18
41,67
28,57
24,14
76,19
25,00
ARIb
23,53
33,33
28,57
34,48
4,17
13,64
ARAc
0
0
0
3,44
0
4,55
ARRd
35,29
25,00
42,86
37,93
19,05
56,82
2,95
31,58
5,26
0
63,16
6,51
45,24
0
0
54,76
5,89
6,51
1,86
10,54
1,24
3,57
10,54
13,16
45,23
25,00
2,94
87,50
43,48
67,65
7,89
2,38
33,33
25,00
0
17,39
7,35
0
0
41,67
1,47
0
4,35
2,94
78,95
52,38
0
70,59
12,50
34,78
22,06
2,48
25,00
6,25
0
68,75
2,17
78,57
0
0
21,43
30,23
22,56
13,85
0,51
63,08
a. Relacionado a la abundancia de Desmodus rotundus, Phyllostomus hastatus e
Individuos del género Carollia.
b. Incluye a todas las especies insectívoras y piscívoras, excepto a las
consideradas como amenazadas en la zona de estudio.
c. Basado en la lista de mamíferos amenazados de Fonseca y Carrera (2002).
d. Incluye a especies frugívoras, nectarívoras y omnívoras (a excepción de P.
hastatus).
207
Tabla 2. Riqueza de especies de murciélagos, según los índices de
Margalef (R1) y Menhinick (R2), para cada una de las localidades de la zona
de influencia del corredor.
No.
ESPECIES
7
5
R1
R2
Azuay
Alpayacu
No.
INDIVIDUOS
17
12
2,12
1,61
1,69
1,44
Alvarez-Miño
El Pigual
7
29
4
11
1,54
2,72
1,51
2,04
Fátima
Fuerte M. Amazonas
21
44
6
20
1,64
5,03
1,30
3,16
La Estancia, Puyo
La Estancia, Río Negro
Machay
19
42
38
13
11
12
4,08
2,67
3,02
2,98
1,69
1,94
Madre Tierra
Mera 1
Mera 2
Indillama
42
12
14
4
3,48
1,21
2,16
1,15
68
8
5
2
1,18
0,48
0,60
0,70
Omaere
Pailón del Diablo
23
68
12
12
3,50
2,61
2,50
1,45
6
5
1,81
1,52
1,50
1,33
25
4,55
1,79
LOCALIDAD
Río Negro (sector norte) 16
14
Río Negro (sector sur)
Safari, Puyo
208
195
Tabla 3. Diversidad de cada una de las localidades visitadas durante el
período de mayo a noviembre del 2001. Se incluye valores para la
diversidad de Simpson (/) y Shannon (H') y los números de especies reales
de Hill (NI y A/2) para cada lugar.
LOCALIDAD
Azuay
Alpayacu
Alvarez-Miño
El Pigual
Fátima
Fuerte Militar Amazonas
La Estancia, Puyo
La Estancia, Río Negro
Machay
Madre Tierra
Mera 1
Mera 2
Indillama
Omaere
Pailón del Diablo
Río Negro (sector norte)
Río Negro (sector sur)
Safari, Puyo
/
0,18
0,20
0,14
0,14
0,50
0,03
0,05
0,20
0,10
0,13
0,20
0,51
1
0,50
0,29
0,17
0,26
0,16
H'
1,849
1,440
1,353
1,771
1,035
2,860
2,388
1,874
2,023
2,231
1,356
0,903
0,379
2,127
1,697
1,634
1,368
1,987
NI
6,35
4,22
3,86
5,87
2,82
17,46
10,89
6,51
7,56
9,31
3,88
2,47
1,46
8,38
5,45
5,12
3,92
7,29
N2
5,60
5,08
7
7,12
1,98
30
17,1
4,92
9,76
7,18
5,08
1,94
1
2
3,45
5,88
3,79
6,25
Tabla 4. Similitud basada en Jaecard (Cy) y Sorensen (Cs), entre pares de
puntos escogidos en el área de influencia del corredor.
LOCALIDAD
Río Negro norte-Río Negro sur
Machay-Pailón del Diablo
Azuay-La Estancia
Cl
0,22
0,27
0,18
Cs
0,36
0,43
0,30
Del total de especies de mamíferos registrado en el área del
potencial corredor, 21 especies han sido previamente catalogadas
como amenazadas a nivel nacional (Tirira 2001), añadiéndose 7
especies que en Ecuador no se consideran como amenazadas, pero
que localmente están en riesgo por distintos motivos, especialmente
por actividades humanas. Así, este estudio reporta la presencia de
28 especies amenazadas dentro de la zona de influencia del
corredor (ver lista completa de especies en Fonseca y Carrera
2002).
209
Se identificaron cuatro actividades de alto riesgo para la
mastofauna del sector: 1) La construcción del proyecto hidroeléctrico
San Francisco (que pretende construir conductos subterráneos y
una zona de acopio de aguas a lo largo de toda la vía Baños-Río
Negro), 2) ia construcción de nuevos tramos de la carretera BañosPuyo, 3) ciertas actividades turísticas mal conducidas en las cuevas
de Mera y 4) el uso de pesticides en los cultivos tradicionales del
sector.
El modelamiento espacial delimita la zona de alta
probabilidad de ocurrencia del corredor en una superficie de 42 052
ha, que abarca un gradiente altitudinal entre los 958 y 3 802 msnm
(Figura 2). De acuerdo al peso que las variables dieron a cada
localidad, destacan en importancia las zonas de Río Verde, Río
Negro, Cumandá, Mera y el Fuerte Militar Amazonas. El corredor
incluye zonas importantes para el mantenimiento de las poblaciones
de mamíferos del sector, ubicadas especialmente en las zonas más
bajas del gradiente altitudinal.
Figura 2. Mapa probabilístico del corredor ecológico para mamíferos entre
los Parques Nacionales Llanganates y Sangay.
210
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES
Esta investigación intentó responder tres preguntas básicas:
(1) ¿Qué especies habitan actualmente en la zona del potencial
corredor? (2) ¿Cuál es el grado de alteración que se puede
encontrar en los distintos puntos del corredor? (3) ¿Cuáles son las
potenciales amenazas que enfrentaría el corredor una vez
establecido?
Se encontró que la zona de influencia del potencial corredor
es una de las más diversas en Ecuador, al registrarse la totalidad de
especies de mamíferos esperadas para este gradiente altitudinal; sin
embargo, la composición de especies por cada orden de mamíferos
registrado no difiere entre la zona del corredor y los Parques
Nacionales Llanganates y Sangay. Aunque la similitud existente en
la composición de especies entre cada uno de los parches de
vegetación no es una evidencia de desplazamiento de individuos,
puede indicar la presencia de habitats en buen estado y zonas de
potencial conectividad (Rosenberg et al. 1997). Esto sugiere que,
de haber un flujo de individuos entre los parques nacionales, existe
una alta posibilidad de contacto entre las poblaciones de la mayoría
de especies a ambos lados del río Pastaza. Resultados similares
fueron obtenidos en los análisis de similitud. El hecho de haber
encontrado ciertas especies únicamente en la zona de estudio indica
que éstas podrían estar utilizando estos sectores como habitats
permanentes (Rosenberg et al. 1997), sin que se espere un tránsito
de individuos hacia los parques nacionales.
Los murciélagos del género Carollia fueron los más
abundantes en el área de estudio, lo cual tiene importantes
implicaciones en el diseño del corredor. La presencia de este
género es característica de zonas disturbadas e indica que la zona
del corredor está sufriendo procesos de fragmentación por
actividades agrícolas, con la subsiguiente proliferación de pastizales,
así como la presencia de la carretera. Las localidades de mayor
importancia, ya sea por el análisis de diversidad o el modelamiento
espacial son el Fuerte Militar Amazonas, Mera, Cumandá, La
Estancia (Puyo), Madre Tierra y Machay. Además, en estos puntos
se registró la presencia de especies amenazadas a nivel local.
Debido a que los indicadores utilizados en el modelamiento
delimitan las zonas con alta probabilidad de flujo, principalmente en
211
base a la calidad del habitat, es necesario que estas localidades
sean el centro de futuros planes de manejo y actividades que
verifiquen el flujo genético en la zona de estudio.
El establecimiento del corredor depende del impulso que se
dé a posteriores investigaciones y del apoyo que reciba este
proyecto por parte de la comunidad local. Un acercamiento previo
se tuvo en un taller organizado por Fundación Natura, el cual afianzó
vínculos que permitirán ejecutar de mejor manera acciones de
investigación y manejo en la zona de estudio. Asimismo, la
declaratoria de "Regalo a la Tierra" por parte del Fondo Mundial para
la Naturaleza, permitirá ejecutar de mejor manera posteriores
acciones de investigación y manejo en la zona de estudio.
AGRADECIMIENTOS
A Fundación Natura y al Fondo Mundial para la Naturaleza
(WWF) por el financiamiento a esta investigación. A los Drs. Laura
Arcos Terán, Luis A. Coloma (Pontificia Universidad Católica del
Ecuador), Robert J. Baker, Carleton J. Phillips y Clyde Jones (Texas
Tech University) por el apoyo institucional y logístico brindado al
equipo de investigadores. A los Ledos. Vicente Álvarez, Miguel
Mejía (t) y al Ing. Rodrigo Aguilar (Ministerio del Ambiente) quienes
otorgaron los respectivos permisos de investigación y apoyo
logístico para realizar el trabajo de campo. A los Sres. Patricia
Guevara, Edwin Carrasco, Ángel Palacios, Kevin Cruz, Polibio
Aguagallo y al Tcm. E.M. Iván Borja, por coordinar actividades
logísticas durante los distintos eventos de este proyecto. Los Sres.
