Full article - Latin American Journal of Aquatic Research

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Latin American Journal of Aquatic Research
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Sergio Palma
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
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ASSOCIATE EDITORS
Cristian Aldea
Universidad de Magallanes
Punta Arenas, Chile
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Universidade do Vale do Itajaí, Brasil
Patricio Arana
Pontifícia Universidad Católica de Valparaíso
Chile
Claudia S. Bremec
Instituto de Investigación y Desarrollo Pesquero
Argentina
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Universidade Federal Rural de Pernambuco, Brasil
Patricio Dantagnan
Escuela de Acuicultura
Universidad Católica de Temuco, Temuco, Chile
Enrique Dupré
Universidad Católica del Norte, Chile
Walter Helbling
Estación de Fotobiología Playa Unión, Argentina
César Lodeiros-Seijo
Instituto Oceanográfico de Venezuela
Universidad de Oriente, Venezuela
Guido Plaza
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), España
Erich Rudolph
Universidad de Los Lagos, Chile
Nelson Silva
Oscar Sosa-Nishizaki
Centro de Investigación Científica y Educación Superior
de Ensenada, México
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso
“Fondo de Publicación de Revistas Científicas año 2013”
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Casilla 1020, Valparaíso, Chile - Fax: (56-32) 2274206, E-mail: lajar@ucv.cl
LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3) 2013
CONTENTS
Review
Rolando Vega, Patricio Dantagnan, Alfonso Mardones, Iván Valdebenito, José Zamorano & Francisco Encina
Bases biológicas para el cultivo del puye Galaxias maculatus (Jenyns, 1842): una revisión. Biological bases for whitebait
culture Galaxias maculatus (Jenyns, 1842): a review ……….……………………..……………………………….…...….…...369-386
Research Articles
Mariana Díaz Santana-Iturríos, Deivis S. Palacios-Salgado & César A. Salinas-Zavala
Abundance and distribution of lantern fishes (Myctophiformes: Myctophidae) around San Pedro Martir Island, Gulf of
California, during 2008. Distribución y abundancia de peces linterna (Myctophiformes: Myctophidae) alrededor de isla San
Pedro Mártir, golfo de California, durante el año 2008…………………………………………………………..………....…….387-394
Eduardo Aguilera, Gabriel Yany & Jaime Romero
Cultivable intestinal microbiota of yellowtail juveniles (Seriola lalandi) in an aquaculture system. Microbiota intestinal
cultivable de juveniles de dorada (Seriola lalandi) en un sistema de acuicultura………………………….……..……..…….395-403
Patricio Dantagnan, Aliro Bórquez, Claudia Pavez & Adrián Hernández
Feeding ω-3 PUFA enriched rotifers to Galaxias maculatus (Jenyns, 1842) larvae reared at different salinity conditions:
effects on growth parameters, survival and fatty acids profile. Alimentación de larvas de Galaxias maculatus (Jenyns,
1842) con rotíferos enriquecidos con ω-3 PUFA cultivadas a diferentes condiciones de salinidad: efectos sobre el crecimiento,
sobrevivencia y perfil de ácidos grasos……………………………………………………………………………….……..……..404-411
Jorge O. Spagnuolo, Ester A. Farinati & Salvador Aliotta
Rodados bioerosionados en depósitos marinos holocenos del estuario de Bahía Blanca, Argentina: consideraciones
paleoambientales y procedencia. Bioeroded boulders in Holocene marine deposits of the Bahía Blanca Estuary: palaeoenvironmental considerations and provenance………………………………….…………………………….…….……………...….412-422
Juan R. Flores-Ortega, Enrique Godínez-Domínguez, Gaspar González-Sansón, Jorge A. Rojo-Vázquez, Antonio C. LópezPrado & María Y. Morales-Jáuregui
Abundancia, distribución, hábitos alimentarios e interacciones tróficas de cinco especies de lenguados
(Pleuronectiformes) en el Pacífico central mexicano. Abundance, distribution, feeding habits and trophic interactions in five
flatfish species (Pleuronectiformes) in the Mexican central Pacific…..………………….…………………….………………...423-439
Marcel Martínez-Porchas, Enrique Israel Noreña-Rivera, Luis Rafael Martínez-Córdova, José Antonio Lopez-Elias, Fernando
Mendoza-Cano, Lorena Bringas-Alvarado & María Elena Lugo-Sánchez
A preliminary evaluation of the San Pedro daisy (Lasianthaea podocephala) tuber powder, as a feed additive on the
intensive culture of shrimp (Litopenaeus vannamei) under laboratory conditions. Evaluación preliminar del polvo de
tubérculo de San Pedro daisy (Lasianthaea podocephala), como aditivo alimenticio en el cultivo intensivo de camarón
(Litopenaeus vannamei) bajo condiciones de laboratorio…..…………………………………….………………….……..…….440-446
Alfredo Pérez-Lozano & Barbarino Aniello
Parámetros poblacionales de los principales recursos pesqueros de la cuenca del río Apure, Venezuela (2000-2003).
Population parameters of main fishery resources in the basin of the Apure River, Venezuela (2000-2003) ……..………..447-458
Douglas Fernandes Rodrigues-Alves, Samara de Paiva Barros-Alves, Vivian Fransozo, Giovana Bertini & Valter José Cobo
Importance of biogenic substrates for the stone crab Menippe nodifrons Stimpson, 1859 (Brachyura: Eriphioidea).
Importancia de los sustratos biogénicos del cangrejo de piedra Menippe nodifrons Stimpson, 1859 (Brachyura: Eriphioidea)….
………………………………………………………………………………………………………………………………………….459-467
www.scielo.cl/imar.htm
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Crisantema Hernández, Miguel A. Olvera-Novoa, Domenico Voltolina, Ronald W. Hardy, Blanca González-Rodriguez, Patricia
Domínguez-Jimenez, Martín Valverde-Romero & Samuel Agramón-Romero
Use of tuna industry waste in diets for Nile tilapia, Oreochromis niloticus, fingerlings: effect on digestibility and
growth performance. Uso de residuos de la industria del atún en dietas para alevines de tilapia del Nilo, Oreochromis
niloticus: efecto sobre la digestibilidad y el rendimiento del crecimiento………………………………….….…….….……….468-478
Javier Legua, Guido Plaza, Darío Pérez & Alexander Arkhipkin
Otolith shape analysis as a tool for stock identification of the southern blue whiting Micromesistius australis. Análisis
morfométrico de los otolitos como herramienta para la identificación de stock de la merluza de tres aletas, Micromesistius
australis…………………………………………………………………………………...….………………….….…...…………….479-489
Maurilio Lara-Flores & Miguel A. Olvera-Novoa
The use of lactic acid bacteria isolated from intestinal tract of Nile tilapia (Oreochromis niloticus), as growth
promoters in fish fed low protein diets. Uso de bacterias ácido lácticas aisladas del tracto intestinal de tilapia nilótica
(Oreochromis niloticus) como promotores de crecimiento en peces alimentados con dietas bajas en proteína….……….490-497
Joaquín Humberto Ruelas-Peña, Carmen Valdez-Muñoz & Eugenio Alberto Aragón-Noriega
La pesquería de la corvina golfina y las acciones de manejo en el Alto Golfo de California, México. Analysis of the corvina gulf fishery as a function of management actions in the Upper Gulf of California, Mexico……………….……………..498-505
Raúl Ulloa, Cristian Hudson, Adolfo Vargas & Marcelo M. Rivadeneira
Zoning of the Mejillones Peninsula marine protected costal area of multiple uses, northern Chile. Zonificación del área
marina costera protegida de múltiples usos de la península de Mejillones, norte de Chile…………………….………..…..506-518
Víctor H. Cruz-Escalona, María V. Morales-Zárate, Andrés F. Navia, Juan M. Rodríguez-Barón & Pablo del Monte-Luna
Análisis funcional de la red trófica de bahía Magdalena Baja California Sur, México. Functional analysis of the food web
of Bahia Magdalena, Baja California Sur, Mexico………………………………………………………………………..…….….519-544
Gabriela María Esqueda-Escárcega, Sergio Hernández-Trujillo, Gerardo Aceves-Medina, Sonia Futema-Jiménez & José Reyes
Hernández-Alfonso
Pastoreo del microzooplancton en la Ensenada de la Paz, B.C.S., México. Microzooplankton grazing rate in Ensenada of
La Paz, B.C.S., Mexico…………………..…………………………………………………………………………………………..545-557
Francisco Cerna, Luis A. Cubillos & Guido Plaza
Análisis histórico del crecimiento somático de merluza común (Merluccius gayi gayi) frente a la costa de Chile. Historical analysis of somatic growth of Chilean hake (Merluccius gayi gayi) off Chilean coast……………………………..……558-569
Short Communication
Héctor H. Sepúlveda, Patrick Marchesiello & Zhijin Li
Oceanic data assimilation study in northern Chile: use of a 3DVAR method. Asimilación de datos oceánicos en el norte
de Chile: uso de un método 3DVAR…………………………………………………………….…..……………………….……..570-575
Guillermo Martín Svendsen, Silvana Laura Dans, Raúl Alberto González, María Alejandra Romero & Enrique Alberto Crespo
Occurrence of South American fur seals Arctocephalus australis (Zimmermann, 1783) in San Matías Gulf, Patagonia,
Argentina. Presencia del lobo marino de dos pelos Arctocephalus australis en el golfo San Matías, Patagonia, Argentina.
…………………………………………………………………………………………………………………………………………..576-583
Marco Vega Petkovic
Determinación de la actividad antimicrobiana de la melanina purificada, a partir de la tinta de Octopus mimus Gould,
1852 (Cephalopoda: Octopodidae). Determination of the antimicrobial activity of purified melanin from the ink of Octopus mimus Gould, 1852 (Cephalopoda: Octopodidae) …………………………..……….………….…..……………………….……..584-587
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Camilo B. García & Camila Posada
Diet and feeding ecology of the little tunny, Euthynnus alletteratus (Pisces: Scombridae) in the central Colombian Caribbean: changes in 18 years. Dieta y ecología trófica del bonito, Euthynnus alletteratus (Pisces: Scombridae), en el Caribe
colombiano central: cambios en 18 años…………………………………………………………..………………………..……..588-594
Jasmín Granados-Amores, Frederick G. Hochberg & César A. Salinas-Zavala
New records of Lolliguncula (Lolliguncula) argus Brakoniecki & Roper, 1985 (Myopsida: Loliginidae) in northwestern
Mexico. Nuevos registros de Lolliguncula (Lolliguncula) argus Brakoniecki & Roper, 1985 (Myopsida: Loliginidae) en el
noroeste de México………………………………….………………………………………………………..…………….....……..595-599
Patricio De los Ríos-Escalante
Crustacean zooplankton species richness in Chilean lakes and ponds (23º-51ºS). Riqueza de especies de crustáceos
zooplanctónicos en lagos y lagunas chilenas (23°-51ºS) ………………………………………………...……………………..600-605
Luciane Ferreira & Guillermo Guzmán
Primer registro de intersexualidad en Porcellana platycheles (Pennant, 1777) (Decapoda: Anomura: Porcellanidae).
First record of intersexuality in Porcellana platycheles (Pennant, 1777) (Decapoda: Anomura: Porcellanidae)………...…606-610
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Bases biológicas para el cultivo de Galaxias maculatus
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 369-386, 2013
DOI: 103856/vol41-issue3-fulltext-1
Review
Bases biológicas para el cultivo del puye Galaxias maculatus
(Jenyns, 1842): una revisión
Rolando Vega1,3, Patricio Dantagnan1,3, Alfonso Mardones1,3, Iván Valdebenito1,3
José Zamorano1 & Francisco Encina2,4
1
Escuela de Acuicultura, Universidad Católica de Temuco, P.O. Box 15-D, Temuco, Chile
2
Escuela de Ciencias Ambientales, Facultad de Recursos Naturales, Universidad Católica de Temuco
P.O. Box 15-D, Temuco, Chile
3
Núcleo de Investigación de Producción Alimentaria, Universidad Católica de Temuco
4
Núcleo de Investigación de Estudios Ambientales, Universidad Católica de Temuco
RESUMEN. Galaxias maculatus (Jenyns, 1842) es un pez gourmet de importancia comercial cuyas
pesquerías están sobre-explotadas, siendo esencial el estudio de su biología para desarrollar su tecnología de
cultivo (galaxicultura), que se encuentra en etapa piloto. Los objetivos de éste trabajo son: 1) entregar una
síntesis de la información de la literatura sobre la biología de la especie, y 2) identificar la carencia de
conocimiento científico y puntos críticos para el desarrollo de su tecnología de cultivo comercial. G.
maculatus es un pequeño pez carnívoro, con poblaciones eurihalinas diferenciadas en diadrómicas y
dulceacuícolas. Las poblaciones diadrómicas desovan en los estuarios y la larva migra al mar, retornando a la
edad de seis meses para metamorfosearse en adulto. Son escasos los estudios de su sistemática, poblaciones y
estado larvario en aguas chilenas, pero los correspondientes a alimentación, reproducción y enfermedades son
más numerosos. Las hembras de un año desovan, aproximadamente, 1.200 huevos adhesivos pero un número
importante muere después del primer desove (40%). La especie tiene un crecimiento rápido (1,1% dia-1) y alto
metabolismo, con un promedio de vida de dos años. Se puede cultivar en cautividad, desovar, incubar sus
huevos y obtener larvas; los adultos comen starter pelletizado de salmón y crecen en estanques. El protozoo
ciliado Ichtyophthirius multifilis (ich) produce altas mortalidades, en ejemplares en cautiverio, que pueden ser
controladas con baños de sal. Los problemas de investigación a resolver para una futura piscicultura comercial
son: identificar y seleccionar las poblaciones adecuadas para cultivo, aumentar el número de huevos
desovados por hembra, desarrollar alimentos para larvas y reproductores, y controlar las enfermedades
ectoparasitarias. El punto crítico es la masificación de la producción mediante el mejoramiento de las técnicas
de reproducción y larvicultura.
Palabras clave: Galaxias maculatus, puye, biología, cultivo, Chile.