Guido Calderón y Orley Ochoa documentaron la fase de campo de
la investigación. Al Ledo. Pablo Menéndez, por la elaboración de la
Figura 1. Al Dr. Tjitte de Vries y a la Leda. Leticia Torres, por los
comentarios hechos a este documento. A todos los pobladores de
las comunidades de la zona de influencia del corredor, por toda la
ayuda recibida y por colaborar a conseguir una convivencia
armoniosa entre humanos y naturaleza.
212
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COMPORTAMIENTO ANIMAL Y COMPORTAMIENTO HUMANO,
GENES Y AMBIENTE EN LA ETOLOGÍA COMPARATIVA
EN LOS PRIMATES
Tjitte de Vries
Email: tdevries® puce.edu.ec
"¿Acaso no soy una mosca como tú
o no eres tú un hombre como yo?"
William Blake
INTRODUCCIÓN
Desde que Konrad Lorenz en 1952 presentó su "Anillo del
rey Salomón" sobre observaciones en animales y sus
especulaciones filosóficas, y desde que Adolph Portmann publicó en
1955 "Animals as social beings" ( animales como seres sociales),
W.H. Thorpe (1974) su " Naturaleza animal y naturaleza humana",
Robert Ardrey (1967) "El imperio territorial", Irenáus Eibl-Eibesfeldt
(1979) "The biology of peace and war" (la biología de paz y guerra) y
Edward Wilson (1975) nos provocó con la sociobiología, qué nos
hace falta para descubrir, para entender mejor, el comportamiento
humano.
Figura 1.
Konrad Lorenz y sus gansos.
217
La complejidad del comportamiento humano la vemos en
nuestro alrededor y si no, podemos completarlo con novelas de
cualquier autor, en cualquier idioma, o en el teatro, película o
telenovela.
¿Por qué disfrutamos tanto de drogas, deportes ( más como
espectáculo que participantes) y es divertido el sexo?. Es la
pregunta que nos hace Jared Diamond.
Si aceptamos que el Homo sapiens tiene sus raíces en
Australopithecus o un ancestro común desde algunos millones de
años, merece compararse nuestro comportamiento con otros
primates. Jane Goodall en 1966 con "Mis Amigos los Chimpancés"
presentó las relaciones familiares de caricias y peleas. Diana Fossey
(1985) con "Gorilas en las nieblas" nos revela la vida de gorilas en
las montañas de África, mientras Diamond (1991) con el interés
especial en "humans as animals" (seres humanos como animales),
nos enseña en su "Third Chimpanzee" como el heritaje animal
afecta nuestra forma de vida. ¿Qué nos hace falta por estudiar?
Maddox (1999) y Fukuyama (1992) contribuyen con sus ideas.
Comparaciones con grupos filogenéticos emparentados nos
dejan una lección. Nico Tinbergen (1972) lo hizo con gaviotas y nos
demuestra el comportamiento de diferentes especies de la familia
Laridae, analizando conductas sexuales, sonidos y movimientos
corporales, cada cual en situaciones precisas con sus significados
cambiantes en habitats diferentes como acantilados o un campo
abierto.
En los años sesenta y setenta, el tema del comportamiento
animal estaba en pleno desarrollo (Lorenz, 1977; Tinbergen, 1964;
Barnett, 1972) culminando en el Premio Nobel para LorenzTinbergen-von Frisch en 1973.
Weinert (2001) nos habla de su busca de los orígenes del
comportamiento de tiempo, amor y memoria. ¿Qué bagaje tenemos
en los genes y qué será tradición o lo que hay que aprender?
¿Será verdad que el amor está en nuestros genes?
218
COMPORTAMIENTO SEXUAL HUMANO : ¿EN QUE TERMINA LA
EVOLUCIÓN DEL SEXO RECREATIVO?
Diamond (1999) nos presenta un análisis
del
comportamiento sexual en los primates : " . . . casi la mitad de los
primates estudiados (32 de 68) se parecían a los humanos en que
carecen de señales visibles de ovulación. Estas 32 especies,
incluyen los monos cervet, los titís, los monos araña, además de un
simio, el orangután. Otras 18 especies, incluyendo nuestro pariente
cercano el gorila, exhiben ligeras señales. Las restantes 18
especies, incluyendo los babuinos y nuestros parientes cercanos los
chimpancés, anuncian la ovulación llamativamente".
Once especies (incluyendo los titís, los gibónos, y muchas
sociedades humanas) resultaron ser monógamas; 23 especies
(incluyendo otras sociedades humanas, además de los gorilas)
tienen harenes de hembras controladas por un único macho adulto.
El mayor número de primates (34 especies), sin embargo, tienen un
sistema promiscuo en el cual las hembras se asocian y copulan
rutinariamente con múltiples machos. ¿Por qué no son los humanos
clasificados también como promiscuos? Sí, es verdad, la mayoría de
las mujeres tienen múltiples compañeros sexuales secuencialmente
a lo largo de sus vidas, y muchas otras, a veces, se relacionan
simultáneamente con múltiples hombres; sin embargo, dentro de un
ciclo ostral, la norma es que una mujer tenga relación con un único
hombre, en contraste con la hembra del bonobo o vervet que está
involucrada en relaciones sexuales con varios compañeros
rutinariamente. El hombre no tiene este comportamiento como
rutina.
Para que el macho este seguro de su paternidad la
ovulación oculta debería ser una característica de las especies
monógamas, pero no es garantía ya que de 32 especies con
ovulación oculta, 22 no son monógamas sino que son promiscuos o
viven en harenes. Sea lo que fuera lo que causó la evolución de la
ovulación oculta se mantiene bajo los sistemas de apareamiento
variados.
Tres modernos descendientes del eslabón perdido (desde
hace 9 millones de años) exhiben ahora los tres tipos de señales
219
ovulatories : ovulación oculta en humanos, ligeras señales
gorilas y descarado anuncio en chimpancés.
En Homo sapiens y nuestros parientes más próximos,
chimpancés y los gorilas, tenemos los tres sistemas
apareamiento : promiscuidad en los chimpancés, harenes en
gorilas y monogamia y harenes en los humanos.
en
los
de
los
Cualquiera que haya sido el sistema de apareamiento en el
eslabón perdido, dos especies deben haber cambiado y si ha sido la
forma de harenes, gorilas y algunas sociedades humanas
simplemente quedaron con este sistema de apareamiento,
chimpancés reinventaron la promiscuidad, mientras muchas
sociedades humanas inventaron la monogamia.
El fin de este cuento es que la ovulación oculta surgió en
una especie promiscua o mantenedora de harenes y con la
ovulación oculta ya presente, la especie cambió a la monogamia
(Diamond 1999).
Las características de la biología reproductiva han cambiado
repetidamente de función y han sido transmitidas unas en otras,
perdidas o reinventadas como en los miembros de los vertebrados :
las aletas de los peces ancestrales, utilizadas para nadar,
evolucionaron dando lugar a las patas de los reptiles, las aves y los
mamíferos, que las utilizaban para correr o saltar por tierra. Las
patas delanteras evolucionaron hasta generar las alas utilizadas
para volar en aves y murciélagos.
Pingüinos y ballenas revirtieron sus extremidades a una
función natatoria, mientras algunos reptiles (culebras, anfisbénidos)
y anfibios ( cecílidos) perdieron sus miembros.
Regresamos a la pregunta : ¿ por qué es divertido el
sexo? El 99 % o más del comportamiento sexual de Homo sapiens
es diversión y no reproducción; la ovulación oculta hace el momento
de la fertilización oculta.
¿Como será en el futuro la crianza de los bebés?
Homo sapiens ya practica inseminación artificial,
implantación de embriones y clonación. Ya hay bebés con padres
220
donantes desconocidos y con la fertilización en vitro, también
tendremos bebés con madres desconocidas.
Una vez destruido el núcleo familiar, ¿en qué dirección evolucionará
la historia natural o la cultura humana?
EL PODER DE APRENDER Y DE RECORDAR
¿Cómo funciona la mente?
Darwin ya comentó que "estudiar la metafísica como
siempre se ha estudiado me parece que es como reflexionar sobre
la astronomía sin la mecánica".
Entrar en la mente es entrar en los genes para llegar al
comportamiento, pasando por las neuronas y el cerebro. La genética
avanzó con los guisantes de Mendel y las moscas de Morgan y
después vinieron Francis Crick con la doble hélice y Seymour
Benzer con la mosca con memoria.
¿Qué es eso de una mosca con memoria? Sí, cierto es, acaso
usted sabe por qué pierde su memoria.
Pavlov introdujo en la etología el condicionismo, una señal
(toque de campana) con carne provoca la salibación, también sin la
presencia de la carne, una vez condicionados los perros a los
experimentos. Los perros asociaron (recordaron) campana con
comida.
Los experimentos de Tully con las moscas (Drosophila),
exploran desde dentro el tipo de comportamiento que Pavlov había
analizado desde fuera cuando condicionó a los perros.
Perros y moscas pueden aprender y asociar dos hechos que
experimentan sucesivamente : una campana y un trozo de carne, un
olor y una descarga eléctrica.
Tanto en las moscas y los perros como en los seres
humanos lo aprendido se desvanece gradualmente cuando se
separan poco a poco ambos sucesos. Parece haber alguna
extensión máxima de tiempo después de la cual no hay más una
asociación entre la señal y el efecto. Tully cree que este límite refleja
una propiedad celular de las neuronas y quiere encontrar los genes
221
involucrados en este comportamiento y dar los nombres de los
perros de Pavlov a estos genes.
Para entender la herencia era necesario redescubrir las Leyes de
Mendel. De igual modo, es necesario ahora descubrir el código (ley)
neural para entender como está codificada la memoria, el sentido
del tiempo y el amor.
LITERATURA CITADA
Ardrey, R. 1967. The Territorial Imperativo. Fontana/Col I ins, London,
U.K.
Barnett, S.A. 1972. La conducta de los animales y del hombre.
Alianza Editorial, Madrid, España.
Diamond, J. 1991. The Rise and Fall of the Third Chimpanzee, how
our animal heritage affects the way of live. Vintage,
London, U.K.
Diamond, J. 1997. Guns, Germs and Steel, the fates of human
societies. Norton &Comp., New York, U.S.A.
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menschlichen Erkennens. DTV,
München, Deutsehland.
Maddox, J. 1999. Lo que queda por descubrir, una incursión en los
problemas aún no resueltos por la ciencia, desde el
origen de la vida hasta el futuro de la humanidad.
Debate, Madrid, España.
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Wilson, E.O. 1975. Sociobiology, the new synthesis. Belknap,
London, U.K.
223
PREVALENCIA DE Trypanosoma cruz/EN ROEDORES Y
MARSUPIALES EN DOS LOCALIDADES DE MANABÍ, ECUADOR
C. Miguel Pinto 1 , Mario J. Grijalva1,2, Jaime A. Costales 2
1
Laboratorio de Investigaciones en Enfermedades Infecciosas
E-mail: cmpinto® puce.edu.ec
2
Instituto de Enfermedades Tropicales
Departamento de Ciencias Biomédicas
Universidad de Ohio, Athens, OH.
RESUMEN
La prevalencia de Trypanosoma cruz/ en marsupiales y
roedores fue examinada en Cruz Alta y Pimpiguasí (provincia de
Manabí). Se muestrearon tres distintos tipos de habitat: domicilios,
peridomicilios y zonas agrícolas. Se tomaron muestras de sangre y
tejido cardiaco de los animales capturados los cuales fueron
examinados por medio de microscopía directa, hemocultivo (LIT) y
reacción en cadena de la polimerasa (PCR). Para la PCR se
utilizaron 3 pares de primers que amplifican el ADN de minicírculo
del kinetoplasto (MCS), del gen de proteína flagelar (FPS) y de la
secuencia repetitiva nuclear (TCZ). Se capturaron 28 animales
pertenecientes a 5 especies. 7 animales (21%) fueron positivos para
T. cruz/ (3/3 Didelphis marsupialis, 1/7 Philander opossum, 2/3
Rattus rattus, 1/6 Mus musculus). La especie más abundante en la
comunidad de Cruz Alta fue Proechimys aff. decumanus (n= 9), no
presentó ningún individuo infectado. Todos los marsupiales fueron
capturados en zonas alejadas a los domicilios, mientras que los
roedores positivos fueron capturados dentro de los domicilios (2
Rattus rattus) y en el peridomicilio (1 Mus musculus), lo que sugiere
que estos micromamíferos son los reservorios de enfermedad de
Chagas de mayor importancia para la salud pública en estas
localidades.
Palabras clave: Enfermedad de Chagas, reservorios,
Didelphis marsupialis, Rattus rattus, Trypanosoma cruz/.
PCR,
225
ABSTRACT
The prevalence of Trypanosoma cruz/ in marsupials and
rodents was examined in Cruz Alta and Pimpiguasí (Manabí
province, Ecuador). Three different habitats were sampled:
domiciliary, peridomiciliary, and agriculrural fields. Blood samples
and cardiac tissue were taken and examined by direct microscopy,
hemoculture (LIT), and polimerase chain reaction (PCR). For the
PCR, three sets of primers were used to amplify DNA from
kinetoplast minicircle (MCS), flagellar protein gene (FPS), and
nuclear repetitive sequence (TCZ). Twenty eight animals belonging
to 5 species were captured. Seven of those (21%) were positive for
T. cruz (3/3 Didelphis marsupialis, 1/7 Philander opossum, 2/3
Ffaffus raffus, 1/6 Mus musculus). The most abundant species in the
community of Cruz Alta was Proechimys aff. decumanus (n= 9);
however, none of the individuals was infected. All the marsupials
were captured in agricultural fields, away from domiciles, but all the
positive rodents were captured inside domiciles {Rattus rattus), and
in the peridomicile (Mus musculus), this suggests that rodents are
the most important public health risk as Chagas' disease reservoir
hosts in these localities.
Key words: Chagas' disease, reservoir hosts, PCR, Didelphis
marsupialis, Rattus rattus, Trypanosoma cruz/.
INTRODUCCIÓN
El protozoario hemoflagelado Trypanosoma cruzi es el
agente causal de la enfermedad de Chagas. Esta enfermedad está
ampliamente distribuida en todo el continente americano, desde el
sur de los Estados Unidos hasta Chile y Argentina. Se estima que
esta enfermedad afecta entre 11 y 12 millones de personas en
Latinoamérica (WHO 2002), y entre 120 000 a 200 000 en el
Ecuador: en la región Litoral, Amazónica y partes subtropicales de la
región Andina; convirtiéndose en un serio problema de salud pública
(Aguilar ef al., 1999). Trypanosoma cruzi infecta al hombre y otras
especies de mamíferos y es transmitida principalmente por insectos
vectores (Reduviidae: Triatominae). Estos mamíferos actúan como
reservorio del parásito y juegan un papel importante en la
transmisión de esta enfermedad al conectar los ciclos silváticos,
peridoméstico y domésticos, transportando parásitos o nuevas
226
cepas de parásitos a los domicilios en donde son transmitidos a los
humanos vía insectos Triatominos. (Zeledón 1974). Por lo tanto,
información sobre la biología de las especies que sirven como
reservorio es fundamental para el diseño de programas de control y
prevención de la enfermedad de Chagas. Sin embargo, muy pocas
investigaciones sobre reservorios se han realizado en Ecuador (ver
Defranc-lssa 1982; Mimori etal. 1985).
Esta investigación tuvo como objetivo hacer una descripción
preliminar de los mamíferos que actúan como reservorios de T.
cruzi en la provincia de Manabí, Ecuador. Determinar qué
reservorios pueden ser los más importantes para los ciclos de
transmisión, tomando en cuenta la cercanía de su habitat con los
asentamientos humanos. Con estos datos se pretende iniciar
estudios de mayor duración y profundidad que permitan conocer, de
mejor manera, las relaciones biológicas de los reservorios con el
parásito, humanos e insectos vectores de la enfermedad de Chagas.
Área de estudio
El estudio se realizó en las comunidades rurales de Cruz
Alta de Miguelillo y Pimpiguasí, ubicadas en la parroquia Abdón
Calderón, cantón Portoviejo, provincia de Manabí. Estas dos
comunidades presentan poblaciones humanas de muy bajos
recursos económicos, y no tienen acceso a servicios básicos como
agua potable y servicio médico permanente.
Cruz Alta (Long:80.2742219, Lat:1.010999) cuenta con
aproximadamente 700 habitantes y la agricultura es la principal
actividad económica. Existen pequeños campos de café, yuca,
plátano, caña de azúcar y caña guadua. La especie más común de
vegetación remanente es la palma de tagua (Phytelephas
aequatoríalis).
Pimpiguasí (Long:80.369360, Lat: 1.01371°) cuenta con
aproximadamente 600 habitantes, quienes se dedican a la
agricultura y al comercio. Entre los cultivos más difundidos están: la
caña de azúcar, plátano y pastos. El número de palmas de tagua es
mucho menor que en Cruz Alta, pero existe una gran cantidad de
227
palmas de coco (Cocos nucífera), que son una de las mayores
fuentes de ingresos económicos para la población.
Trampeo de roedores y marsupiales
Durante junio y julio de 2001, se realizaron trampees de 3 y
6 noches en Pimpiguasí y Cruz Alta, respectivamente. Se utilizaron
trampas Tomahawk y Sherman para el muestreo de
micromamíferos. Como cebo se utilizó una mezcla de plátano con
esencia de vainilla. El esfuerzo de captura fue en promedio de 100
trampas/noche. Se realizaron capturas en tres tipos distintos de
habitat: domicilio (dentro de las casas), peridomicilio (alrededor de
las casas) y zonas agrícolas.