Biological bases for whitebait culture Galaxias maculatus (Jenyns, 1842): a review
ABSTRACT. Galaxias maculatus (Jenyns, 1842), is a gourmet fish of great commercial importance with
overexploited fisheries. So, studies of its biology are essential in order to develop a technology for its
cultivation (galaxiculture), which is at a pilot stage. The goals of this work are: 1) to provide a synthesis of the
literature information on the biology of the species, and 2) to identify the lack of scientific knowledge and
critical points for the development of a technology for mass commercial culture. G. maculatus is a small
carnivorous fish with euryhaline populations differentiated between diadromic and freshwater. Diadromic
populations spawn in the estuaries, and then the larvae migrates to the sea, returning aged 6 months and
metamorphosing into adults. Studies of their systematic, populations and larvae stage in Chilean waters are
scarce, but studies on feeding, reproduction and diseases are more numerous. One year old females lay about
1,200 adhesive eggs and an important number of them die after the first spawning (40%). G. maculatus has
rapid growth (1.1% day-1) and a high metabolism, with an average life of 2 years. They can be cultivated in
captivity, spawn and incubate their eggs to obtain larvae; adults eat salmon starter pellets and grow in tanks.
The ciliate protozoa Ichtyophthirius multifilis (ich) produces high mortality in larvae and adults in
confinement; mortality can be controlled with salt bath. The problems to be solved by research for future
commercial fish farming are: recognising and selecting suitable populations for cultivation; increasing the
number of eggs spawned by females; develop suitable diets for larvae and broodstock; and controlling
369
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ectoparasitic diseases. The critical point is achieving mass production by improving the techniques of
reproduction and larviculture.
Keywords: Galaxias maculatus, whitebait, biology, fish farming, Chile.
___________________
Corresponding author: Rolando Vega (rvega@uct.cl)
INTRODUCCIÓN
Galaxias maculatus (Jenyns, 1842), es uno de los
peces más estudiados en los países circumantárticos
donde se distribuye, se caracteriza por su pequeño
tamaño, no tiene escamas y presenta poblaciones
dulceacuícolas y diadrómicas (McDowall, 1972). Sus
adultos se conocen popularmente como “coltrao” en
Chile, “puyen” en Argentina, “inanga” en Nueva
Zelanda y “jollytail” en Australia. El juvenil de 0,3 a
0,5 g no presenta pigmentación, por lo que se
denomina cristalino, y se le conoce vernacularmente
como “puye” en mapuche, “angula” en español o
“whitebait” en inglés (Mardones et al., 2008); el
juvenil es una delicatessen culinaria de alto valor
comercial (US $10-50 kg), que se ha exportado como
sustituto de la larva cristalina de la anguila europea,
Anguilla anguilla, conocida como “angula”, “eel
glass” o “civelle” (Mardones et al., 2008). En Chile, el
estado de conservación de G. maculatus, está
categorizado como vulnerable, debido principalmente
a la depredación por los salmones introducidos y a la
sobre-explotación de sus juveniles, que han sostenido
una pequeña pesquería artesanal hasta 1970 (Glade,
1988; Campos et al., 1998). Actualmente, las capturas
son bajas, aproximadamente 1 ton anual (2.500.000
ejemplares), e insuficientes para el abastecimiento
interno (SERNAPESCA, 2009-2010).
En Chile, el colapso de la pesquería de Galaxias
maculatus, demanda urgentemente, por parte del
Estado, implementar un programa de repoblamiento,
para lo cual se requiere desarrollar la tecnología de
cultivo o galaxicultura, que adicionalmente permitiría
la masificación de la producción y abastecimiento del
mercado (Mitchell, 1989; Bariles et al., 2003). Las
bases para un plan de manejo (Fulton & Pavuk, 1988)
y guías para restaurar su hábitat (Richardson &
Taylor, 2002) contribuirán a su recuperación cuando
se inicien programas en Chile. El cultivo de G.
maculatus permitiría repoblar los ambientes, lo cual a
su vez contribuiría a manejar y recuperar las
pesquerías locales, con su impacto socio-económico
en áreas de pobreza. La tecnología de cultivo
permitiría generar y desarrollar un nuevo tipo de
piscicultura intensiva, caracterizada por ciclos
productivos rápidos, cosechando y comercializado
juveniles cristalinos a una edad máxima de 7 meses,
antes de que se pigmente y alcance la madurez sexual.
A pesar de que existen varios trabajos científicos y
tecnológicos en Chile, el conocimiento para el
desarrollo de la tecnología de cultivo, que se encuentra
a nivel piloto es aún insuficiente; trabajos como los
que se mencionan a continuación: la base tecnológica
de la galaxicultura (Bariles et al., 2003), tolerancia a
la salinidad de las poblaciones (Vega et al., 1993),
alimentación (Dantagnan, 2003; Borquez & Hernandez,
2006), reproducción (Valdebenito et al., 1995),
larvicultura (Dantagnan et al., 2007), oxigenometría
(Encina et al., 2011) y cultivo experimental
(Dantagnan et al., 2002; Mardones et al., 2008;
Mardones & De los Ríos, 2012).
Considerando que hay aspectos fundamentales de
la biología de G. maculatus que son desconocidos,
están dispersos o adecuadamente interpretados para el
desarrollo de su cultivo, los objetivos de éste trabajo
son: 1) realizar una revisión, sistematización y síntesis
del conocimiento científico, y 2) identificar la carencia
de conocimiento biológico y los puntos críticos para el
desarrollo de la tecnología de cultivo comercial.
Revisión, sistematización y síntesis del conocimiento científico
Para el desarrollo de la tecnología del cultivo de G.
maculatus es necesario conocer aspectos relevantes
como son su sistemática, morfología y biometría,
distribución, pesquería, mercado, ciclo de vida,
ambiente y habitat, interacciones ecológicas (competencia y depredación), enfermedades, alimentación,
reproducción, ecofisiología, crecimiento, manejo en
cultivo, los cuales se entregan a continuación:
Sistemática
La clasificación taxonómica de Galaxias maculatus
(Jenyns, 1842), de acuerdo a Johnson & Patterson
(1996), Arratia (1981) y Waters et al. (2000), es la
siguiente: Orden Osmeriformes, Suborden Osmeroidei, Superfamilia Galaxioidea, Familia Galaxiidae,
Subfamilia Galaxiinae, Tribu Galaxiini, Género
Galaxias Cuvier, Especie Galaxias maculatus (Jenyns,
1842).
Las características diagnósticas de G. maculatus
están basadas en el estado adulto correspondiendo a
un cuerpo elongado subcilíndrico fusiforme (Fig. 1).
La Tribu Galaxiini se caracteriza por la ausencia de
escamas y aleta adiposa (Waters et al., 2000). Su piel
manchada le da el nombre específico de maculatus. La
aleta dorsal, sostenida por 10 a 12 espinas, está
implantada muy atrás en el dorso, con la distancia
predorsal contenida 1,5 veces en la longitud total
(LT). La base de la aleta dorsal se origina inmediatamente detrás del ano y se opone completamente a la
aleta anal, que tiene 17-18 espinas. El pedúnculo
caudal es relativamente corto, contenido más o menos
9 veces en la LT, y terminando en una amplia aleta
caudal sostenida por 24 a 28 espinas (6-16-6). Las
aletas ventrales están implantadas a una corta distancia
del punto central del cuerpo, con la distancia
preventral contenida 1,4 veces en la LT; cabeza corta,
contenida 5,5 a 6,6 veces en la LT. Boca terminal, con
la mandibula superior alcanzando el borde anterior de
la órbita. Aletas pectorales pequeñas, implantadas
detrás del óperculo (Duarte et al., 1971).
Se han realizados numerosos trabajos sobre la
sistemática de G. maculatus, que lo reconocen como
una sola especie diploide con 22 cromosomas (Jara et
al., 2008), polimórfica, con poblaciones diadrómicas
con mayor número de vertebras (60-65) que las
dulceacuícolas
(55-60)
(Valenciennes,
1846;
McKenzie, 1935, Pollard, 1971a, 1971b; McDowall,
1968a, 1970, 1971, 1972, 1976a, 1976b; 1988, 2003b;
McDowall & Eldon, 1980; Campos, 1972, 1973,
1974, 1979a, 1979b, 1985; Ferriz et al., 2001), lo cuál
ha sido corroborado con un enfoque molecular
(Johnson & Patterson, 1996; Waters & Burridge,
1999; Waters et al., 2000).
Morfología y biometría
La morfología y biometría son características fundamentales para establecer la sistemática de G.
maculatus y describir su gran variabilidad como
especie polimórfica en el estado adulto. Además, la
larva y juvenil se diferencian marcadamente del adulto
por su cuerpo anguiliforme transparente cristalino
(Fig. 1). La información biométrica permite comparar
las poblaciones, medir madurez sexual y el grado de
anguiliformidad larval; el índice K de gordura (K = P
L-b) es utilizado como un índice de anguiliformidad
del juvenil cristalino que varía entre poblaciones y en
cultivo.
Las distribuciones de tallas, las relaciones biométricas, tales como la relación longitud-peso, han sido
estudiadas para poblaciones de G. maculatus de
Australasia (Pollard, 1971b), Argentina (Ferriz, 1987;
Ferriz et al., 2001) y Chile (Duarte et al., 1971;
Campos, 1979b; Infante, 1991). La mayoría de las
hembras silvestres son de bajo peso y fecundidad, ante
371
Figura 1. Larva, juvenil cristalino y adulto de Galaxias
maculatus. Larva y juvenil de Mitchell (1989) y adulto
de Arratia (1981).
lo cual la relación positiva peso-fecundidad es una
información fundamental para la selección de hembras
y producción masiva de huevos.
La morfometría es afectada por el proceso de
metamorfosis, que ha sido observado en juveniles
cristalinos que retornan desde el mar al río,
comenzando con la pigmentación de la piel y el
acortamiento del cuerpo. Campos (1970a), indica que
la metamorfosis se observa tanto en las poblaciones
dulceacuícolas como diadrómicas y que es independiente de la salinidad del agua (Fig. 2). Así mísmo, el
número de vertebras de las poblaciones permite
identificar su origen ambiental, ya que ejemplares
diadrómicos presentan un mayor número de vértebras
que los dulceacuícolas (McDowall, 1972, 2003b;
Campos, 1974).
Los trabajos de morfometría y biometría han
contribuido a caracterizar la alta variabilidad de los
estados juveniles y adultos de G. maculatus, particularmente, el acortamiento corporal de la metamorfosis
larval, la anguiliformidad larval, la relación pesofecundidad y el número de vértebras de las
poblaciones.
Distribución
G. maculatus tiene una distribución circumantártica, a
latitudes mayores de 30°S, encontrándose en Chile,
Argentina, islas Falkland, Australia, Nueva Zelanda,
las islas Chatham y Tasmania (Campos, 1970b, 1979a;
Azpelicueta et al., 1996; Berra et al., 1996; Campos et
al., 1998; Murillo & Ruiz, 2002; Cussac et al., 2004;
Morgan et al., 2005). En el sur de Chile, se encuentra
en sistemas dulceacuícolas y estuarinos desde los 32°S
en la zona central hasta los 53°S en la región
patagónica de Tierra del Fuego (Gosztonyi &
372
Figura 2. Ciclo de vida de Galaxias maculatus.
McDowall, 1974; Arratia et al., 1981; Campos, 1984,
1985; Barriga et al., 2002; Berra, 2003). Larvas y
juveniles pueden capturarse en las praderas de
Gracilaria de los estuarios (Pequeño, 1987) o hasta
700 km mar afuera (McDowall et al., 1975).
Pesquería
La pesquería de G. maculatus se basa en la captura de
juveniles cristalinos de 5 cm y 0,5 g promedio. En
Chile está protegida por el Decreto 390 de 1981 del
Ministerio de Economía, que establece una veda en
enero y febrero, basada en insuficientes razones
técnicas ya que sólo considera que “ellos forman parte
importante de la dieta de truchas salmonídeas y por
este motivo es deseable tener una veda para éste
recurso durante el período de desove máximo”. El
período de captura en estuarios ocurre en primaveraverano (septiembre a diciembre), utilizando como arte
de pesca el chine o puyero, que consiste en una red
cónica, ubicada en dirección al mar, que opera
esperando que el cardumen suba contra la corriente e
ingrese a la red, momento en que se retira del agua
(McDowall, 1988).
G. maculatus fue una importante pesquería en
Chile y Nueva Zelanda, pero actualmente se encuen-
encuentran colapsadas por sobrexplotación (Mardones
et al., 2008), introducción de especies depredadoras
(Cadwallader & Eden, 1982; Ferríz, 1984; McDowall,
2003b; Macchi, 2004; Soto et al., 2006) o
competidoras (Rowe et al., 2007), probablemente por
deterioro del ambiente acuático (Pequeño, 1987),
deforestación (McDowall, 1990), y factores inherentes
a las poblaciones (McDowall & Eldon, 1980). En
Chile, la pesquería de G. maculatus estuvo localizada
por décadas en Valdivia, en el estuario del río CalleCalle, donde en los años 60’s se capturaba 60 ton por
año, luego las capturas mostraron una rápida
disminución hasta 1,5 ton anual en el período 19671969 (Campos, 1970a, 1973); asimismo, tanto las
pesquerías de los estuarios (Imperíal, Toltén y
Reloncaví), como de los lagos (Puyehue y Llanquihue),
también colapsaron, desplazándose hacia el sur, hacia
los estuarios y fiordos de Chiloé y Aysén, donde en
1990, se capturó 14 ton para luego disminuir a 1 ton
anual (Mardones et al., 2008; SERNAPESCA, 2009,
2010). De la misma forma, en la costa oeste de N.
Zelanda se produjo una declinación gradual de las
capturas anuales de 3.171 ton en 1955 a 47 ton
(McDowall, 1968b). En Tasmania, Australia, una
caída abrupta de las capturas en 1974, cerró las
pesquerías comerciales y recreacionales (IFC, 1974,
1977); sin embargo, en 1990 se reabrió sólo para una
regulada pesca recreacional, basándose en los estudios
de Fulton & Pavuk (1988).