Pruebas parasitológicas
Se tomaron muestras de sangre y tejido cardiaco de los
animales capturados y se realizaron tres pruebas parasitológicas:
microscopía directa, hemocultivo (LIT) y reacción en cadena de la
polimerasa (PCR). La microscopía directa se realizó mediante la
técnica de gota gruesa. Se colocó una gota de sangre de cada
animal en un portaobjetos y se la cubrió con un cubreobjetos, se
observó 40 campos visuales bajo el microscopio utilizando una
magnificación de 400X . La técnica de hemocultivo consiste en
inocular entre 0.5 y 2 mi de sangre de cada animal en 3 mi de medio
de cultivo de infusión de hígado y triptosa (LIT) (Pietrzak y Pung
1998; Pung et al. 1995). Los cultivos fueron revisados
semanalmente por un lapso de dos meses en busca de
tripanosomas. Para la técnica de PCR se utilizaron tres pares de
primers que amplifican el ADN de minicírculo del kinetoplasto
(MCS), del gen de proteína flagelar (FPS) y de la secuencia
repetitiva nuclear (TCZ) (Herwalt et al. 2000). Los amplificados
obtenidos de la PCR se visualizaron en geles de agarose al 2%
teñidos con bromuro de etidio. La prevalencia de infección fue
determinada de acuerdo a Margolis et al. (1982) y Bush ef al. (1997):
prevalencia = [(# de mamíferos parasitados) / (# total de mamíferos
capturados)] x 100.
228
RESULTADOS
Se capturaron 28 animales pertenecientes a cinco especies.
Siete animales (21%) fueron positivos para Trypanosoma cruzi (3/3
Didelphis marsupialis, 1/7 Philander opossum, 2/3 ñaííus raffus, 1/6
Mus musculus). La especie más abundante en la comunidad de Cruz
Alta fue Proechimys aff. decumanus (n= 9); sin embargo, no presentó
ningún individuo infectado. Los resultados de los animales capturados
en Cruz Alta se presentan en la Tabla 1 y los resultados de los animales
capturados en Pimpiguasí se presentan en la Tabla 2.
Tabla 1. Prevalencia de Trypanosoma cruzi en la comunidad de Cruz Alta
de Miguelillo, Manabí, Ecuador. Microscopía directa (MD), Hemocultivo
(LIT), Reacción en cadena de la Polimerasa (PCR).
# Positivos Trypanosoma
Prevalencia
Orden
Especie
Didelphis
Didelphimotphia marsupialis
Philander
opossum
Proechimys aff.
decumanus
Rodentia
#
MD
LIT
PCR
2
2
0
2
100
7
0
1
1
14
9
0
0
0
0
Especímenes
(%)
Mus musculus
1
0
0
0
0
Rattus rattus
3
2
2
2
67
Totales
22
4
3
5
18
Todos los marsupiales fueron capturados en zonas alejadas a los
domicilios, mientras que los roedores positivos fueron capturados dentro
de los domicilios (2 R. rattus) y en el peridomicilio (1 M. musculus). P.
decumanus solamente se encontró en las zonas agrícolas.
229
Tabla 2. Prevalencia de Trypanosoma cruzi en la comunidad de Pimpiguasí,
Manabí, Ecuador. Microscopía directa (MD), Hemocultivo en medio infusión
de hígado y triptosa (LIT), Reacción en cadena de la Polimerasa (PCR).
Orden
Didelphimorphia
Rodentia
Especie
Didelphis
marsupialis
#
# Positivos
Trypanosoma
Especímenes
MD
LIT
PCR
Pr(%)*
1
1
0
1
100
Philander opossum
Proechimys
aff.
decumanus
0
-
-
-
-
0
.
.
.
.
Mus musculus
5
0
0
1
20
Rattus rattus
0
-
.
-
-
Totales
6
1
0
2
33
* Prevalencia
DISCUSIÓN
En el presente estudio se determinaron infecciones
naturales de Trypanosoma cruzi en cuatro especies de mamíferos
reservorios de la enfermedad (Didelphis marsupialis, Philander
opossum, Rattus rattus y Mus musculus), siendo las infecciones de
P. opossum y M. musculus las primeras infecciones naturales en ser
reportadas en Ecuador para estas dos especies.
Defranc-lssa (1982) hace una revisión de los trabajos
realizados sobre reservorios en Ecuador, antes de esa fecha. En
estos pocos estudios se determinó un elevado número de raposas
D. marsupialis infectadas con T. cruzi, en total: de 224 individuos, 74
eran positivos en las cercanías de Guayaquil, provincia del Guayas.
Mimori et al. (1985), determinó que de 165 D. marsupialis, 23 eran
positivos. Todos estos estudios concluyen que la raposa común (D.
marsupialis) es el principal reservorio de la enfermedad de Chagas
en Zaruma (El Oro), Pedro Garbo y Guayaquil (Guayas). En
contraste, en el presente estudio todos los marsupiales fueron
capturados en zonas alejadas a los domicilios, mientras que los
roedores positivos fueron capturados dentro de los domicilios (2 R.
rattus) y en el peridomicilio (1 M. musculus), lo que sugiere que
estos micromamíferos son los reservorios de mayor importancia de
230
la enfermedad de Chagas en estas localidades en las comunidades
estudiadas.
Todos los individuos de Proechimys aff. decumanus
resultaron negativos a T. cruzi. Esta fue la única especie en este
estudio en no presentar infección a pesar de ser la especie más
abundante en Cruz Alta. Esto concuerda con investigaciones
realizadas en otros países en donde otras especies del género
Proechimys muestran una baja prevalencia. En Tumaco, Colombia,
Travi et al. (1994) reporta sólo 2 individuos positivos para T. cruzi de
una muestra de 158 P. semispinosus. En Para, Brasil, se determinó
una prevalencia del 0.3% en una muestra de 354 individuos de P.
guyannensis(Lainson etal. 1979).
Este estudio indica que los roedores que habitan en las
zonas domiciliar y peridomiciliar son los reservorios de T. cruzi de
mayor importancia en las dos localidades de estudio. Es necesario
profundizar sobre las relaciones entre poblaciones de parásitos,
humanos, insectos vectores y de reservorios. A nivel general,
existen pocos trabajos enfocados sobre la ecología de los
reservorios de T. cruzi, sin embargo, este conocimiento es esencial
para la planificación e implementación de acciones de control y
prevención de la Enfermedad de Chagas.
AGRADECIMIENTOS
A PLAN Internacional por el apoyo logístico. A los
pobladores de Cruz Alta y Pimpiguasí por su colaboración y apoyo.
A Mauricio Lascano y Francisco Palomeque por su compañía y
asistencia en el campo. A Gabriela López y Sofía Ocaña por su
valiosa asistencia y compañía en el laboratorio. Un agradecimiento
muy especial a Rene Fonseca y Pablo Jarrín por sus acertadas
ideas y guías. Esta investigación fue financiada por el Instituto de
Enfermedades Tropicales de la Universidad de Ohio.
231
LITERATURA CITADA
Aguilar, H.M., Abad-Franch, F., Racines-V., J., Paucar-C, A. 1999.
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Defranc-lssa, M. 1982. Enfermedad de Chagas. Casa de la Cultura
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Travi, B.L, Jaramillo, C , Montoya, J., Segura, I., Zea, A.,
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Chagas' disease. In
Trypanosomiasis and Leishmanasis with special
reference
to Chagas' disease, Ciba Foundation
Symposium 20 (new series), pp. 51-85.
233
FLORULA DEL BOSQUE INTEGRAL OTONGACHI, LA UNION
DEL TOACHI, PICHINCHA, ECUADOR
Jaime L. Jaramillo A.
Email: jljaramillo® puce.edu.ec
RESUMEN
El presente estudio tuvo la finalidad de establecer una
transecta de
1 000 x 10 m en el Bosque Integral Otongachi, con
la finalidad de conocer la diversidad florlstica. El área se encuentra
en una zona transicional entre el bosque tropical, subtropical,
nublado y andino y en una altitud entre los 950 - 1100 m. El estudio
se lo hizo en el bosque selectivamente intervenido, secundario y
cultivado. El estudio específico de la transecta de vegetación de los
árboles sobre los 10 cm DAP dio como resultado 498 individuos, 45
familias, 82 géneros, 86 especies y 8 individuos que no fue posible
identificar. Las familias con mayor número de individuos fueron:
Rubiaceae,
Lauraceae,
Meliaceae,
Moraceae,
Arecaceae,
Flacourtiaceae y Euphorbiaceae, en cambio existen otras familias
que solo están representadas con una o dos especies como es el
caso
de
Polygonaceae,
Apocynaceae,
Capparidaceae,
Cyatheaceae, Nyctaginaceae y Violaceae. Muchas de las especies
encontradas en la localidad están presentes en la región del Chocó
y en las zonas bajo los 1 000 m de altitud del bosque tropical
occidental y oriental, en cambio otras están compartidas o son de
habitats de bosque subtropical y nublado.
INTRODUCCIÓN
El presente trabajo tuvo la finalidad de realizar estudios de
Flora (transecta de 1000 x 10 m) en la localidad del Bosque Integral
Otongachi (Provincia de Pichincha), Km. 3 entre la Unión del ToachiLas Pampas. El estudio ecológico - florístico consistió en analizar la
diversidad florística presente en las áreas poco intervenidas, en el
235
bosque secundario y cultivos y comparar con otras áreas similares
de las estribaciones oriental y occidental. En el área de Guajalito
(Jaramillo, 2001) se hizo el estudio florístico preliminar y se describió
alrededor de 200 especies representativas de la flora local, de la
misma manera se encuentran estudios de las especies epífitas en le
Reserva Otonga (Nieder & Barthlott, 2001). En el Centro Científico
Río Palenque (Dodson & Gentri, 1978) se realizó el estudio florístico
de la localidad y se describió la flora de una extensión de
aproximadamente 150 hectáreas con alrededor de 1000 especies.
OBJETIVOS
Establecer una transecta de vegetación de 1 000 x 10 m en
el bosque selectivamente intervenido del Bosque Integral Otongachi
con el propósito de conocer las especies vegetales que se
encuentren dentro de esta zona transicional.
Realizar un censo general de las principales especies de
plantas que se encuentran en las áreas selectivamente inten/enidas,
en el bosque secundario y de las especies cultivadas.
Realizar comparaciones de las especies encontradas en el
área de estudio con las que se encuentran en la región del Chocó.
Elaborar un listado de las especies censadas dentro del
estudio específico y de las de influencia directa.
METODOLOGÍA
Se realizó una caminata de observación en el área y se
seleccionaron los tres sitios en donde se marcaron las distancias
para el estudio florístico. El primero corresponde a una cuchilla y
abarca 300 m (Figuras. 1 y 2), el segundo paralela al sendero que
conduce a los tanques del agua, también comprende 300 m y, el
último, abarca 400 m y está en el talud de la peña ( Figura 3); en
estas tres localidades se midieron el largo y el ancho del terreno, se
midió el DAP sobre los 10 cm a la altura del pecho, se colectaron las
muestras con flores, frutos (Fig. 4) y material infértil al inicio del
estudio. Luego se colectó únicamente el material no conocido o para
la identificación a nivel de especie. El material fue descrito y
prensado en el campo, el secado, ordenamiento y la identificación
se la hizo en el Herbario OCA de la PUCE.
236
AREA DE ESTUDIO
Se encuentra ubicada en una altitud entre los 950-1100 m,
en una zona de transición entre el bosque tropical y subtropical, es
decir, en un área muy diversa de especies vegetales y animales. El
suelo es de origen volcánico y la precipitación fluctúa entre los 2 000
- 2 800 mm y la temperatura entre los 18 - 249C (Acosta Solís,
1977). El área está situada en una pendiente de aproximadamente
409 con especies arbóreas de alto tamaño en las pendientes
rocosas. El bosque secundario (alterado por la mano del hombre
para diferentes fines), con algunos parches de bosque ligeramente
intervenido, especies cultivadas y con especies pioneras agresivas
cubriendo los espacios claros que son el resultado de la tala del
bosque original. Las principales especies encontradas son:
Vernonia patens. Musa paradisiaca, Coffea arábica, Citrus lemon,
Theobroma cacao, Begonia parviflora. Persea americana, Carapa
guianensis, Adenostema lavenia, Baccharis polyantha, Carica
papaya y Citrus maxima. En el bosque ligeramente intervenido se
encontró especies que llegan hasta los 30 m de alto, entre estas
especies podemos encontrar Carapa guianensis, Triplaris
cumingiana, Styrax cf. cordatus. Crotón magdalenensis, Hyeronima
macrocarpa, Sloanea pubescens,
Sloanea fragans, Billia
columbiana, Simarouba amara, Turpina occidentalis, Erythroxylon
citrifolium, Protium nodulosum, Myrcianthes rhopaloides,
entre
otras.
Acosta Solís, (1977), en Conferencias Fitogeográficas
considera que el área de estudio se encuentra en los pisos
altitudinales comprendidos entre la Selva Pluvial Mesotérmica
Occidental y los Bosques Submesotérmicos Higrófilos o Andinos
situados en altitudes entre 800 a 2600 msnm., con temperaturas
entre 14 a 220C y precipitación entre 2000 a 2800 mm.
Cañadas (1983), considera que el área de estudio se
extiende en la Costa en sentido altitudinal desde los 300 y en el
Oriente desde los 600 msnm hasta la cota de los 1800 0 2000m. Su
temperatura promedio anual es de 18 a 240C y recibe entre 1000 y
2000 mm de lluvia anual.
237
RESULTADOS
Los registros obtenidos del estudio ecológico-florístico de la
transecta de 1 000 x 10 m dio un total de 498 individuos sobre los 10
cm de DAP, los mismos que incluyen 45 familias, 82 géneros, 84
especies y 8 individuos que no fue posible identificar. En cuanto al
número de individuos, la familia Rubiaceae con 58, Lauraceae 57,
Meliaceae 47, Moraceae 39, Arecaceae y Flacourtiaceae 32 cada
una y Euphorbiaceae 28. Las familias mencionadas ocupan el 58%
de la cobertura total, en cambio existen otras familias que solo están
representadas con una o dos especies como es el caso de
Polygonaceae y Apocynaceae. El registro de las plantas en la
localidad es muy interesante, ya que las especies registradas
corresponden a los ecosistemas de bosque tropical, subtropical,
nublado y andino, es decir, es una de las áreas de transición y estas
en general son de gran importancia por la mezcla de especies.
Los registros altitudinales de Tapirira guianensis, Sloanea
pubescens, Sloanea fragans, Myrsine coriácea, Myrcianthes
rhopaloides, Hirtella mutisil, Chrysophyllum venezuelanense, Clarisia
biflora, Pleuranthodendron lindenii, Ocotea sodiroana, entre otras,
nos indican de que la zona alberga una gran riqueza florlstica y que
muchas de las plantas que no se pudieron identificar a nivel de
especie puede tratarse de especies nuevas. Estas especies
mencionadas se encuentran en zonas bajas de la Amazonia y
Costa, además, otras están en las zonas altas entre el bosque
subtropical y nublado.
CONCLUSIONES
El estudio florístico del Bosque Integral Otongachi reviste de
una información de primer orden ya que se trata del inventario de la
flora de una de las áreas transicionales de importancia dentro de las
estribaciones del sector noroccidental ecuatoriano.
Muchas de las especies encontradas en este bosque tales
como Triplaris cumingiana, Simarouba amara (Figura 5), Hirtella
mutisil, Ocotea sodiroana. Virola elongata, Chrysophyllum
venezuelanense, se encuentran en la Costa y Amazonia entre los 0500 y 0- 1 000 m. Las especies de Styrax cf. cordatus, Crotón
magdalenensis, Myrcianthes rhopaloides, Elaegia utilis, Myrsine
238
coriácea se encuentran tanto en la Reserva Río Guajalito, Bosque
Integral Otongachi y Reserva Otonga, es decir, con mayor amplitud
de distribución Clethra fagifolia siendo nativa de la Costa y de los
Andes se encuentra en su rango altitudinal, es decir, entre los 500 2 000 m, Tapirira guianensis y Bunchosia argéntea se encuentran en
su habitat y son especies de mucha importancia para la
reforestación.
La región del Choco que se extiende desde Panamá,
Colombia y en el Ecuador hasta las provincias de Esmeraldas,
Manabí y Pichincha, tienen gran influencia en cuanto a endemismo,
suelo, vegetación y clima. Muchas de las especies que se han
registrado en el Bosque Integral Otongachi, están presentes en la
región entre las que podemos mencionar: Phytelephas aequatoríalis
(Figura 6), Castilla elástica, Triplaris cumungiana, Brownea
multijuga, Sloanea pubescens,
Sloanea fragans, Mauria
heterophylla, Ocotea sodiroana, Muntingia calabura y Zamia
poeppigiana
Tabla 1. Lista de especies de plantas en orden alfabético y con el número
de individuos en cada familia.
Familia
Actinidieaeae
Anacardiaceae
Especie
Saurauia sp.
Mauria heterophylla Kunth.
Mauria sp.
Tapirira guianensis Aubl.
Annonaceae
Apocynaceae
Araliaceae
Arecaceae
Número de
individuos
2
9
2
Tabernaemontana sp.
Dendropanaxsp.
Bactris sp.
Phytelephas aequatoríalis
Spruce
1
3
32
239
Tabla 1. (continuación).
Familia
Brunelliaceae
Burseraceae
Caesalpiniaceae
Capparidaceae
Caricaceae
Cecropiaeeae
Chloranthaeeae
Chrysobalanaceae
Clethraeeae
Clusiaceae
Cyatheaceae
Elaeocarpaeeae
240
Especie
Brunellia sp.
Brunellia cocladifolia Bonpl.
Protium ecuadorense Benoist
Protium nodulosum Swart
Browneopsis ucayalina Huber
Capparis cf. osmatha Diels
Carica papaya L.
Cecropia cf. reticulata Cuatr.
Cecropia sp.
Coussapoa contorta Cuatr.
Coussapoad. duque/Standi
Hedyosmum anisodorum
Todzia
Hedyosmum goudotianum
Solms.
Hirtella muteZ/Killip & Cuatr.
Clethra fagifolia Kunth
Chrysochlamys macrophylla
Pax
Chrysochlamys cf.macrophylla
Pax
C/us/a cf. a/afa Tr. &PI.
Symphonia sp.
Vismia baccifera (L.) Tr. & PI.
Cyathea sp.
Sloanea pubescerns (Poeep. &
Endl.) Benth.
Sloanea fragans Rusby
Número de
Individuos
2
10
2
1
2
4
8
4
1
7
1
9
Familia
Euphorbiaceae
Flacourtiaceae
Hippoeastanaceae
Icacinaceae
Lauraceae
Especie
Alchornea cf. coelophylla Pax &
K. Hoff
Alchornea sp.