Mercado
La producción de juveniles cristalinos de G.
maculatus tanto en Chile, Argentina como N. Zelanda
son insuficientes para abastecer sus mercados internos,
alcanzando alto precio precio (US$ 28-100 kg-1)
(Mardones et al., 2008). Estos fueron exportados
como símil comercial de la larva cristalina europea del
género Anguilla, que también alcanza un precio
similar (Morineau, 1992); los países europeos en
donde se captura la Anguilla son Francia, España,
Portugal, Dinamarca, Holanda y Gran Bretaña,
exportándola principalmente a España y ocasionalmente a Japón (De Franssu, 1989). La captura de
Francia, uno de los mayores exportadores europeos,
cayó de 2.000 ton en 1980 a 400 ton a fines de la
década y, actualmente, los volúmenes anuales
continúan bajos, por ejemplo, Francia 1.500 ton y
España 200 ton. Un producto sustituto a la Anguilla es
el surimi Gula del Norte, que fue desarrollado por la
empresa Angulas Aguinaga S.A. de España, cuya
comercialización ha sido exitosa debido a su sabor y
precio competitivo (US$ 44-53 kg-1). La producción
comercial de la galaxicultura tendría la oportunidad de
cubrir los desabastecidos mercados de América,
Australasia, Europa y Asia, aunque los estudios de
mercado y canales de distribución aún son insuficientes (Mardones et al., 2008).
Ciclo de vida
Las poblaciones dulceacuícolas y diadrómicas de G.
maculatus desarrollan una conducta migratoria
relacionada con la reproducción, alimentación o
ambiente (Campos, 1973; McDowall et al., 1975; Ots
& Eldon, 1975; McDowall, 1976b; McDowall &
Eldon, 1980), presentando durante su ciclo de vida
(Fig. 2) los siguientes estados: huevo adhesivo (1 mm
diámetro), huevo con ojo, larva (6 mm), juvenil
cristalino hasta aproximadamente 5,8 cm de longitud
(0,3 a 0,6 g) y adulto pigmentado hasta los 16 cm y 15
g (Campos, 1970a; Oliveros & Cordiviola de Yuan,
1974). Las poblaciones dulceacuícolas desarrollan
todo su ciclo de vida en agua dulce en ambientes
lénticos y lóticos (Pollard, 1966, 1971a, 1971b, 1972a,
1972b), mientras que los adultos diadrómicos desovan
en los estuarios de los ríos en otoño y sus larvas
migran al oceáno, retornando al estuario en primavera,
después de aproximadamente seis meses, como juvenil
cristalino, para metamorfosearse en un adulto
pigmentado que rápidamente comienza a madurar
(McDowall, 1967b, 1968b, 1971, 1972, 1976a, 1988;
Benzie, 1968d; Chapman, 2003; Chapman et al.,
2006a). Los estados larvales y juveniles cristalinos
han sido descritos morfológicamente en numerosos
trabajos, pero su biología aún no esta suficientemente
conocida (Benzie, 1968a, 1968b; McDowall et al.,
1975; Ots & Eldon, 1975; McDowall & Eldon, 1980;
Mitchell, 1989; Mitchell et al., 1992; Cussac et al.,
1992; McDowall et al., 1994; Battini, 1997;
Dantagnan et al., 2002, 2007; Bariles et al., 2003;
Charteris et al., 2003; Borquez & Hernandez, 2006).
Las poblaciones dulceacuícolas en lagos, presentan
migraciones locales y desovan sobre las raíces de
plantas que quedan sumergidas temporalmente por los
deshielos de primavera, en cambio las poblaciones
373
diadrómicas son marginalmente catádromas y, en
otoño, reguladas por la luna y las altas mareas, migran
al estuario a desovar sobre las raíces de la vegetación
que queda bajo agua temporalmente durante la
pleamar, luego, al retirarse la marea, los huevos se
incuban en el ambiente húmedo emergido durante 30
días, en la siguiente pleamar las larvas eclosionadas
son arrastradas hacia el mar para alimentarse y luego
retornar al estuario para metamorfosearse y madurar
en agua dulce (McDowall, 1988). Las migraciones las
realizan en cardúmenes y las tallas varían estacionalmente (Campos, 1970a, 1974); tanto para las
poblaciones dulceacuícolas como diadrómicas de las
cuencas de los ríos Imperial y Toltén, los juveniles
(2,6-5,8 cm de longitud) son abundantes en primaveraverano, disminuyen en otoño y desaparecen en
invierno, los adultos (4,0-9,0 cm de longitud) son
abundantes en verano-otoño y están ausentes en
primavera-verano (Infante, 1991).
Ambiente y hábitat
El hábitat de G. maculatus son las aguas continentales,
estuarinas y marinas; los juveniles y adultos habitan
las áreas litorales de ríos en el ritrón o potamón, en
aguas transparentes y de baja corriente, con sustratos
de arena o sedimentos, en lagos o estuarios donde
permanecen casi todo el año (Campos, 1970a, 1985;
De Silva et al., 1998). En días soleados se acercan al
litoral y cuando llueve o el agua es perturbada se
desplazan al sublitoral, observándose que después de
las lluvias es imposible capturarlos ya que
desaparecen. Las aguas dulces del sur de Chile se
caracterizan por una concentración de oxígeno
disuelto de 9 a 14 mg L-1, pH entre 6 y 8, y
temperaturas de 7º a 21ºC (Campos, 1970a). G.
maculatus habita en aguas dulces turbias con temperaturas mayores a 20ºC, sugiriendo errónea-mente que
se puede cultivar en este tipo de agua. Sin embargo, se
ha probado que esta especie requiere aguas de alta
calidad, al igual que el salmón (Bariles et al., 2003;
Mardones et al., 2008). También se encuentran en
aguas estuarinas salobres, cuyas salinidades fluctuan
desde 0,5 a 30 g L-1 y se mezclan en esta área con
larvas, juveniles y adultos diadrómicos. En otoño, las
condiciones ambientales de temperatura (5-10°C) y
húmedad, son favorables para la incubación aérea de
los huevos (McDowall, 1988). Las larvas y juveniles
cristalinos diadrómicos se han encontrado en el mar
(McDowall et al., 1975), siendo esta una de sus etapas
menos conocidas.
Interacciones ecológicas: competencia y depredación
Las interacciones ecológicas de competencia y
depredación de otras especies sobre G. maculatus
374
afectan su abundancia y contribuyen a la disminución
de sus poblaciones. Existe una serie de trabajos
relacionados con la competencia de otras especies con
G. maculatus, por ejemplo: Percilia gillisi, Cheirodon
galusdae, Aplochiton taeniatus, Cauque debueni,
Percichthys trucha, Gambusia affinis, Salmo trutta
fario y Oncorhynchus mykiss (McDowall, 1968a;
Campos, 1970b; Townsend & Crowl, 1991; McIntosh
et al., 1992; Cervellini et al., 1993; Townsend 1996,
2003; McIntosh, 2000; Barriga et al., 2002; Murillo &
Ruiz, 2002; Pascual et al., 2002; Glova, 2003; Rowe
et al., 2007). El caso documentado de competencia
con G. maculatus y depredación es el de Gambusia
affinis, un pez introducido en N. Zelanda, que es
considerado una plaga debido a sus efectos en la
reducción o extinción de poblaciones de pequeños
peces nativos. Se produce una superposición entre las
dos especies, especialmente en primavera-verano
cuando en las aguas de poca profundidad la temperatura supera los 20°C, sospechándose que estas
especies compiten por espacio, alimento y, dependiendo de su tamaño, se depredan mutuamente (Rowe
et al., 2007).
Entre los depredadores de G. maculatus se
encuentra la misma especie, caníbal de sus huevos e
individuos de menor tamaño (Allibone, 2003). Los
huevos también son depredados por el ratón Mus
musculus (Baker, 2006) y babosas (Mitchell et al.,
1992). Ferriz (1984) asigna a G. maculatus un
importante rol en la cadena trófica como presa de
otros peces (P. trucha, P. colhuapensis, S. trutta fario
y O. mykiss). Entre los peces depredadores se
encuentran especies nativas y exóticas: los nativos
comprenden a P. trucha, P. colhuapensis y Odonthestes sp. de Chile y Argentina (Ferriz, 1984; Torres
et al., 1998; Macchi, 2004); los exóticos comprenden
a G. affinis en N. Zelanda (Rowe et al., 2007), O.
mykiss, S. trutta fario y Salvelinus fontinalis (Ferris,
1984; Jackson, 1981; Torres et al., 1989, 1991;
Townsend & Crowl, 1991; Crowl & Townsend, 1992;
Ault & White, 1994; Macchi et al., 1999; McIntosh,
2000; Pascual et al., 2002; Glova, 2003; McDowall,
2003a; Macchi, 2004; Pascual & Ciancio, 2007). O.
mykiss y P. trucha son las especies que más depredan
a G. maculatus (Macchi et al., 1999) y por esta vía son
infectados por Diphyllobothrium latum (Torres et al.,
1998). G. affinis ataca juveniles y adultos de G.
maculatus, mordiendo sus aletas, inmobilizándolos y
matándolos cuando comparten la columna de agua
hasta 1,5 m de profundidad; su efecto en la mortalidad
aumenta con la temperatura del agua, así, con 10°C es
de un 10% y con 25°C un 60% (Rowe et al., 2007).
Las truchas (S. trutta fario y O. mykiss), representan más del 60% de la abundancia y 80% de la
biomasa de los peces en el sur de Chile, encontrándose
peces nativos sólo en el 60% de los ríos (Soto et al.,
2006). El efecto de la depredación de los salmónidos
introducidos en los peces y fauna nativos aún no está
bien comprendido, aunque Soto & Arismendi (2004)
encontraron, al estudiar la ictiofauna del río Bueno,
que con excepción de P. trucha y Aplochiton zebra,
los salmonídeos alcanzan tamaños mayores que las
especies nativas facilitando su depredación. Las
truchas serían las potenciales causantes de extinciones
locales de poblaciones de peces nativos dulceacuícolas, ya que de las 45 especies, el 60% presenta
cierto grado de vulnerabilidad y al menos 30% están
seriamente afectadas (Campos et al., 1998). Actualmente, se cree que los peces nativos no eran
abundantes en los ríos y lagos andinos de Chile, como
menciona Basulto (2003) sobre la pobreza íctica de los
ríos del valle central. No obstante, una antigua
referencia menciona la abundancia de P. trucha en el
río Cautín (Golusda, 1927).
En los peces carnívoros, como G. maculatus y O.
mykiss, se conoce tanto su canibalismo en condiciones
de cultivo como su depredación de peces e
invertebrados en los ambientes silvestres. Así mismo,
se encuentra bien documentada la depredación de G.
maculatus por peces nativos e introducidos la cual,
sumada a la sobre-explotación de los juveniles por
pesca, ha llevado al colapso de sus poblaciones y que
la especie sea clasificada en Chile como vulnerable
(Glade, 1988; Campos et al., 1998).
Enfermedades
Las poblaciones silvestres de G. maculatus son
afectadas por numerosos patógenos, principalmente
parásitos, descritos en la literatura, que los afectan
cuando son capturados y mantenidos en cautiverio,
encontrándose al menos 27 especies de parásitos: 5
mixozoos, 1 protozoo, 2 acantocéfalos, 4 nemátodos y
15 platelmintos (Tabla 1). Entre los endoparásitos se
encuentran el esporozoo mixosporideo Myxobolus
iucundus y los céstodos Nippotaenia y Amurotaenia
(Hine, 1977a, 1977b), dos especies de acantocéfalos
intestinales (Hine, 1977c; Bravo et al., 2007) y el
nemátodo Camallanus spp. En Chile, una de las
zoonosis que afectan a los peces (G. maculatus, O.
mykiss, S. trutta fario, Basilichthys australis, P.
trucha) es la difilobotriasis causada por los céstodos
D. latum y Diphyllobothrium dendri-ticum, cuya
trasmisión está ligada a la cadena trófica, que se inicia
con el consumo de copépodos por G. maculatus y su
depredación de adultos de O. mykiss y P. trucha
(Torres et al., 1998). Las poblaciones de G. maculatus
en cautiverio, ya sea en acuarios o estanques, son
extremadamente sensibles a las infecciones por
ectoparásitos, encontrándose, por ejemplo, en piel y
branquias el ich, Ichtyophthirius multifilis, protozoo
ciliado dulceacuícola (Mitchell, 1989; Correa, 2004),
el cópepodo de agua dulce Abergasilis amplexus
(McDowall, 1990) y en aguas marinas el cópepodo
Caligus rogercresseyi. Así mismo, los huevos en
incubación de G. maculatus son infectados por el
hongo Saprolegnia (Bariles et al., 2003). Tratamientos
de sal se recomiendan como baño para el ich y
aspersión para saprolegnia (Mitchell, 1989; Bariles et
al., 2003; Correa, 2004). También esta especie es
afectada por enfermedades bacterianas comunes con
los salmones, como Flavobacterium spp. (Carrillo,
2004), o el sindrome rikettsial del salmon (SRS),
Piscirickettsia salmonis.
Alimentación
G. maculatus es un pez carnívoro y caníbal. En los
estados larvales, juveniles cristalinos y adultos son
zooplanctófagos y bentófagos respectivamente, alimentándose principalmente de artrópodos (insectos,
crustáceos), así como de huevos y larvas de peces
Atherinidae (Campos, 1970a). Los juveniles se
alimentan, ya sea de zooplancton marino cerca de la
costa o del dulceacuícola en los lagos, especialmente
cladóceros del género Bosmina, copépodos ciclopoídeos, larvas y pupas de chironómidos e insectos de
superficie (Campos, 1970a; Oliveros & Cordiviola de
Yuan, 1974). En estado adulto en los ambientes
lóticos se registra a lo menos 28 ítems que incluyen
alimentos primarios como pupas y larvas de dípteros,
cladóceros, anfípodos, copépodos, y gastrópodos,
complementariamente, sus alimentos secundarios son
ostrácodos, imagos y larvas de insectos (Ephemeroptera, Leptophlebidae, Gripopterygidae, Elmidae,
Sericostomatidae, Hydrophilidae y terrestres: Hemiptera y Coleoptera) y alimentos accidentales como
Chilina gibbosa, planarias, anélidos oligoquetos y
poliquetos, nemátodos, Ascaris, ácaros, Siphlonuridae,
Eusteniidae y terrestres: Hymenoptera, Diplopoda y
Collembola. La abundancia de presas capturadas
también varía durante el año en orden decreciente
desde primavera, invierno, verano y otoño; las más
abundantes son larvas de dípteros y nemátodos en
primavera, cladóceros en invierno, acáros, larvas y
pupas de dípteros en verano y dípteros en otoño. Los
juveniles consumen una mayor cantidad de ítems que
los adultos, los ejemplares pequeños ingieren
cladóceros, copépodos y anfípodos; los más grandes,
chironómidos, ostrácodos y restos de insectos,
diferenciándose también por el tamaño de sus presas
(McDowall, 1968b; Pollard, 1972b, 1973; Ferriz,
1984; Infante, 1991). El consumo de diatomeas
(Bacillaria, Cimbella, Epithemia, Fragillaria, Gomphoneis, Melosira, Navicula, Pinnularia, Rhopalodia,
375
Skeletonema, Stauroneís, Surirella, Synedra) por juveniles y adultos es considerado alimento accidental, ya
que pueden provenir del estómago de sus presas.