Cleidon sp.
Crotón magdalenensis Mull. Arg
Drypetes variabilis Uittiem
Hyeronima macrocarpa Mull.Arg
Hyeronima oblonga (Tu.)
Mull.Arg
Hyeronima cf. oblonga (Tul)
Mull.Arg
Casearia mariquitensis Kunth.
Casearia sylbestris Sw.
Casearia sp.
Neosprucea pedicellata Utile
Pleuranthodendron lindenii
(Turcz) Sleumer
Billia columbiana Planeh & Lind
ex tr. & planeh.
Cálatela costaricensis Standi.
Beilschmieda cf. costaricensis
(Nees & Pittier)
Endlicheria sericea Nees
Endlicheria cf. sericea Nees
Endlicheria sp.
Licania sp.
Nectandra cf. acutifolia (R. & P.)
Mez
Nectandra coeloclada Rohwer
Nectandra reticulata (R. & P.)
Mez
Nectandra cf. reticulata (R.&P.)
Nees
Número de
individuos
13
6
9
30
2
45
241
Familia
Lauraceae
Lecythidaceae
Malpighiaceae
Melastomataceae
Meliaceae
Mimosaceae
Moraceae
Especie
Nectandra sp.
Ocotea javitensis (H.B.K) P.H.
Ocotea sodiroana Mez
Ocotea sp
Persea sp.
Rhodostemonodaphne cyclops
Rhodostemonodaphne
kunthiana (Nees)Rohoner
Rhodostemonodaphne sp.
Eschweilera andina (Rusby)
Maebr.
Gustavia sp.
Buchenavla sp.
Bunchosia argéntea (Jacq.) D.C
Miconla clavescens D.C
Miconia cf. calvescens D. C
Miconla sp.
Carapa guianensis Aubl.
Guarea cf. glabra Vahl
Ruagea cf. glabra Tr. & PI
Trichilia cf. maynasiana Subesp.
maynasiana
Trichilia pallida Sw.
Trichilia cf. pallida Swarts
Inga acreana Harms
Inga sp. 1
Inga sp.2
Inga sp. 3
Brosimum sp.
Casf///a elástica Sessé
Clarisia biflora R. & P
F/cus andícola Standi
Ficuscf. brevibracteataW.C
Burger
F/cus cuatrecasana Dugand
FÍCUS maxima Mil
242
Número de
individuos
6
4
1
2
3
3
2
47
1
4
4
3
27
Familia
Moraceae
Myristicaceae
Myrsinaceae
Myrtaceae
Nyctaginaceae
Olacaceae
Poaceae
Polygonaceae
Rubiaceae
Especie
F/cus cf. maxima Mill
F/cus sp. 1
F/cus sp. 2
Poulsenia armata (Miq.) Standi
Pseudolmedia laevigata Tréeul
Sorocea pubivena Hemsl.
Oligotriehia
Sorocea cf. pubivena Hemls.
Sorocea steinbachii C. C. Berg
Sorocea aff. steinbachii C.C.
Berg
Sorocea sp. 1
Sorocea sp. 2
Virola elongata (Benth.) Warb.
Myrsine coriácea (Sw) R. Br. ex
Roem.& Schult.
Geissanthus sp.
Eugenia cf. florida D.C.
Calyptranthes sp.
Myrcianthes rhopaloides
(Kunth.) Vaugh
Neea cf. hermafrodita
Helsteria asp/uncW Sleumer
Guadua angustifolla Kunth.
Triplaris cumingiana Fiseh. C.A.
Mey.ex C.A.Mey
Cinchona sp.
Condaminae corymbosa (R. &
P.) D.C
Faramea maynensis Standi.
Faramea sp. 1
Faramea sp. 2
Guettarda hirsuta (Ruiz &
Pavon) Pers
Familia
Rubiaceae
Sapotaceae
Simaroubaceae
Staphyleaceae
Styraeaceae
Tiliaeeae
Ulmaceae
Urticaceae
Violaceae
INDETERMINADOS
244
Especie
Palicourea crocea (Sw) Roem.
& Sehol.
Palicourea demissa Standi
Palicourea cf. ovalis Stand!.
Pentagonia macrophylla Benth
Posoqueria sp. 1
Posoqueria sp. 2
Posoqueria sp. 2
Randia sp.
Simira sp. 1
Simira sp. 2
Chrysophyllum venezuelanense
(Pierre) Penn.
Simarouba amara Aubl.
Huertea glandulosa R. & P.
Turpina occidentalis (Sw) G.
Don
Sfyraxef. cordafus{R. & P.) A.
DC
Heliocarpus americanus L.
Trema integerrima (Beurl.)
Stand!.
Trema integerrima (Beurl.)
Standi.
Myrlocarpa stipitata Benth.
Urera caracasana (Jaeq.)
Griseb
Leonia glycycarpa Ruiz&
Pavon
Número de
individuos
4
2
17
3
18
2
7
2
4
1
7
LITERATURA CITADA
Acosta Solís, M. 1977. Conferencias Fitogeográficas. Instituto
Panamericano de Historia y Geografía, Quito, Ecuador.
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the Bonn-Quito Epiphyte project Vol. 1. Botanisches
Institut der Universitat Bonn, Germany.
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Bloque 31, Parque Nacional Yasuní, primera edición
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Ecuador. St. Louis Missouri, U.S.A.
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Bonn-Quito Epiphyte project Vol. 2, pp 1-387.
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Valencia, R., Pitman, N., León, S., y Jorgensen, P. 2000. Libro Rojo
de las Plantas Endémicas del Ecuador. Impreso en
Ecuador por: Hojas y Signos.
245
ANEXOS
Figura 1. Área de estudio, segundo punto de muestreo.
yíllliil
Figura 2. Área de estudio primer punto de muestreo.
246
Figura 3. Area de estudio tercer punto de muestreo.
Figura 4. Método de colección de árboles de dosel.
247
Figura 5. Simarouba amara, especie representativa del dosel.
Figura 6. Zamia poeppigiana, especie representativa del sotobosque.
248
DIVERSIDAD GENÉTICA Y FILOGENIA MOLECULAR
DEL GENERO Astrocaryum (ARECACEAE)
Pintaud Jean-Christophe, Gluchy Delphine y
Ludeña Bertha
Laboratorio de Genética Molecular
Colaboración IRD-PUCE
Apartado 17-01-2184
RESUMEN
El género de palmeras Astrocaryum (Arecoideae, Cocoeae,
Bactridinae) comprende cerca de 35 especies y está presente en
toda la región neotropical continental, con un centro de
diversificación principal en la Amazonia. El género se divide en 2
sub-géneros : Monogynanthus y Pleiogynanthus. La variabilidad
genética ha sido evaluada anteriormente por la técnica de AFLP
(Amplified Fragment Length Polymorphism) que permitió poner en
evidencia 4 grupos genéticos. El actual estudio está enfocado al
análisis de la diversidad genética y al establecimiento de la filogenia
del género Astrocaryum en base al secuenciamiento de tres
espaciadores intergénicos cloroplásticos ( amplificados en 10
individuos, representantes de 6 especies diferentes) y al análisis de
diez loci microsatélite nucleares provenientes de la palma africana
Elaeis guineensis, así como de 16 loci tomados del dátil Phoenix
dactylifera que fueron probados en 6 individuos representantes de 6
especies diferentes. Las secuencias cloroplasticas exhiben una
variabilidad genética importante entre las secciones del sub-género
Monogynanthus. Las substituciones nucleotídicas constituyen el
polimorfismo más importante, pero numerosas secuencias repetidas
en tandem han sido igualmente identificadas. De igual modo, se ha
detectado un polimorfismo de inversión. Los resultados obtenidos
con los marcadores nucleares demuestran que los microsatélites de
Elaeis son altamente transferibles al género Astrocaryum mientras
que aquellos de Phoenix, que está mucho más alejado
filogenéticamente, son sensiblemente menos transferibles.
249
INTRODUCCIÓN
El género Astrocaryum pertenece a la tribu de las Cocoeae,
cuyo carácter distinctive principal es el fruto tricarpelar con
endocarpio leñoso, provisto de un poro germinativo en cada carpelo.
Dentro de las Cocoeae, Astrocaryum pertenece a la sub-tribu
neotropical de Bactridinae, caracterizada por la presencia de
espinas de origen epidérmica sobre la mayor parte de órganos
(tronco, hojas, en ocasiones inclusive sobre las flores y frutos). El
género Astrocaryum se diferencia de géneros vecinos como Bactris
por un espeso revestimiento de cera blancuzca en la cara inferior de
los foliólos (Tabla 1).
Tabla 1. Posición taxonómica del género Astrocaryum dentro de la familia
de las palmeras, en base a la nomenclatura de Uhl & Dransfield, 1987.