G. maculatus es un generalista que en cautiverio
consume los alimentos disponibles para cultivo, así la
larva puede ser alimentada con alimentos vivos como
rotíferos y nauplios de Artemia y los adultos con
larvas o pupas de Drosophila (Diptera, Drosophilidae), así como alimento pelletizado de trucha.
Actualmente, con el objeto de aumentar su sobrevivencia, que es uno de los principales factores
limitantes del cultivo, se están desarrollando enriquecedores de los alimentos vivos para su primera
alimentación larval (Borquez & Hernandez, 2006;
Dantagnan, 2003; Dantagnan et al., 2002, 2007); la
larva también se ha alimentado con gránulos finos de
starter pelletizado de trucha obteniéndose hasta un
20% de sobrevivencia en la primera alimentación
(Bariles et al., 2003).
Reproducción
La literatura disponible aborda diferentes aspectos de
la reproducción de G. maculatus, tales como, la
identificación de sexos, morfogénesis, embriología,
madurez sexual y desove. Estos peces son dioicos sin
dimorfismo sexual que permita reconocer externamente a los adultos inmaduros, solamente pueden
diferenciarse externamente, en la fase pre-desove,
cuando la transparencia del abdomen permite ver los
huevos de la hembra (Peredo & Sobarzo, 1994); los
machos pueden identificarse por la liberación de
semen al presionar el abdomen (Valdebenito & Vega,
2003). Los estudios de la morfología de testículos y
ovarios muestran que son órganos pareados y
elongados que se ubican a ambos lados del tracto
digestivo en la cavidad abdominal, siendo finos,
transparentes y díficiles de distinguir en especímenes
inmaduros (Pollard, 1966, 1972a; Peredo & Sobarzo,
1993, 1994). Los espermios tienen capacidad fecundante los primeros 30 seg asociados a su alta motilidad
en ese corto tiempo (Valdebenito et al., 1995); el
diámetro del ovocito maduro es de 0,8 a 1 mm y tiene
características adhesivas, la ovulación demora aproximadamente un mes (Peredo & Sobarzo, 1993).
El desarrollo embrionario en poblaciones silvestres
fue descrito tempranamente por McKenzie (1933), que
es coincidente con el desarrollo en condiciones de
laboratorio con fertilización artificial (Benzie, 1968a,
1968c; Campos, 1970a; Ortubay & Wegrzyn, 1991).
El período de desarrollo embrionario depende de la
temperatura variando de 17-26 días a 10°C y de 16-20
días a 17°C (Benzie, 1968a; Bariles et al., 2003). A
medida que avanza el desarrollo embrionario, el huevo
376
Tabla 1. Especies parásitas de Galaxias maculatus.
Myxozoa y Protozoa
1. Myxobolus iucundus n. sp.
2. Myxobolus magellanicus
3. Myxobolus galaxii
4. Myxidium biliare n. sp.
5. Myxidium zealandicum Hine, 1975
6. Ichthyophthirius multifilis
Acantocéfalos
1. Acanthocephalus tumescens
2. Acanthocephalus galaxii
Nematodos
1. Contracaecum sp.
2. Camallanus corderoi
3. Eustrongylides tubifex
4. Eustrongylides sp.
Platelmintos
1. Diphyllobothrium latum
2. Diphyllobothrium dendriticum
3. Galaxitaenia toloi n. gen., n. sp.
4. Ailinella gen. n.
5. Ligula intestinalis
6. Nippotaenia contorta
7. Amurotaenia decidua
8. Tylodelphys barilochensis
9. Diplostomum sp.
10. Acanthostomoides apophalliformis
11. Allocreadium pichi n. sp.
12. Dactylogyrus sp.
13. Inserotrema n. gen.
14. Coitocaecum parvum
15. Deretrema minutum
: Hine (1977a)
: Flores & Viozzi (2001)
: Flores & Viozzi (2007)
: Viozzi & Flores (2003)
: Hine (1978)
: Mitchell (1989); Correa (2004)
: Semenas & Trejo (1997); Trejo et al. (2000); Rauque et al. (2003); Bravo et
al. (2007).
: Hine (1977c)
: Revenga & Scheinert (1999); Chapman et al. (2006b); Bravo et al. (2007)
: Torres et al. (1990a, 1990b); Revenga & Scheinert (1999)
: Brugni & Viozzi (1999, 2003)
: Chapman et al. (2006b). Posiblemente E. gadopsis
: Revenga (1993); Torres et al. (1998)
: Revenga (1993); Torres et al. (1998)
: Gil De Pertierra & Semenas (2005)
: Gil De Pertierra & Semenas (2006), Propuesto para ubicar a A. mirabilis sp.
: Pollard (1974); Chapman et al. (2006b)
: Hine (1977b)
: Hine (1977b)
: Quaggiotto & Valverde (1993); Scheinert et al. (1997); Revenga & Scheinert
(1999); Olabuenaga (2000)
: Chapman et al. (2006b)
: Torres et al. (1988); Ostrowsky et al. (1999), Revenga & Scheinert (1999);
Trochine (2000), Revenga et al. (2005, 2006)
: Flores et al. (2004)
: Bravo et al. (2007)
: Viozzi et al. (2007)
: McDowall (1990)
: McDowall (1990)
pierde su adhesividad, apareciendo la larva con ojo a
partir de los 20 días de incubación a 10°C (Bariles et
al., 2003). Las hembras maduran asincrónicamente y
desovan parcialmente, la actividad gonadal es
estacional y se diferencia dependiendo del tipo de
población. Las poblaciones diadrómicas maduran a
fines de verano y principios de otoño (McDowall,
1968b, 1988) y las dulceacuícolas presentan un amplio
período de maduración con más de un desove anual
(Pollard, 1964, 1971a; Ferriz, 1987; Ortubay &
Wegrzyn, 1991; Cussac et al., 1992; Peredo &
Sobarzo, 1993, 1994; Barriga et al., 2002). La
población diadrómica de G. maculatus desova en
otoño, cuando se produce el mayor número de
desoves, acompañados de frecuentes lluvias, bajas
temperaturas (5-10°C) y partículas de agua salobre,
que mantienen la humedad de los huevos (Burnet,
1965; Benzie, 1968c; McDowall, 1968b, 1988; Taylor
et al., 1992; McDowall et al., 1994; Mitchell et al.,
1992, 1994). La población dulceacuícola también
desova huevos adhesivos que son liberados uno por
uno (15 min/huevo) y se adhieren al sustrato, a plantas
acuáticas o a sus raíces, en un proceso que toma hasta
7 días, después del cuál la hembra generalmente
muere; los machos se ubican sobre los huevos y los
fertilizan con sus espermios. Las hembras maduran
desde una longitud de 4,8 cm con una fecundidad de
390 huevos y como máximo 7.400 huevos en una
hembra de 16 cm, aunque, normalmente el número de
huevos por hembra fluctúa de 500 a 800 (Campos,
1970a).
El período de desove de las poblaciones dulceacuícolas en ambientes sumergidos de lagunas y lagos
es amplio; en lagunas salobres (0 a 20 g L-1) de baja
profundidad de Tierra del Fuego, el período de desove
se manifiesta con altos índices gonadoso-máticos para
ambos sexos (IGS = 35%) y una gran abundancia de
machos maduros al inicio de la temporada, los cuales
estarían esperando por las hembras maduras. Las
hembras de mayor tamaño (9 cm) desovan en
primavera (octubre) y las más pequeñas (7 cm) a fines
de verano (febrero) (Boy et al., 2007). Las
poblaciones encerradas de los lagos desovan en las
zonas litorales desde comienzos de primavera hasta
otoño (Pollard, 1971a; Ferriz, 1987; Ortubay &
Wegrzyn, 1991; Cussac et al., 1992; Barriga et al.,
2002), y las poblaciones de río desde la mitad de
invierno a primavera, observándose ocasionalmente
también en verano (Peredo & Sobarzo, 1994).
Ecofisiología
El conocimiento de la ecofisiología de la especie en
Chile es escaso, contándose solo con los trabajos para
tolerancia a la salinidad (Vega et al., 1993), metabolismo y respirometría (Ríos, 1979; Murillo & Ruiz,
2002; Encina et al., 2011). G. maculatus es una
especie eurihalina que se adapta a la salinidad de
diferentes ambientes, así tanto los reproductores
dulceacuícolas o diadrómicos que habitan usualmente
en agua dulce son capaces de adaptarse gradualmente
a ambientes salobres, en cambio, un traspaso abrupto
les produce la muerte (Vega et al., 1993). G.
maculatus tiene un alto metabolismo, que medido
como consumo de oxígeno no se diferencia entre
poblaciones de ríos y lagos (Rios, 1979). Así mísmo,
es más tolerante a la reducción de la concentración de
oxígeno que los salmones, comenzándose a sofocar a
2 mg L-1 y a morir bajo 1 mg L-1 (Encina et al., 2011).
Estos resultados son comparables a las concentraciones de los LC50 de Dean & Richardson (1999) y
Landman et al. (2005), por ejemplo 2,7 mg O2 L-1 para
juveniles de 0,4 g y 5 cm de longitud. Juveniles y
adultos expuestos a 1 mg O2 L-1 por 48 h, presentan
mortalidades de 61 y 38% respectivamente (Dean &
Richardson, 1999), mientras que ejemplares de G.
rostratus no sobreviven a concentraciones bajo 1 mg
O2 L-1 (McNeil & Closs, 2007).
G. maculatus, al igual que el salmón, en un ciclo
diario, aumenta su tasa metabólica al amanecer y
posteriormente a la alimentación (Rios, 1979),
determinándose que a 15ºC y 14 ± 4 min después de
alimentarse, los adultos diadrómicos (1,2 g) aumentan
377
en un 31% su tasa de consumo de oxígeno (0,39 a 0,51
mg O2 h-1 g-1) y que a una densidad de 10 kg m-3 la
saturación de oxígeno del estanque no debería ser
menor de 60% (6,3 mg O2 L-1) (Encina et al., 2011).
Crecimiento y manejo en cultivo
Los adultos silvestres de G. maculatus alcanzan al año
de edad una talla promedio entre 5 a 8 cm de longitud
junto con la madurez sexual (Woods, 1968; Eldon,
1969; Cadwallader, 1978; Hine, 1979; Mitchell, 1989;
McDowall et al., 1994; Battini, 1997). Se ha postulado
que su longevidad no es mayor a 3 años y que la
totalidad de la población muere después del desove
(Campos, 1970a), aunque en estanques se ha
observado una sobrevivencia hasta de 6 años y una
mortalidad post-desove disminuida (4-5%), al
suministrar en el pellet suplementos vitamínicos y
minerales (Bariles et al., 2003). En cultivo
experimental, se ha logrado alcanzar la talla comercial
del juvenil cristalino de 5 cm en 6-7 meses, con un
crecimiento de 1,1% día-1 (Bariles et al., 2003), siendo
este resultado similar al reportado por Mitchell (1989),
en la naturaleza, en cambio, podría alcanzar este
tamaño en 5 meses (McDowall, 1976b, 1988). Los
reproductores G. maculatus pueden ser manejados y
lograr su maduración en estanques con una densidad
hasta de 7 kg m-3 y tasas de cambio de agua cada 1 h.
El desove es manual, por masaje abdominal, y la
fertilización de los gametos es en seco, la incubación
se realiza en un sistema aéreo, saturado de humedad,
con los huevos emergidos, la primera alimentación
larval está basada en alimentos vivos enriquecidos
(Brachionus y Artemia) y, posteriormente, a los
juveniles y reproductores se les suministra alimento
comercial de trucha pelletizado (Bariles et al., 2003;
Mardones et al., 2008; Encina et al., 2011).
Identificación de la carencia de conocimiento
biológico y puntos críticos para el desarrollo de la
tecnología de cultivo comercial
La tecnología de cultivo de Galaxias maculatus se ha
desarrollado sobre el conocimiento de algunos
aspectos de su biología, como son alimentación,
reproducción, ciclo de vida, enfermedades, entre otros
aspectos. No obstante, aún no se han alcanzado los
niveles de producción comercial esperados, ya que
existen aspectos biológicos y puntos críticos que faltan
conocer, desarrollar y validar, entre los más importantes, la selección de reproductores, manejo de las
enfermedades y desarrollo de alimentos balanceados.
Un aporte a este conocimiento proviene, además de
los 171 trabajos ya citados, de 29 presentaciones a
congresos sobre aspectos tales como, cultivo (7),
larvicultura (7), biología (4), enfermedades (4),
378
alimentación (2), reproducción (1), anatomía (1),
genética (1), mercado (1) y pesquería (1).
El objetivo principal del desarrollo de la tecnología
de cultivo de G. maculatus es producir un gran
número de juveniles cristalinos a talla de cosecha, para
lo cual se deben seleccionar las razas, tanto dulceacuícolas como diadrómicas, que permitan generar
suficientes reproductores domésticos, preferentemente
con alta fecundidad. Actualmente, se reconoce a G.
maculatus como una sola especie compleja y
polimórfica que posee en su área de distribución al
menos dos razas o formas eurihalinas: una
dulceacuícola y otra diadrómica (McDowall, 1972,
1976a; Johnson & Patterson, 1996; Waters &
Burridge, 1999; Waters et al., 2000). Estos estudios,
desestiman el planteamiento de Campos (1974,
1979a), de la co-existencia simpátrica en Chile de dos
especies (G. maculatus y G. alpinus), sobre la base de
diferencias serológicas y biológicas de las razas
diadrómicas y dulceacuícolas (Busse & Campos,
1987). El conocimiento del hábitat es fundamental
para ubicar las áreas y condiciones para capturar los
reproductores en gran cantidad, por su baja talla y
fecundidad; la estrategia más exitosa ha sido la
captura viva de miles de juveniles cristalinos
retornantes en la pesquería estuarial durante la época
de primavera, más que la captura de cientos de adultos
en ríos y lagos durante todo el año. Para asegurar la
viabilidad del cultivo, una decisión importante en el
inicio de un futuro programa de selección genética de
reproductores será la selección de la raza en función
de su tolerancia a la salinidad, sobrevivencia,
fecundidad y crecimiento (Campos, 1974; Vega et al.,
1993; McDowall, 2003b; Bariles et al., 2003;
Mardones et al., 2008). Ambas razas son eurihalinas,
de tal forma que los reproductores que habitan en agua
dulce pueden cultivarse en aguas salobres si la
salinidad es aumentada gradualmente (McDowall,
1988; Mitchell, 1989; Vega et al., 1993; Boy et al.,
2007), pero en la incubación de huevos y larvicultura
ambas razas han de cultivarse en sus respectivos
ambientes para evitar mortalidades por stress osmótico
(Vega et al., 1993). Existe una relación adaptativa
entre el ciclo de vida de G. maculatus con las
características de su ambiente templado frío (Fig. 2),
que parece estar relacionado con ventajas para un
mayor crecimiento en invierno en el mar, en
comparación con el río, porque ofrece más alimento,
mayor temperatura y más estable para su crecimiento
(12ºC versus 6ºC) y una salinidad que previene la
fungosis en su piel sin escamas. El reconocimiento de
poblaciones dulceacuícolas y diadrómicas de G.
maculatus, con sus ambientes, ciclos de vida,
migraciones, su inusual desove emergido intermareal
y estructuras de talla poblacionales han permitido
replicar exitosamente estas condiciones en cultivo, por
ejemplo, en el sistema de incubación emergido para
huevos (Bariles et al., 2003). Al contrario, la
incubación en sistemas sumergidos presenta altas
mortalidades producto de la infección con el hongo
Saprolegnia.
Esta es una especie trasmisora de numerosas
enfermedades a otros peces, por ejemplo la dífilobotriasis a los salmones (Torres et al., 1998) o el SRS
que afecta la salmonicultura chilena. Por su parte, las
enfermedades bacterianas, virales y parasitarias de los
salmones cultivados en Chile no son específicas para
una especie sino que afectan a otras tres (O. mykiss, O.
kisutch y S. salar), por ello es posible que también sea
transmitida a G. maculatus, aspecto que requiere
mayores estudios. Por este motivo, para evitar la
infección por enfermedades cruzadas en el cultivo de
G. maculatus se requiere agua de óptima calidad
sanitaria, asímismo, cuando se inicie el cultivo
comercial de G. maculatus, en la primera generación
de reproductores se producirán altas mortalidades por
endoparasitosis, infecciones de ich (Mitchell, 1989;
Correa, 2004) y flavobacteriosis (Carrillo, 2004),
problema que deberá eliminarse en las siguientes
generaciones con el objeto de generar un grupo de
reproductores libre de enfermedades. El conocimiento
sobre las enfermedades de G. maculatus es fundamental para la sustentabilidad de la galaxicultura,
particularmente su prevención y tratamiento, aspectos
que han sido poco estudiados hasta el momento.
G. maculatus es un pez carnívoro cuyas larvas y
adultos se alimentan principalmente de artrópodos,
variando la composición de su dieta de acuerdo al
ambiente y la estación (Infante, 1991); su alimentación es variada, siendo los dípteros y cladóceros los
ítems más abundantes. La larva se alimenta de
zooplancton (McDowall, 1968b; Benzie, 1968b;
Campos, 1979a) y los juveniles y adultos de
invertebrados bentónicos, principalmente larvas de
dípteros chironómidos (McDowall, 1968b; Campos,
1970a, 1985; Oliveros & Cordiviola De Yuan, 1974;
Ferriz, 1984). La aparición de microalgas filamentosas
como clorófitas o diatomeas en los contenidos
estomacales de juveniles cristalinos hizo pensar que
eran filtradores plantónicos omnívoros (McDowall,
1968b; Campos, 1979a). Sin embargo, la morfología
de su sistema digestivo con un intestino corto
(McKenzie, 1935) y branquias similares a la trucha
(McDowall, 1990) son típicas de un carnívoro; su
conducta depredadora se ha visto confirmada en el
cultivo larvario donde se alimenta de rotíferos y
Artemia. Se puede considerar, en general, que la
alimentación de G. maculatus es conocida en el
ambiente natural, así como su rápida adaptación a
alimentos pelletizados, por lo tanto, los esfuerzos
deben focalizarse hacia la evaluación de dietas
artificiales, particularmente enriquecedoras para los
alimentos vivos de la larva y alimento pelletizado que
sería el más práctico para la galaxicultura. Los
alimentos pelletizados de trucha para la primera
alimentación de las larvas, juveniles y reproductores
de G. maculatus deben ser evaluados técnica y
económicamente, y ajustados a los requerimientos de
la especie. En peces carnívoros es usual que el tamaño
de la presa sea proporcional al tamaño del pez, en
consecuencia, sus tallas en los estanques de larvas y
reproductores deben mantenerse homogéneas para
evitar el canibalismo y seleccionar el tamaño
adecuado de la presa al tamaño de la boca del pez.
Actualmente, existe suficiente información, sobre
la reproducción de G. maculatus de N. Zelanda y
Chile, para diferenciar machos de hembras,
proporción sexual 1:1, épocas de desove en
poblaciones dulceacuícolas y diadrómicas, fertilización, fecundidad, desarrollo embrionario y hábitats
de desove (Benzie 1968a, 1968c; Pollard, 1971a;
Campos, 1970a; Peredo & Sobarzo, 1993). Sin
embargo, existe escasa información sobre la
reproducción de las poblaciones sudamericanas, por lo
tanto, el lugar y estación de desove debe deducirse de
trabajos como los de Campos (1970a), Peredo &
Sobarzo (1994) y Boy et al. (2007). En general, las
poblaciones diadrómicas desovan en otoño en los
estuarios, aunque en cautividad se ha observado
además dos períodos cortos, a comienzos de
primavera y de verano, observándose en cultivo hasta
tres desoves en un año, demostrando que los períodos
de desove son más largos de lo que se pensó (Bariles
et al., 2003); el desove de las razas dulceacuícolas
ocurre entre fines de primavera hasta fines de verano
(octubre a marzo), con temperaturas entre 12º y 23°C
y nunca bajo 10°C (Pollard, 1971a). En cautiverio, al
igual que la experiencia práctica en trucha arco iris,
con una dieta reforzada en vitaminas y minerales para
los reproductores, se disminuye notoriamente su
mortalidad post-desove. Los espermios presentan alta
motilidad y su capacidad fecundante ocurre en los
primeros 30 s, al igual que en salmones (Valdebenito
et al., 1995). La fertilización artificial mediante
masaje abdominal y en seco ha permitido incubar los
huevos adhesivos, que dependiendo de la temperatura,
período de desarrollo embrionario aumenta desde 16 a
26 días, al disminuir la temperatura de 17º a 10°C
(Benzie, 1968a; Bariles et al., 2003). Se han logrado
los primeros resultados exitosos de manejo de
reproductores y producción de huevos de G.
maculatus en cultivo (Valdebenito & Vega, 2003). Así
mismo, se han obtenido larvas en condiciones
379
experimentales (Dantagnan et al., 2002), aunque aún
no se desarrolla la tecnología para producir huevos
todo el año o masivamente larvas a nivel comercial.
Los conocimientos analizados previamente han sido
fundamentales para generar las bases de la producción
masiva de larvas a nivel experimental, mediante un
desove y fertilización manual. El siguiente paso, que
es un punto crítico aún pendiente de desarrollar en la
galaxicultura comercial, es obtener reproductores
domésticos en una escala industrial con mayor peso
(10 a 20 g) y una fecundidad mayor de 5.000 huevos
por hembra, como los ejemplares que fueron
obtenidos por Mitchell (1989) y Bariles et al. (2003).
La tolerancia a la hipoxia de la larva, juvenil
cristalino y adulto podría deberse a adaptaciones con
que cuenta el estado cristalino larval y juvenil, que
carece de glóbulos rojos en la sangre, un factor que
puede influenciar su sensibilidad a la hipoxia
(Landman et al., 2005). Algunos mecanismos para
reducir el efecto de la hipoxia en el género Galaxias
(por ejemplo, G. rostratus), son boquear en la
superficie del agua y agitarla (Kramer, 1987; McNeil
& Closs, 2007), o podrían intercambiar gases a través
de la piel ya que carecen de escamas. La población
chilena de G. maculatus estudiada por Encina et al.
(2011) parece ser más tolerante a la hipoxia que la
estudiada por Landman et al. (2005) en Australasia.
En Chile, el cultivo experimental de juveniles de G.
maculatus ha sido realizado a baja densidad (2 kg
m-3), pero, en condiciones comerciales ésta debería
aumentarse a 10 kg m-3, motivo por el cuál es
fundamental conocer la tasa de consumo de oxígeno
después de la alimentación para determinar la
capacidad de carga del estanque, evitar mortalidades
por asfixia, obtener un rápido crecimiento y buen
factor de conversión de alimento. Hoy se requiere un
mayor conocimiento de la ecofisiología de G.
maculatus, ya que el actualmente existente es el
mínimo para iniciar su cultivo.
La tecnología de cultivo o galaxicultura a escala
piloto se encuentra disponible en un nivel inicial,
sustentada en los trabajos de Bariles et al. (2003),
Mardones et al. (2008), Mardones & De los Rios
(2012), algunas publicaciones sobre manejo (Eldon,
1969; Mitchell, 1989; Vega et al., 1993; Encina et al.,
2011) y varias tesis relacionadas con los aspectos
básicos de su cultivo. Nueve proyectos se han
ejecutado en Chile, desde 1992, para el desarrollo de
su tecnología de cultivo, necesitándose algunos más,
para culminar con la galaxicultura a nivel comercial.
Los actuales conocimientos para el cultivo
comercial de G. maculatus son aún insuficientes. Se
requiere más investigacion sobre aspectos moleculares, etológicos, ecofisiológicos, reproductivos y de
380
crecimiento. Un requerimiento fundamental, para el
desarrollo de la tecnología de cultivo de G. maculatus,
es la investigación de aspectos básicos de su biología
bajo condiciones de cultivo, principalmente alimentación, reproducción, prevención y tratamiento de
enfermedades, desove y técnicas de manejo, así como
las tecno estructuras adecuadas para la incubación y
cultivo. Una prioridad es seleccionar las mejores
poblaciones para su cultivo y generar reproductores
domésticos de G. maculatus diadrómicos y dulceacuícolas, libres de enfermedades y con mayor
fecundidad. Quedan todavía puntos críticos por
resolver, requiriéndose más investigación y desarrollo
en la selección de reproductores (en función de su
mayor fecundidad y sobrevivencia larval), el manejo
de las enfermedades (prevención y tratamiento), el
desarrollo de alimentos balanceados (enriquecedores
para alimento vivo y pellet) y la producción masiva de
larvas. Resueltos estos puntos, el escalamiento a nivel
de cultivo comercial se proyectaría como una posibilidad cierta y cercana.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen el financiamiento del Proyecto
DIUCT 2004-03-1 de la Universidad Católica de
Temuco, Proyecto FONDECYT 1930134 y Proyecto
D96-I1071, Proyecto Mecesup UCT 0804. Así mismo
a los Drs. V. Cussac y O.P. Vaiozzi y a los
evaluadores por sus comentarios al manuscrito.
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387
Research Article
Abundance and distribution of lantern fishes (Myctophiformes: Myctophidae)
around San Pedro Martir Island, Gulf of California, during 2008
Mariana Díaz Santana-Iturríos1, Deivis S. Palacios-Salgado2 & César A. Salinas-Zavala3
1
Centro Interdisciplinario de Ciencias del Mar, Instituto Politécnico Nacional
Apartado Postal 592, La Paz, Baja California del Sur, México 23096
2
Escuela Nacional de Ingeniería Pesquera, Colección Ictiológica (ENIP-UAN)
Apartado Postal 10, San Blas, Nayarit, México 63740
3
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Coordinación de Ecología Pesquera
P.O. Box 128, La Paz, Baja California del Sur, México 24090
ABSTRACT. Myctophids (Myctophidae) are a group of abundant mesopelagic fishes in the world´s oceans
and are known as the main feeding resource for several high trophic level predators. Changes in abundance
may be related to population size of some commercially important species that feed on them. Only two of the
myctophid species reported for the Gulf of California were found in the present study: Benthosema panamense
and Triphoturus mexicanus. The highest abundance and biomass of myctophids were found during the warm
season (June and September), with B. panamense being the most abundant species (20,954 ind 1000 m-3), as
well as the one with highest biomass (17,165.8 g 1000 m-3). B. panamese had a size mode interval of 35-40
mm, while T. mexicanus presented a size mode interval of 40-45 mm; both species had negative allometric
growth. During the temperate season (February and April) B. panamense was distributed in the northwest,
west, and southern regions around the island, while T. mexicanus was found in the north, west, and southern
regions. During the warm season B. panamense was found distributed around the entire island and T.
mexicanus was found in the west, south, and east regions of the island. These species are common around San
Pedro Martir Island, with the highest values of abundance and biomass occurring during summer upwelling's.
Keywords: abundance, Benthosema panamense, Triphoturus mexicanus, myctophids, Gulf of California.