Familia:
Sub-f amilia:
Tribu
Sub-tribu
Géneros:
Arecaceae o Palmee
Arecoideae
Cocoeae
Bactridinae
Astrocaryum
Sacfris
Desmoncus
Alphanes
Acrocomia
Gastrococos
Astrocaryum comprende alrededor de 35 especies
ampliamente distribuidas desde el sur de México (A. mexicanum),
América central {A. alatum, A. confertum), los valles interandinos
colombianos (A. malybo, A. triandrum), la costa del Pacífico de
Ecuador y Colombia (A. standleyanum) hasta el Mafa Atlántica del
sur del Brasil (A. aculeatissimum), las savanas, cerrados y galerías
forestales peri-amazonianos {A. campestre, A. huaimi, A. gratum, A.
chonta), y sobre todo la Amazonia en sí misma, que es el centro
mayor de diversidad del género con 26 especies. Astrocaryum
presenta una gran diversidad de tipos biológicos. Existen especies
de tronco reducido y subterráneo (ex. A. acaule), otras con un tronco
único de dimensiones moderada a grande, y finalmente, especies
con tallos múltiples de dimensión diversa (Kahn & de Granville,
1992). En el plano ecológico, Astrocaryum es también muy diverso,
incluyendo especies selváticas de soto bosque y de canopea,
especies savanícolas, y palustres. Las especies de Astrocaryum son
250
polinizadas por insectos, principalmente por pequeños coleópteros
(Listrabath 1992), y los frutos son dispersados principalmente por
mamíferos, en particular por roedores (Sist, 1989) o inclusive por
peces en el caso de especies anfibias (A. jauari).
El género Astrocaryum ha sido dividido en dos sub-géneros
por Burret (1934), en base a la estructura de la inflorescencia. El
sub-género Pleiogynanthus se caracteriza por la presencia de varias
flores femeninas en la base de cada raqueóla, mientras que en el
sub-género Monogynanthus, las flores femeninas son solitarias en la
base de las raqueólas. Burret divide el sub-género Monogynanthus
en dos secciones, Munbaca, que incluye las especies cuyo fruto
presenta un epicarpio dehiscente en la madurez, y Ayr/, que incluye
las especies con epicarpio indehiscente. Al interior de la sección
Ayr/, Kahn y Millán (1992) distinguen 4 grupos de especies (1 a 4).
El análisis con los marcadores AFLP en Astrocaryum (Kahn &
Second 1999), muestra que en efecto el género se estructura en
cuatro grupos de especies bien distintas. El primer grupo
corresponde al sub-género Pleiogynanthus, el segundo a la sección
Munbaca de Monogynanthus; el tercero, al grupo 1 de Ayr/ que
incluye tres especies de las Guyanas y de Amazonia central, y
finalmente el último corresponde a los grupos 2-3-4 de Ayr/ que
incluye principalmente a especies del oeste-amazoniano. La
individualización del sub-género Monogynanthus no aparece a nivel
del análisis de AFLP, y las relaciones entre estos cuatro grupos y al
interior de cada uno no han sido resueltas. A fin de precisar las
relaciones filogenéticas entre especies, hemos utilizado otros
marcadores moleculares. Por una parte hemos secuenciado
espaciadores cloroplásticos intergénicos , trnD-trnT, trnQ-rps16 y
trnS-trnfM. Se trata de regiones no codificantes, que presentan una
de las tasas de evolución molecular más elevada que haya sido
registrada al interior de la molécula de ADN cloroplástico. Las
principales mutaciones obsen/adas son substituciones nucleotídicas
puntuales, deleciones de dimensión variable (desde algunos pares
de bases hasta Ikb), y repeticiones directas de secuencias en
tandem (Hahn, 2002). Estos marcadores son útiles para establecer
relaciones filogenéticas entre grupos principales de especies, pero
no son suficientemente variables para proveer información sobre las
relaciones existentes al interior de complejos de especies muy
afines. Con el objetivo de acceder a esta escala de diferenciación,
hemos utilizado marcadores microsatélites, altamente polimórficos.
251
En primera instancia, se estudió la transferabilidad de loci aislados
de Elaeis guineensis (palma africana) y de Phoenix dactylifera
(dátil). Se tiene igualmente planificado probar loci de Bactris
gasipaes (palmito) y luego pasar a marcadores específicos de
Asfroca/yum.
Material vegetal utilizado - Las especies de Astrocaryum
fueron colectadas en la naturaleza o en jardines botánicos. Se
recogieron foliólos, idealmente provenientes de una hoja aún no
abierta o ligeramente abierta (poco esclarificada y desprovista de
parásitos y epifilos). Posteriormente fueron cortadas en pedazos e
inmediatamente puestas a secar en una bolsa ZIPLOC con gel de
sílice anhidro (100 g de gol de sílice por 10 g de tejido fresco).
Extracción de ADN
Los pedazos de hojas secas fueron homogeneizados hasta
convertirse en polvo fino con la ayuda de un triturador de análisis
(IKA A10), provisto de una cuchilla en cruz, durante un minuto
aproximadamente. El triturador fue inmediatamente limpiado con
una solución de hipoclorito de sodio a 12% y luego con etanol a
90%, para evitar todo vestigio de contaminación entre las muestras.
El ADN total fue enseguida extraído a partir de 20-30 mg de polvo
con la ayuda del kit DNeasy Plant Minikit, siguiendo el protocolo del
fabricante (Qiagen).
Amplificación para secuenciamiento
Los espaciadores cloroplásticos fueron amplificados
mediante la utilización de primers universales para espermatofitas
descritas por Demesure etal. (1995) y Hahn (2002). Cerca de 25 ng
de ADN total son amplificados mediante PCR en las siguientes
condiciones : mezcla reaccional : 25 pl ; concentraciones finales :
primers Forward y Reverse 0,2 pM, premix E 1X y mix enzimático
0,625 U (Failsafe PCR kit. Epicentre). Las condiciones de PCR son
las siguientes : denaturación inicial, 2 min. a 95°C, luego 35 ciclos a
950C (30 s), annealing a 52-650C de acuerdo a los primers (30 s),
extensión a 720C (2,5 min.) y extensión final 720C durante 7
minutos. Los productos de amplificación son enseguida controlados
252
en gel de agarose coloreado con bromuro de etidio y posteriormente
purificados con el kit Qiaquick PCR purification kit (Qiagen).
Secuenciamiento
Las reacciones de secuenciamiento fueron preparadas en
placas de 96 pozos, conteniendo cada una 50 ng de producto PCR
purificado, 10 pmoles de un primer y la mezcla de reacción BigDye
terminator (Applied Biosystems). Las regiones estudiadas fueron
secuenciadas en los dos sentidos utilizando primers
de
amplificación, luego un par de primers internos específicos de
palmeras (Hahn, 2002 e ined.). El secuenciamiento fue subtratado
en los laboratorios Génopole Languedoc-Roussillon, Perpignan,
France.
Análisis de secuencias
Los cromatogramas (documentos Trace .abi) fueron
ensamblados y editados con la ayuda del programa Seqman de
DNASTAR (Lasergene), las secuencias alineadas manualmente en
el programa PAUP 4.010b (Sinauer) y estudiados con la ayuda del
programa MacCIade 4.0 (Sinauer). Las secuencias obtenidas fueron
comparadas a aquellas de un muestreo representativo de la tribu de
Cocoeae (Hahn 2002 e ined.).
Amplificaciones de loci microsatélites
10 loci microsatélites de Elaeis guineensis con
una
amplificación positiva en al menos una
de tres especies:
Astrocaryum sciophilum, A. paramaca y A. vulgare (Billotte et al.
2001), del mismo que 16 loci de Phoenix dactylifera (Billotte et al.
ined) fueron probados en 6 individuos representantes de 6 especies
diferentes de Astrocaryum (A. alatum, A. chambira, A. chonta, A.
scophilum, A. urostachys et A. scopatum). El protocolo de
amplificación difiere del precedente por un volumen reaccional
reducido (12,5 pl), y una duración de elongación más corta (1 min.).
Las amplificaciones han sido efectuadas en presencia de un testigo
positivo (Elaeis o Phoenix según el locus de origen), luego
controlados en gel de agarose, y finalmente, para los productos
positivos, en gel de poliacrilamida coloreado con nitrato de plata, a
fin de identificar precisamente el patrón de bandas. Los loci
253
retenidos para un genotipage ulterior fueron aquellos que
presentaron uno o dos alólos en la zona alélica esperada de la
especie de origen, o a proximidad de ella.
RESULTADOS
Secuencias cloroplasticas
Se obtuvo 23 secuencias para 10 individuos (Tabla 2).
Tabia 2. Lista de las secuencias de espaciadores intergénicos cloroplásticos
adquiridas.