Distribución y abundancia de peces linterna (Myctophiformes: Myctophidae)
alrededor de isla San Pedro Mártir, golfo de California, durante el año 2008
RESUMEN. Los mictófidos (Myctophidae), son un grupo de peces mesopelágicos abundantes en los océanos
del mundo, y se identifican como el principal recurso alimenticio de depredadores con alto nivel trófico. Los
cambios en su abundancia pueden relacionarse con el tamaño poblacional de algunas especies de importancia
comercial que depredan sobre ellos. En el presente trabajo, de las especies de mictófidos que se reportan
dentro del golfo de California, sólo se encontraron dos: Benthosema panamense y Triphoturus mexicanus. En
la temporada cálida (junio y septiembre) se presentaron las mayores abundancias y biomasa, siendo B.
panamense la especie más abundante (20,954 ind 1000 m-3), así como también la de mayor biomasa (17,165.8
g 1000 m-3). B. panamense se encontró con una moda en el intervalo de tallas de 35-40 mm, T. mexicanus
presentó una moda en el intervalo de tallas de 40-45 mm; ambas especies mostraron un tipo de crecimiento
alométrico negativo. Con respecto a su distribución, durante la temporada templada (febrero y abril) B.
panamense se distribuyó en la región noroeste, oeste y sur, mientras que T. mexicanus se encontró en las
regiones norte, oeste y sur de la isla. Durante la temporada cálida B. panamense se encontró alrededor de toda
la isla; T. mexicanus se encontró en las regiones oeste, sur y este de la isla. Estas especies son comunes
alrededor de la isla San Pedro Mártir, con mayor abundancia y biomasa durante las surgencias de verano.
Palabras clave: abundancia, Benthosema panamense, Triphoturus mexicanus, mictófidos, golfo de California.
___________________
Corresponding author: César A. Salinas-Zavala (csalinas@cibnor.mx)
388
INTRODUCTION
Lantern fishes or myctophids (Myctophidae) are
diverse and abundant in the world´s oceans,
represented by 240 species, grouped in 32 genera
(Nelson, 2006). In the central-eastern Pacific Ocean
region there are 20 genera and 45 species (Hart, 1973;
Paxton et al., 1995). They are generally small (2-30
cm), with large eyes, and have photophores in both the
head and body with specific distribution patterns
depending on the species (Frost & McCrone, 1979;
Castellanos-Galindo et al., 2006). These fishes are
predominant in the mesopelagic zone, being one of the
most abundant fish families in this zone; but can also
be found over the continental shelf or around islands.
Almost all of the species (except for the bathypelagic
ones) migrate vertically from depths greater than 200
m (where they remain during the day) to the upper
water column layer where they remain during the
night (Paxton et al., 1995). The highest abundance of
almost all myctophid species occur between depths of
300 and 1200 m during the day and between 10 and
100 m during the night (Nelson, 2006).
It has been identified that myctophids are the main
feeding resource for several high trophic level
predators (Pakhomov et al., 1996; Bañon et al., 2000;
Phillips et al., 2001). In stomach contents of jumbo
squid, Dosidicus gigas (D´Orbigny, 1835), in the Gulf
of California, it has been found that its diet is mainly
dominated by Benthosema panamense (Tåning, 1932)
and Triphoturus mexicanus (Gilbert, 1890) (Markaida
& Sosa-Nishizaki, 2003; Markaida, 2006; Markaida et
al., 2008).
Jumbo squid is an important species in the food
web of the pelagic ecosystem in the Gulf of California
(Rosas-Luis et al., 2008). In the past decade, this
species has gained greater importance given that it
represents one of the few fisheries whose abundance
has surprisingly increased, although squid shows
unpredictable density fluctuations depending on
location (Martinez-Aguilar et al., 2006).
Changes in abundance of prey likely influence
distribution and population size of its predators as well
as the energy-flow patterns and the performance of the
pelagic ecosystems (Cury et al., 2000). Knowing
myctophid fish abundance variations is important
given that they are an elementary component of the
trophic web in the pelagic ecosystem of the central
region of the Gulf of California, where currently,
energy-flow seems to be regulated by an active
myctophid predator, the jumbo squid. The present
research was carried out to determine spatial and
temporal distribution of myctophid fishes around San
Pedro Martir Island in the Gulf of California, during
2008, as well as to determine myctophid species
composition and to describe the size structure of these
fishes in one of the main aggregation zones of the
jumbo squid.
MATERIALS AND METHODS
San Pedro Martir Island is located in the central region
of the Gulf of California at 28º23’N and 112º20’W
(Fig. 1). Its total area is 2.8 km2, and it is found
equidistant to three regions with the highest primary
productivity: summer/spring upwelling in the Guaymas
area, winter/autumn upwelling outskirts in the Santa
Rosalia area, and the annual surrounding tidal mix of
Ballenas Channel. Given that San Pedro Martir Island
is located near the temperate current dynamics of the
Ballenas Channel area and near warmer waters located
southwards of the island, hence affected by these
water masses (Tershy et al., 1992).
Biological material used in this survey comes from
four oceanographic cruises focused in capturing
juveniles and paralarvae of jumbo squid, Dosidicus
gigas (DG) in the Gulf of California (GOLCA).
Cruises were conducted in 2008 during February
(DGGOLCA0208), April (DGGOLCA0408), June
(DGGOLCA0608), and September (DGGOLCA09
08), comprising two seasons: temperate (February and
April) and warm (June and September), on board of a
research vessel called “BIP XII”, in the area of San
Pedro Martir Island, Gulf of California. On each
cruise eight stations were sampled, for a total of 32
stations (Table 1).
Myctophid samples were obtained using an IsaacsKidd midwater trawl with 3 m mouth width and 33 m
length, procedure consisted of oblique trawling at an
approximated speed of 1 knot. Samples were fixated
in 10% formaldehyde. Samples were later identified
using a stereoscopic microscope Zeiss Stemi DV4,
and fishes from family Myctophidae were separated.
Identification was made following Wisner (1976) and
Paxton et al. (1995) proposed criteria. Standard length
(SL) was taken for each specimen using an
ichthyometer (1 mm). Total weight (TW) was also
measured in grams using an analytical balance
OHAUS EP114C (0.001 g). Weight and size
frequency were taken per species and per cruise
without separating males from females because of the
absence of external characters that showed sexual
dimorphism.
To define the relation of weight increase according
to myctophid´s length, the following linear equation
was applied: Y= a*Xb, where: Y = dependent variable
(weight), a = proportionality coefficient, X = indepen-
Abundance and distribution of lantern fishes in the Gulf of California
389
Figure 1. Study area located around San Pedro Martir Island.
dent variable (length), and b = allometric coefficient
(Sparre & Venema, 1997).
To evaluate growth type, a t-Student test was
performed for each of the “b” values obtained from
the model, and compared with b = 3, the theoretical
value representative of isometric growth.
Relative abundance was estimated through the
filtered volume method (FVM). The midwater trawl
method covered a well defined water sector of the
pelagic zone; the distance length of each sector was
calculated by dividing velocity (knots) and trawling
period. FVM consists in multiplying sector´s length by
net´s mouth width and length.
Distribution maps were made with estimated
relative abundance (RA) values, from the number of
captured specimens, according to filtered water
volume in terms of number of individuals 1000 m3,
per analyzed cruise and per season (temperate and
warm) using Surfer program (Golden Software V 9).
Relative biomass (RB) was estimated from weight
of captured organisms per filtered water volume unity
(g m3). Biomass values were standardized to 1000 m3.
RESULTS
A total of 3,510 organisms were sampled from the
four cruises made, taxonomic composition of family
Myctophidae was found represented by two species:
Benthosema panamense with 1606 organisms and
Triphoturus mexicanus with 1904 organisms. The
general size range for the species B. panamense was
between 1-55 mm (mode = 35-40 mm) and for T.
mexicanus the size interval was 10- 65 mm (mode =
40-45 mm) (Fig. 2).
Results of length-weight relationship analysis for
each species showed that allometric coefficient
obtained for B. panamense (2.09) and T. mexicanus
(2.79), according to t-Student test, statistically
deferred from the theoretical value of 3 (P < 0.05),
therefore, growth in these species is considered to
have negative allometry (Fig. 3).
According to the distribution and relative abundance (RA), during temperate season, B. panamense
was distributed in regions of the northwest, west, and
south of the island with total RA value of 338 ind
1000 m-3. T. mexicanus was found in regions north
390
Table 1. Characteristics of the oceanographic cruises made around San Pedro Martir Island in the central part of the Gulf
of California. A: Benthosema panamense, B: Triphoturus mexicanus.
Cruise
DGGOLCA0208
DGGOLCA0408
DGGOLCA0608
DGGOLCA0908
Station
Date
Time
Depth
(m)
Latitude
(N)
Longitude (W)
Biomass
Abundance
(g 1000 m-3)
(ind 1000 m-3)
A
B
A
B
1
08/02/2008
19:36
118
28º 27.296
112º 27.912
26.17
140.71
98.17
229.07
2
08/02/2008
21:03
165
28º 22.828
112º 11.815
0
0
0
0
3
08/02/2008
00:10
236
28º 16.410
112º 17.380
0
10.90
0
21.81
4
09/02/2008
03:16
236
28º 22.023
112º 25.043
0
0
0
0
5
09/02/2008
09:24
236
28º 22.523
112º 22.059
0
0
0
0
6
09/02/2008
11:16
165
28º 26.335
112º 18.590
0
0
0
0
7
09/02/2008
15:00
95
28º 22.242
112º 14.254
0
0
0
0
8
09/02/2008
16:41
236
28º 19.394
112º 17.239
0
0
0
0
1
19/04/2008
13:37
118
28º 27.748
112º 17.110
0
0
0
0
2
19/04/2008
15:38
212
28º 23.020
112º 11.645
0
0
0
0
3
19/04/2008
18:20
212
28º 16.245
112º 17.229
0
0
0
0
4
19/04/2008
20:46
212
28º 21.448
112º 29.662
47.99
1415.88
87.26
2443.44
5
19/04/2008
22:40
212
28º 22.928
112º 22.023
17.45
167.98
21.81
218.16
6
20/04/2008
00:30
118
28º 26.814
112º 20.120
80.72
305.43
87.26
283.61
7
20/04/2008
02:40
28º 22.283
112º 15.033
0
0
0
0
8
20/04/2008
04:20
212
28º 18.955
112º 17.737
34.90
1644.95
43.63
2334.35
1
25/06/2008
20:42
106
28º 27.961
112º 17.165
3506.00
0
4581.45
0
2
25/06/2008
22:46
148
28º 23.133
112º 12.096
5030.67
263.284
6634.18
475.99
3
26/06/2008
01:00
318
28º 16.624
112º 17.299
7.55
2976.26
8.39
5655.49
4
26/06/2008
03:16
318
28º 21.887
112º 24.570
147.78
3271.40
263.90
6460.48
5
26/06/2008
05:15
318
28º 22.767
112º 22.771
317.89
129.02
635.79
205.69
6
26/06/2008
06:49
318
28º 26.110
112º 18.952
7649.38
0
7853.91
0
7
26/06/2008
08:48
318
28º 22.226
112º 14.407
31.00
0
34.44
0
8
26/06/2008
10:05
318
28º 19.507
112º 17.289
381.78
378.15
666.61
618.13
1
27/09/2008
08:55
148
28º 27.932
112º 17.126
0
0
0
0
2
27/09/2008
11:45
212
28º 23.440
112º 11.762
0
0
0
0
3
27/09/2008
14:39
255
28º 15.967
112º 17.038
0
0
0
0
4
27/09/2008
18:33
255
28º 21.494
112º 25.855
41.81
93.35
218.16
418.14
5
27/09/2008
20:37
255
28º 21.766
112º 22.983
21.17
1027.93
38.49
1366.73
6
27/09/2008
23:16
148
28º 25.769
112º 20.645
0
0
0
0
7
28/09/2008
02:10
85
28º 20.304
112º 14.828
0
46.74
0
93.49
8
28/09/2008
03:49
255
28º 18.573
112º 14.891
30.67
2200.73
20.45
3170.20
west, and south of the island with total RA value of
5,530 ind 1000 m3, presenting higher RA in southern
and western regions. During the warm season B.
panamense was found all around the island with total
RA value of 20,956 ind 1000 m-3, this being the
highest RA value found in this study, while T.
mexicanus was found in regions west, south, and east
of the island with total RA value of 18,464 ind 1000
m-3 (Fig. 4).
Highest relative biomass (RB) value for both
species was found during the DGGOLCA0608 cruise
being 17,072 g 1000 m-3 for B. panamense and 7,018.1
g 1000 m-3 for T. mexicanus. During the warm season,
the highest RB was found for both species (B
Figure 2. a) Size frequency of Benthosema panamense,
b) size frequency of Triphoturus mexicanus.
panamense: 17,165.8 g 1000 m-3 and T. mexicanus:
10,386.9 g 1000 m-3), with lower biomass in the
temperate season with 207.3 g 1000 m-3 and 3,685.9 g
1000 m-3, respectively (Table 1).
DISCUSSION
Present study contributes to the understanding of some
of the biological aspects of the most abundant
myctophid species in the central region of the Gulf of
California (Aceves-Medina et al., 2003).
391
Of the 16 myctophid species present in the Gulf of
California (Castro-Aguirre & Balart, 1996), two
species were found in the cruises made during this
study: Benthosema panamense and Triphoturus
mexicanus. These species have been reported as
abundant in fish larvae studies in the Gulf of
California (Moser et al., 1974; Avalos-Garcia et al.,
2003; Aceves-Medina et al., 2004), also, both have
been part of the major constituents of mid-water
trawling expeditions made in this area, where the
center of its distribution is in the central part of the
gulf (Lavenberg & Fitch, 1966; Robison, 1972; Moser
et al., 1974), consistent to what was found in the
present research. The low species richness of the
collected specimens in this study may be due to the
fact that the number of fish species living in the Gulf
of California, decreases from south to north (Moser et
al., 1974). Or else, because of the employed sampling
depths range (85-318 m), given that myctophids depth
distribution in the water column varies widely
according to each species and even within a species
depending on its ontogenetic development (Paxton et
al., 1995). Another factor that may be influencing low
species richness in the surveys of this study could be
the lack of prey availability for other myctophid
species feeding in sampled area (Frost & McCrone,
1979).
Data of size structure shows that T. mexicanus had
an interval size mode of 40-45 mm for SL (40-45 mm
SL), while B. panamese presented an interval size
mode of 35-40 mm for SL (Fig. 2). It has been
reported that there are ontogenetic changes in depth
distribution patterns as well as daily vertical migration
of myctophid fish, the trend is that organism´s size
increases according to depth (Frost & McCrone,
1979). Probably, myctophids with larger sizes were
distributed at greater depths in the water column than
Figure 3. a) Standard length-weight relation of Benthosema panamense, b) standard length-weight relation of Triphoturus
mexicanus.
392
Figure 4. Relative abundance and distribution per season for Benthosema panamense and Triphoturus mexicanus.
the depth range covered in this survey. Nevertheless,
despite depths of myctophid fish sampling during the
different cruises, size intervals were diverse (85-318
m) for both myctophid species and were relatively
constant, this may be due to fishing gear selectivity.
Regarding the aforementioned, B. panamense is
found between 200 and 300 m depth during the day
and at nights it migrates to shallow waters above 100
m and T. mexicanus is found at the oxygen minimum
layer during the day and at nights it rises in less
aggregated shoals also above 100 m (Robison, 1972).
Energetic cost of swimming for most fishes
decreases with size increase among and within
species; such a relationship indicates that it is more
expensive for a small fish to move 1 g of its corporal
mass a given distance than it is for a larger fish
(Helfman et al., 2009), in this study, the allometric
negative growth that both myctophid species showed
may be due to the daily vertical migration that these
fishes perform (Robison, 1972). They live in a viscous
medium through which they move daily: myctophids
in the upper 100 m depth at night are active and swim
horizontally, also, these fishes are capable of rapid
evasive movements, while those found at depths
below 100 m are immobile and vertically oriented
(Barham, 1971), perhaps the elongated body might be
an advantage in terms of locomotion.
According to abundance and considering that
vertical migration patterns of fishes from the
Myctophidae family are species specific (Watanabe et
al., 1999), and that they are found at specific depths,
variations in presence or absence of species in
sampling stations, the capture of different sizes, as
well as in abundance within a cruise, could possibly
be due to a bias error for not having established a
day/night schedule for sampling or considered species
specific distribution depths. Doing so would have
assured that all of the distributional range was covered
when sampling.
One of the main natural fertilization mechanisms
of the Gulf of California is the wind-induced
upwelling (Alvarez-Borrego, 2010); winds that change
directions seasonally and the strong tides (because of
sea bottom shape) cause strong upwelling (Maluf,
1983); these upwelling during the winter (DecemberMay) are caused by northern winds that drive the
water surface layers out of the Gulf, having a
significant effect on phytoplankton communities, this
has been determined by the high chlorophyll
concentration that has been found in these areas (>100
mg m-3) (Roden, 1958; Alvarez-Borrego, 2010). It was
found in this study that during the temperate season
myctophids were located towards the northwestern
and southern regions of San Pedro Martir Island; also,
in this season the lowest abundance values for both
species were obtained. Upwelling's during the summer
(June-November), are caused by southern winds that
drive oceanic water into the gulf at great depths,
however these winds have a weak effect on
phytoplankton communities and biomass because of
the low chlorophyll concentration values (≈0.5 mg
m-3) (Roden, 1958; Álvarez-Borrego, 2010), during
the warm season myctophids were present all around
the island and abundances were significantly higher.
Myctophid abundances in this study might be
determined by other biological factors rather than just
feeding, it could possibly be related to reproduction,
given that it has been found in previous studies, that
these species show marked seasonal abundance and its
larvae are found concentrated along the western side
of the gulf, decreasing in density towards the east
during the temperate season (Moser et al., 1974). In
the central portion of the Gulf of California, high
concentration of sperm whales around San Pedro
Martir Island likely indicates that there is probably a
high concentration of jumbo squid, Dosidicus gigas
(Gilly et al., 2006), which feeds on myctophid fishes
(Markaida & Sosa-Nishizaki, 2003).
The largest biomass values during the temperate
season was determined to be T. mexicanus 3,686 g
1000 m3 and during the warm season B. panamense
biomass was 17,166 g 1000 m3, the latter being the
species having the largest biomass values from all
cruises. Aforementioned explains why D. gigas diet in
the Gulf of California is dominated firstly by B.
panamense and secondly by T. mexicanus (Markaida
& Sosa-Nishizaki, 2003; Markaida, 2006; Markaida et
al., 2008).
According to the analysis carried out it can be
concluded that B. panamense and T. mexicanus are
common around San Pedro Martir Island; both species
presented negative allometric growth, indicating that
length and width increase is not proportional; with
highest abundance occurring for both species during
the warm season. Of the two species, B. panamense
was the most abundant.
ACKNOWLEDGEMENTS
We would like to thank CONACyT for funding
“Proyecto Calamar” No. 165-C which permitted us to
carry out the surveys. To Jasmin Granados-Amores,
for providing invaluable help in conducting the study;
to the captain and crew of “BIP XII”, for assisting us
with sampling procedures.
393
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Research Article
Cultivable intestinal microbiota of yellowtail juveniles (Seriola lalandi)
in an aquaculture system
Eduardo Aguilera1, 3, Gabriel Yany2 & Jaime Romero1
1
Laboratorio Biotecnología, Instituto Nutrición y Tecnología Alimentos, Universidad de Chile
Av. El Líbano 5524, Macul, Santiago
2
P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile
3
Programa Doctorado Acuicultura, Universidad de Chile, Av. El Líbano 5524, Macul, Santiago
ABSTRACT. The yellowtail (Seriola lalandi) has been farmed for many years and is becoming a promising
aquaculture species. Knowledge of the intestinal microbiota of this species is very limited. Thus, the aim of
this study is to describe the bacterial populations associated with the intestinal tract of Seriola lalandi reared in
Chile. The microbiota composition was analyzed at two growth stages distinguished by weight and parameters
such as Specific Growth Rate (SGR) and Feed Conversion Ratio (FCR). Juveniles (mean initial weight 7.33 ±
0.30 g) and pre-adults (81.7 ± 19.0 g) were fed with commercial diet for 33 and 50 days, respectively. The first
intestinal samples were collected at the end of Trial 1 from specimens weighing approximately 50 g while the
second samples were obtained at the end of Trial 2 from specimens weighing approximately 370 g. The
microbiota composition was examined using conventional isolation in Tryptic Soy Agar (TSA) followed by
16S rRNA sequencing and identification. In total, 16 genera were identified. Pseudomonas, Vibrio and
Staphylococcus were the predominant genera in fish at the 50 g stage, whereas Microbacterium and
Francisella were the predominant genera in the 370 g stage. The microbiota composition showed different
assemblages, depending on host size, with Bacillus and Vibrio being the only genera that were shared.
Knowledge of the intestinal microbiota of Seriola lalandi is the first step in the exploration of microbiota
management and the development of probiotics, as well as in the identification of the bacterial populations in
healthy fish under cultured conditions.
Keywords: intestinal microbiota, 16S rRNA, Seriola lalandi, yellowtail, seawater, aquaculture, Chile.
Microbiota intestinal cultivable de juveniles de dorada (Seriola lalandi)
en un sistema de acuicultura
RESUMEN. La dorada (“yellowtail”, Seriola lalandi) ha sido cultivada durante los últimos años, y su
expansión se ha debido al mayor conocimiento científico-técnico así como a la creciente demanda,
convirtiéndose en una promisoria especie para la acuicultura. Dado que el conocimiento de la microbiota
intestinal de esta especie es muy limitado, el objetivo de este estudio es describir las poblaciones bacterianas
asociadas al tracto intestinal de Seriola lalandi cultivada en Chile. La composición de la microbiota fue
analizada en dos etapas de crecimiento diferenciadas por peso y parámetros como SGR y FCR. Los juveniles
(peso inicial promedio 7.33 ± 0.30 g) y pre-adultos (81.7 ± 19.0 g) fueron alimentados con dieta comercial por
33 y 50 días, respectivamente. Las primeras muestras fueron recolectadas al término del primer ensayo en
ejemplares de 50 g app., y la segunda muestra fue tomada al término del segundo ensayo en peces de 370 g
app. La composición de la microbiota fue examinada mediante aislamiento convencional en medio de cultivo
de Agar Tripticasa Soya (TSA) seguido de secuenciación e identificación por 16S rRNA. Un total de dieciséis
géneros fueron identificados, donde Pseudomonas, Vibrio y Staphylococcus fueron los géneros predominantes
en peces de 50 g, mientras que Microbacterium y Francisella fueron los géneros predominantes en los peces
de 370 g. Se determinó que la composición de la microbiota se ajustó a diferentes arreglos en función del
tamaño del hospedero, donde los únicos géneros compartidos fueron Bacillus y Vibrio. El conocimiento de la
microbiota intestinal de Seriola lalandi es el primer paso para explorar el adecuado manejo de la misma, así
395
396
como el desarrollo de probióticos y también obtener referencias de la microbiota de peces sanos en
condiciones de cultivo.
Palabras clave: microbiota intestinal, 16S rRNA, Seriola lalandi, dorada, agua de mar, acuicultura, Chile.
___________________
Corresponding author: Jaime Romero (jromero@inta.cl)
INTRODUCTION
Recently, the production of yellowtail from aquaculture has increased, driven by an expansion in
biological knowledge and technological advances as
well as by growing demand (http://www.worldwild
life.org/what/globalmarkets/aquaculture/WWFBinary
item14170.pdf). As a way to use the competitiveness
skills developed from the salmon farming industry,
Chile has established a national policy to expand fish
aquaculture and yellowtail (Seriola lalandi) has been
selected as one of the four species upon which
research and development resources will be focused
(http://www.conicyt.cl/573/articles-31436 anexo.pdf).
Thus, the Chilean Research and Development governmental agencies expect that the country face the
challenge of a new yellowtail fish aquaculture
industry in a way similar to that of the salmon
industry, which started in the 1970s and now
represents the fifth (http://www.bcentral.cl/publica
ciones/estadisticas/sector.../ice012011.pdf) most important economic activity in the country, accounting
for US$3.7 billion in exports during 2010 FishStat
Plus (http://www.fao.org/fishery/statistics/software/
fishstatj/en).
The gastrointestinal (GI) microbiota of fish
consists of bacteria residing in the gut that can reach
107-1011 bacteria g-1 of intestinal content (Nayak,
2010), with the highest values observed in herbivorous tropical fish. The early view (1970-1980s) of
the existence of a stable microbiota in the GI tract of
fish was controversial (Cahill, 1990), principally
because of the constant contact of this system with
the aquatic environment. A significant number of
studies have been performed during the past few
decades to characterize the microbiota in a wide
range of fish species, which demonstrate that a stable
microbiota can be established after the first feeding
stages (Navarrete et al., 2010; Hovda et al., 2012),
and its major components can be derived from water
and egg epibiota (Romero & Navarrete, 2006). The
fish gut appears to contain less microbial diversity
than the gut of homoeothermic animals. Aerobes and
facultative anaerobes predominate in the bacterial
microbiota, whereas strict anaerobes are less
frequent. The low concentration of short-chain fatty
acids in the salmonid gut revealed that bacterial
fermentation is not an important process (Holben et
al., 2002). These observations can be explained by
the consumption of a carbohydrate-poor diet, a short
GI tract (in comparison to herbivorous fish), and a
low ambient body temperature.
Currently, it is generally recognized that the GI
microbiota of animals serves several functions,
including nutrition, development, immunity and
xenobiotic metabolism. Recent studies performed in
model vertebrates, especially zebrafish, also provide
insights into the microbial-host molecular dialogs that
effect several functions of the host (Rawls et al.,
2006). These functions have been recently demonstrated in fish. An important study by Rawls et al.
(2004) showed that the GI microbiota can regulate
the expression of 212 genes in the digestive tract of
zebrafish, some of which are related to the stimulation of epithelial proliferation and the promotion of
nutrient metabolism and innate immune responses.
An important aspect of these results was the
specificity of the host response, which depends on the
bacterial species that colonize the digestive tract
(Rawls et al., 2004). Hence, it is relevant to know the
composition of this microbiota in fish.
The aim of this study is to describe for the first
time the composition of the intestinal microbiota in
Seriola lalandi, as well as to compare the changes in
the diversity of the intestinal bacterial populations at
two different stages during the initial grow out of the
fish. Changes in microbiota composition have been
described in marine fishes from non-feeding yolk sac
to the larvae starting to feed (Verner-Jeffreys et al.,
2003). Considering that the marine fish in aquaculture are switched from live feed to dry feed, it is
expected that the fish will face a change in the microbiota composition given that the type of food is
important for the composition of the fish GI
microbiota (Nayak, 2010).
To detect changes in the microbiota composition
during initial juvenile growth, a first trial was
performed when the fish were a few weeks from the
change to dry feed and for a period of 33 days (Trial
1). A second trial was performed at a larger size when
the dry feed had been supplied for several weeks and
for a period of 50 days (Trial 2). Understanding some
aspects of microbial ecology in aquaculture systems,
such as knowing the types, number, and sources of
Cultivable intestinal microbiota of Seriola lalandi
bacteria commonly associated with different developmental stages, could be useful for manipulating the
microbiota as a strategy for preventing pathogenic
infection or improving nutrition, especially at critical
life stages.
Fish and rearing conditions
Yellowtail fingerlings of 1 g were transferred from a
production facility located in the north of Chile to an
experimental facility (Universidad Catolica Santisima
Concepcion) where the fish were acclimated for six
weeks, until they reached approximately 7 g. The fish
were located in three different tanks in the same
recirculation system. During the first trial, an initial
group of 50 fish by tank were loaded to achieve a
final stocking stock density of 12.3 ± 0.9 kg m-3.
During the second trial, 6 fish were loaded by tank to
achieve a final stocking stock density of 14.5 ± 0.3 kg
m-3. The fish were fed once per hour every 24 h per
day with a commercial diet (SkrettingNutra Alpha
Plus, 52% protein and 20-21% lipids, see Table 1).
The proximal analysis of the feed diets was
determined by the Laboratory of Nutrition and
Physiology at the Universidad Catolica de Temuco
using previously described methodology (Dantagnan
et al., 2009). The trials were performed in a
recirculation system with full seawater at 33 ppt, a
temperature of 21.2 ± 1.5°C and a 24-h day length
(24L:0D).
In the first trial (Trial 1), the initial weight was
7.33 ± 0.30 g, and at the end of this trial, the weight
was 52.2 ± 4.9 g. At an interval of 12 days, a second
trial (Trial 2) was performed with fish coming from
the same initial fish pool. This second trial was
performed for 50 days, the initial weight was 81.7 ±
19.0 g and the final weight was 367.9 ± 50.6 g.
During Trial 1, the feed rate averaged 4.37% of body
weight per day, and during Trial 2, the fish were fed
at an average feed rate of 4.46% of body weight per
day.