Especie,accesión y
grupo infragenérico
Lugar de
origen
Secuencia
Secuencia
trnO-rpsIS
Secuencia
frnStrnsfM
Completa
Completa
trnD-trnT
Aa/afumJCP371
(Monogynanthus)
A.sciophilum JCP 312
(Ayrit)
A. javarense JCP 308
(Ayri 2)
A. javarense JCP 309
(Ayri 2)
A.
huicungoJCPSIS
(Ayri 2)
A.
huicungoJCP315
(Ayri 2)
A. chonta JCP 306
(Ayri 4)
A. chonta JCP 307
(Ayri 4)
A. murumuruJCP 310
(Ayri 4)
A. murumuru JCP 311
(Ayri 4)
Miami, USA
(cultivado)
Guyana
fresa
Perú
Completa
Perú
Parcial
Perú
Completa
Completa
Perú
Completa
Completa
Completa
Perú
Parcial
Completa
Completa
Peru
Completa
Completa
Completa
Guyana
fresa
Guyana
fresa
Completa
Completa
Completa
Completa
Completa
Completa
Completa
-
-
Completa
Los individuos secuenciados representan tres de cuatro
grupos de especies identificados por AFLP: Monogynanthus
(Astrocaryum alatum), Ayri grupo 1 (A. sciophilum, pero únicamente
para trnD-trnT), y Ayri grupos 2-3-4 (A. javarense, A. huicungo, A.
chonta, A. murumuru). La secuencia trnS-trnfM comprende 1250
posiciones alineadas, la secuencia trnD-trnT, 990, y la secuencia
trnQ-rps16, 1130, es decir un total de 3370 caracteres. El
polimorfismo observado al interior de Astrocaryum es de tres tipos :
254
(1) microsatélites mono- y dinucleotídicos, y otras secuencias
polinucleotídicas repetitivas en tandem (VNTRs); (2) polimorfismo
de secuencia inversa (reemplazo por la secuencia complementaria)
y (3) substituciones puntuales, que constituyen el polimorfismo más
frecuente (Tabla 3).
Tabla 3. Sinopsis de los polimorfismos observados en Astrocaryum a nivel
de las secuencias de los tres espaciadores cloroplásticos.
Tipo de polimorfismo
Microsatélites mononucleotídicos
VNTRs
Inversiones
Substituciones
transiciones:
transversiones:
No. promedio/kb
1,8
1,2
0,3
5,9
2,1
3,8
Los microsatélites mononucleotídicos son los motivos
repetitivos más
numerosos. Las secuencias polinucleotidícas
repetitivas en tandem conllevan pocas repeticiones (una o dos).
Microsatélites
Todos los loci de Elaeis guineensis utilizados amplificaron
en todas las especies de Astrocaryum analizadas, mientras que
60% de los loci de Phoenix dactylifera fueron transferibles a, entre 4
a 6, de las especies analizadas.
DISCUSIÓN
Secuencias
cloroplasticas
Las
substituciones,
potencialmente informativas desde el punto de vista filogenético son
numerosas y están regularmente repartidas dentro de
las
secuencias estudiadas (en promedio 5,9/kb). Si bien es cierto que el
muestreo es aún incompleto, parecería que muchas de esas
substituciones son
sinapomorfias de los
grupos principales
infragenéricos. Estas secuencias deberían entonces permitir
fácilmente encontrar los cuatro grupos identificados en AFLP, y
probablemente dar igualmente informaciones sobre las relaciones
entre esos grupos. Al interior de los mismos, la resolución que se
puede esperar es ciertamente débil, aún cuando ciertas
substituciones parecerían ser características de cada especie. Las
variaciones a nivel de los motivos repetitivos en tandem
255
corresponden, igualmente en gran parte, a grupos principales. En
todo caso, un microsatélite mononucleotídico en trnQ-rps16, (T)1214 y un dinucleotídico en trnD-trnT (AT)12-16, presentan una gran
variabilidad inter- e intra-específica, y podrían ser utilizadas en
genotipaje para el análisis de un polimorfismo poblacional. Otro tipo
de polimorfismo intra-específico ha sido identificado. Se trata de
inversiones correspondientes al complemento de una corta
secuencia. Este tipo de polimorfismo, aún poco estudiado, parece
ser muy interesante. En Astrocaryum huicungo, parece que se
corroborran las barreras geográficas (Figura 1).
Microsatélites nucleares
La alta transferabilidad de loci de Elaeis a Astrocaryum se
explica por la proximidad filogenética de Bactridinae y de Elaeidinae
(grupos hermanos, Hahn 2002). El género Phoenix se encuentra muy
alejado de Astrocaryum; pertenece a una sub-familia diferente
(Coryphoideae) y está muy aislado filogenéticamente (Asmussen &
Chase 2001). Sin embargo, la mayoría de loci de Phoenix amplificaron
en Astrocaryum, lo cual demuestra que las secuencias limítrofes a los
microsatélites nucleares están bien conservadas en toda la familia de
palmeras, por tanto consideramos la posibilidad de utilizar marcadores
generados para otras especies.
Disponemos entonces de marcadores tanto de filogenia y de
diversidad genética para Astrocaryum, provenientes de dos
compartimientos celulares distintos (núcleo y cloroplasto) que podrán
ser utilizados en todo el género, así como para análisis
interpoblacionales en complejos de especies afines.
256
A.. Ml oros a t élite mononucleotídico (trnQ-rpsl€)
GGAAATAAATATCTTTTTTTTTTTT-- ■-AATTCAAAAAA
As t ro ca ryum alatum 371
Astrocaryum javarense 3 08 GGAAATAAATATCTTTTTTTTTTTTT- ■-AATTCAAAAAA
GGAAATAAATATCTTTTTTTTTTTTT- ■-AATTCAAAAAA
Astrocaryum huicungo 313
GGAAATAAATATCTTTTTTTTTTTTTT -AATTCAAAAAA
GGAAATAAATATCTTTTTTTTTTTTT- -AATTCAAAAAA
Astrocaryum chonta 306
chonta
3
07
GGAAATAAATATCTTTTTTTTTTTTT- -AATTCAAAAAA
Astrocaryum
GGAAATAAATATCTTTTTTTTTTTTTT -AATTCAAAAAA
Astrocaryum muruiriuru 310
GGAAATAAATATCTTTTTTTTTTTTTT- -AATTCAAAAAA
Astrocaryum murumuru 311
B. Microsatélite dinucleotídico alterado por mutaciones
filogenéticamente informativas (trnD-trnT)
850
Astrocaryum alatum 371
860
870
TATGCATATATGTACATATATACATATATACATATATG
Astrocaryum sciophilum 312
T.A. .T
TATATAT
Astrocaryum javarense 308
T.T. .T
TTTATAT
G
0
T.T..T
TATATATATAT
G
T.T. .T
TATTTAT
G
T.T..T
TATTTAT
G
Astrocaryum chonta 30 6
T.T..T
TTTATAT
G
Astrocaryum chonta 307
T.T..T
TTTATAT
G
T.T..T
TTTATAT
G
T.T..T
TTTATAT
G
C. Polimorfismo de Inversión por reemplazo de una secuencia por su
complemento (trnD-trnT). Notar el polimorfismo dentro de Astrocaryíun
buicunsro.
290
300
Astrocaryum scioph ilum 312
TTAATTAAGA
TTAATTAAGA
Astrocaryum h uicungo 313
TTAA-
Astrocaryum h uicungo 315
TTAATTAAGA
Astrocaryum ch onta 3 07
TTAATTAAGA
TTAA-
TCTTAATTAAGTATCATTAATCT
TTAA
TTAAGTATCATTAATCT
TTAAGTATCATTAATCT
TTAAGTATCATTAATCT
TTAAGTATCATTAATCT
Figura 1. Algunos ejemplos del polimorfismo de secuencias en los
espaciadores cloroplásticos.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Francis Kahn (IRD) por haber guiado la
investigación en Astrocaryum y provisto de una parte de material de
estudio, a Scott Zona del Fairchild Tropical Garden de Miami por
haber permitido que se realicen muéstreos en el jardín botánico, a
Bill Hahn de Columbia University de New York por las secuencias de
Cocoeae y de primers puestos a nuestra disposición. Finalmente,
agradecemos al personal de Génopole Languedoc-Roussillon por el
secuenciamiento realizado.
LITERATURA CITADA
Asmussen O. B. & Chase M. W. 2001. Coding and noncoding plastid
DNA in palm systematics. American Journal of Botany
88(6): 1103-1117.
Billotte N., Risterucci A.-M., Barcelos E., Noyer J.-L, Amblard P. &
Baurens F.-C. 2001. Development, characterisation and
across-taxa utility of oil palm {Elaeis guineensis Jacq.)
microsatellite markers. Genome 44 : 413-425.
Burret M. 1934. Die palmengattung Astrocaryum. Report Spec. Nov.
Regni. Veg. 35 : 114-158.
Demesure B., Sodzi N. & Petit R.J. 1995. A set of universal primers
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mitochondrial and chloroplast DNA in plants. Molecular
Ecology 4 : 129-131.
Hahn W.J. 2002. A phylogenetic analysis of the Arecoid Line of
palms based on plastid DNA sequence data. Molecular
Phylogenetics and Evolution 23(2): 159-204.
Kahn F. & de Granville J.-J. 1992. Palms in forest ecosystems of
Amazonia. Ecological Studies 95, Springer-Verlag,
Berlin, 226 p.
Kahn F. & Millán B. 1992. Astrocaryum (Palmae) in Amazonia. A
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Kahn F. & Second G. 1999. The genus Astrocaryum (Palmae) in
Amazonia: classical taxonomy and DNA analysis
(AFLP). Memoirs of the New York Botanical Garden 83 :
179-184.
258
Listrabath C. 1992. A survey of pollination strategies in the
Bactridinae (Palmae). Bulletin de l'lnstitut Frangais
d'Etudes Andinos, 21 (2) : 699-714.
Uhl N.W. & Dransfield J. 1987. Genera Palmarum. Allen Press,
Lawrence, Kansas, 610 p.
Sist P. 1989. Strategies de regeneration de quelques palmiers en
forét guyanaise. These, Université de Paris VI, 297 p.

Revista 71 - Pontificia Universidad Católica del Ecuador

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