Sample collection
Intestinal samples were collected at the end of day 33
(Trial 1) and at the end of day 50 (Trial 2). Five fish
were taken arbitrarily at the end of Trial 1 and seven
fish were taken arbitrarily at the end of Trial 2. Fish
were anesthetized using benzocaine 20% (BZ 20®,
Veterquimica) at a concentration of 3 mL 20-1 L
water. Intestinal samples were obtained by aseptically
dissecting the fish and carefully extracting the entire
intestine. The intestinal contents (digesta) were
collected aseptically. Every individual digesta was
397
Table 1. Approximate composition of the diets used in
the two trials.
Pellet size (mm)
Dry matter
Protein
Lipid
Fiber
Carbohydrates
Ashes
Energy (MJ kg-1)
Diet Trial 1
1.8
91.62%
56.51%
20.59%
1.34%
12.10%
9.47%
24,130
Diet Trial 1
2.3
91.87%
55.11%
21.37%
1.71%
13.66%
8.14%
24,485
homogenized separately, weighed, and an equal
amount of PBS was added.
Bacterial counts and isolation
Total viable counts of heterotrophic aerobic bacteria
were performed through a spread plate method using
Tryptic Soy Agar (TSA, Difco). Aliquots (100 µL) of
appropriate dilutions of the homogenates were spread
onto plates and incubated for 10 days at 17ºC. The
total bacterial counts of the pooled samples were
assessed by epifluorescence microscopy using acridine orange, as described previously (Navarrete et al.,
2010).
PCR amplification and restriction analysis
All colonies collected from plates seeded with the
highest dilutions were analyzed for each sample.
Then, 16S rRNA PCR amplification using 27F and
1492R primers, restriction fragment length polymorphism (RFLP) with AluI, and PAGE with silver
nitrate staining were performed as described
previously (Romero et al., 2002).
Growth and FCR estimates
At the end of each trial, the weight and length of each
fish were once again measured under anesthetic. The
weight-specific growth rate (SGR) was calculated
from the tagged fish as described previously (Hardy
& Barrows, 2002). The feed conversion ratio (FCR)
was estimated according to Hardy & Barrows (2002)
methodology.
Ecological diversity indices
Richness has been measured as the simple count of
total genera present at the end of every trial. To
compare how different or similar the microbiota was
for each trial, the β diversity was compared using the
similarity coefficients of the Jaccard and Sorenson
indices (qualitative) as well as the Sorenson quanti-
398
tative index (Magurran, 1988). Shannon’s entropy or
the Shannon index of diversity was used to compare
the genera composition at the end of both trials.
Using Simpson’s index, dominance measures were
determined because they are weighted towards the
abundances of the commonest genera rather than
providing a measure of genera richness. To evaluate
how equally abundant the genera were, evenness
(Buzas & Gibson’s index) and equitability were
calculated (Magurran, 1988).
Principal components analysis
Principal Components Analysis (PCA) was determined using Statgraphics Centurion XV (Statpoint
Technologies Inc., Warrenton, Virginia, USA).
RESULTS
The average number of total bacteria was 2.6x107
bacteria g-1 of intestinal contents. The average count
of cultivable bacteria was 9.5x103 CFU g-1 of intestinal contents, and in all samples, the cultivability
was approximately 0.04% (ranging between 0.009%
and 0.5%). In total, 50 strains recovered on TSA
medium were analyzed by AluI digestion of PCRamplified 16S rRNA.
The growth rates during the two trials exhibited
different patterns. During Trial 1, the growth rate of
the fish (SGR) was almost twice that of the growth
rate of the fish during Trial 2 (Fig. 1, Table 2), even
when the feed conversion ratio (FCR) was very close.
The growth efficiency measured as the rate of SGR
over FCR in Trial 1 was almost twice that of Trial 2,
indicating that the fish grow better and use the feed
better at smaller sizes than at larger sizes.
The analysis of the intestinal microbiota shows a
different composition between the two trials. At the
end of Trial 1(33 days), the intestinal microbiota was
dominated by γ-Proteobacteria (73%, Fig. 2a),
whereas at the end of Trial 2 (50 days), the intestinal
microbiota was more heterogeneous in composition,
being composed of Actinobacteria (43%), γ-Proteobacteria (39%) and Bacilli (18%) (Fig. 2b).
Analysis of the intestinal microbiota at the genus
level shows that the composition at the end of Trial 1
(52 g and 33 days of feeding) is quite different from
that at the end of Trial 2. At the end of Trial 1, the
predominant taxa were Pseudomonas (32%), Vibrio
(18%) and Staphylococcus (14%) (Fig. 3). At the end
of Trial 2 (367.9 g and 50 days of feeding), the
predominant taxa were Francisella (21%) and
Microbacterium (21%); at lower proportions, Trial 2
also demonstrated the presence of Arthrobacter
(14%), Bacillus (14%) and Vibrio (14%) (Fig. 3).
PCA of the intestinal microbiota (Fig. 4) shows a
different composition that is consistent with the
findings from the analysis of different taxa levels
with respect to both class and genus. Furthermore,
fish at the end of Trial 2 have a more homogeneous
microbiota composition than fish at the end of Trial
1, which is consistent with the measurements of
evenness and equitability (Table 3).
Even when the genus richness is the same
between the sample points (Trials 1 and 2, see Table
3), a comparison of the diversity using the quantitative Jaccard and Sorenson indices and the Sorenson
quantitative index shows that the composition is quite
different (0.13, 0.22 and 0.20, respectively) because
only two genera were shared by the fish from the two
collection sample dates (Trial 1 and Trial 2). The
analysis of the diversity indices showed that the
dominance index was slightly higher in Trial 1 than
in Trial 2. However, the Shannon’s entropy index
was slightly higher in Trial 2 than in Trial 1, while
the evenness and equitability indices in Trial 2 were
slightly higher than in Trial 1. None of these indices
demonstrated statistically significant differences
between the means at the 95% confidence level from
a t-test, and the Kolmogorov-Smirnov test showed
that there was no significant difference between the
two distributions at the 95% confidence level.
DISCUSSION
Little information is currently available on the
microbiota composition of the Seriola genus. The
microbiota of Seriola quinqueradiata was reported by
Sakata et al. (1978) using classic culture methods and
phenotypic identification. To our knowledge, the
current study is the first study of the intestinal
microbiota of Seriola lalandi. The intestinal microbiota observed at different growth stages during this
experiment was different even when richness was the
same. The microbiota composition showed a
similarity of approximately 20%, with only two
genera shared at the end of the two trials, Bacillus
and Vibrio. Regarding the difference in genera
composition of the microbiota, neither trial showed a
difference in the dominance Simpson’s index,
meaning that all genera were equally present, and the
similarity of the evenness and equitability indices
shows that there were no significant differences at the
end of either trial, indicating that all genera were
numerically equal in the fish intestinal microbiota.
Shannon’s entropy index is consistent with the
399
Figure 1. Seriola lalandi juvenile growth during the experiment. Growth from day 0 to day 33 is shown as well as the
growth from day 45 to day 95. The samples were collected on day 33 (Trial 1) and day 95 (Trial 2). The weight is shown
as a logarithmic scale to provide a better appraisal of differences in the slopes of the growth trends from both trials.
Table 2. Specific growth rate (SGR) and feed conversion ratio (FCR) of Seriola lalandi juveniles during the
two trials.
Trial
Days of feeding
SGR
FCR
SGR/FCR
1
33
5.95
1.31
4.54
2
50
30.1
1.29
2.33
relatively low number of taxa detected in the present
study.
The previous work on Seriola quinqueradiata GI
microbiota (Sakata et al., 1978) reported that the
intestinal microbiota was mostly composed by Vibrio
spp. Similarly, in the current study, Vibrio was
reported as a secondary genus in terms of abundance
in both small and large fish. However, other bacteria
from the class γ-Proteobacteria, including Vibrio,
Pseudomonas and Acinetobacter, were found. The
carnivorous diet of yellowtail may partly explain the
low number of taxa observed. Indeed, a recent study
indicated that diet influences the bacterial diversity of
the digestive tract. In that report, a more comprehensive analysis of vertebrate gut microbiota (although
based primarily on mammalian data) indicates that
bacterial diversity increases with the transition from
carnivory to omnivory to herbivory (Ley et al., 2008).
The aerobic cultivable isolates from the intestines
of farmed yellowtail belonged to several genera of γProteobacteria, which represented 73% of all isolates
at day 33 (Trial 1). However, at the end of the
experiment, at day 95 (Trial 2), the γ-Proteobacteria
had become the second predominant taxa after the
Actinobacteria. As γ-Proteobacteria have been shown
to play an important role in animal nutrition and the
ability to create conditions for the growth of other
beneficial bacteria (Moya et al., 2008; Neulinger et
al., 2008), the reduction in the abundance of this
group at the end of Trial 2 may be a symptom of less
favorable conditions for fish growth, as has been
detected from the SGR and SGR/FCR outcomes.
Remarkably, the Actinobacteria represent only 4% of
the isolates at the end of day 33 (Trial 1) and become
the predominant taxa at the end of the experiment
(day 95, Trial 2). As the Actinobacteria are well
known as secondary metabolite producers (Sanchez
et al., 2012), it is possible that the increase in the
presence of this group is a response to some
environment conditions or to some dietary needs that
were not properly satisfied.
We propose that the changes in the growth trend
between the two trials, as measured by SGR and the
SGR/FCR rate, can be related to the microbiota
composition, as has been described in humans (Ley et
al., 2005, 2006), mice (Cani et al., 2008) and grouper
(Sun et al., 2009). In those hosts, important
400
Figure 2. Seriola lalandi intestinal microbiota composition at day 33 (Trial 1, 2a) and at day 95 (Trial 2, 2b)
at the class level. In Trial 1, the γ-Proteobacteria
predominate the sample at 73%, whereas in Trial 2, the
γ-Proteobacteria represent the second taxa after the
Actinobacteria but at a close level (39% and 43%, respecttively).
differences in gut microbiota were found between
normal individuals and obese ones. The obese
individuals had a consistently larger proportion of
Firmicutes than did normal-weight individuals.
Similarly, fish from Trial 1 that exhibited better
growth had a larger proportion of Firmicutes than did
the fish from Trial 2 that had a lower growth rate.
Importantly in mice, carbohydrate active enzymes
were detected as being associated with the change of
microbiota, which allowed obese individuals to
enhance their metabolism (Turnbaugh et al., 2009).
In grouper, the authors suggested that fast growing
fish harbor a favorable microbiota. The different
microbiota observed between the trials was expected
when considering previous reports in salmonids,
where microbiota composition may change during
different growing stages (Romero & Navarrete,
2006). This point should be further addressed in fish
in the future.
There is evidence that some bacteria can play an
important role in promoting the growth and feeding
performance of freshwater fishes such as tilapia
(Lara-Flores et al., 2003; Wang et al., 2008; Abd ElRhman et al., 2009), rainbow trout (Bagheri et al.,
2008) as well as marine fishes such as sea bass
(Carnevali et al., 2006). The finding of better growth
and feeding performance during the first phase of the
experiment, which showed Pseudomonas as the
predominant genus, is consistent with the use of some
strains of this genus as a probiotic agent and growth
promoter in tilapia (Abd El-Rhman et al., 2009). In
contrast, during Trial 2, Bacillus was one of the
predominant taxa; however, given the lower growth
rate in Trial 2, it is possible that the Bacillus strains
are different from those that have been used as
growth promoters in other species (Yanbo & Zirong,
2006; Bagheri et al., 2008; Mesalhy et al., 2008).
More research is needed to modulate the intestinal
microbiota to increase the proportion of beneficial
bacteria that can allow improved growth and feeding
performance, thus enhancing the promise of
yellowtail as an aquaculture species. Furthermore, the
results achieved in this current study are limited to
fish raised in recirculation conditions, and further
research is necessary to verify the intestinal microbiota composition of wild fish and fish raised in
different aquaculture conditions.
The limitations of our study include the lack of a
control for the effect of genetic variation within the
study fish. In terms of the genetic composition of the
study population, it is recognized that family effects
on physiological performance (Johnson et al., 2004)
may influence gut microbiota (Cantas et al., 2011).
Moreover, there is evidence that the members of the
genetic families share significant associations with
certain bacterial groups, suggesting that the nature of
the gut microbiota is influenced by the host
(Navarrete et al., 2012).
More research will be necessary to identify
bacteria that cannot be cultured in aerobic TSA
cultures because cultivable bacteria represent roughly
1% or less of the total bacteria present in a natural
sample. Approaches using molecular techniques such
as DGGE or TTGE may provide better and broader
knowledge on yellowtail intestinal microbiota. This
study presents an overview of the intestinal microbiota of Seriola lalandi that can be used as a
reference for fish from production rearing conditions
401
Figure 3. Seriola lalandi intestinal microbiota composition at day 33 (Trial 1) and at day 95 (Trial 2) at the genera level.
In Trial 1, Pseudomonas is by far the most predominant taxa followed by Vibrio and Staphylococcus, whereas in Trial 2,
Francisella and Microbacterium are the predominant taxa followed by Vibrio, Arthrobacter and Bacillus.
Figure 4. Comparison of the intestinal microbiota composition of Seriola lalandi at day 33
(Trial 1) and at day 95 (Trial 2). The Principal
Components Analysis (PCA) plot based on the
bacterial identification data from intestinal
bacterial communities.
Table 3. Ecological diversity indices of the intestinal microbiota of Seriola lalandi juveniles at the end of the trials. ns: no
significant difference at 95% confidence level t-test.
Trial
Days of feeding
Richness
Dominance Simpson’s index
Shannon’s entropy
Buzas & Gibson’s evenness
Equitability
ß- Diversity
Jaccard qualitative
Sorenson qualitative
Sorenson qualitative
1
33
9
0.18 ± 0.05
1.94 ± 0.01 0.78 ± 0.02 0.88 ± 0.04 0.13
0.22
0.20
2
50
9
0.16 ± 0.07 ns
1.97 ± 0.01 ns 0.80 ± 0.01 ns 0.90 ± 0.01 ns 402
to allow the detection of environmental, nutritional or
disease problems, especially when antibiotics are
used (Navarrete et al., 2008; Romero et al., 2012).
ACKNOWLEDGMENTS
We thank Acuinor, Mr. Daniel Elton and Mr. Daniel
Elton Jr. for providing fish for this study and Ms.
Claudia Henriquez and Mrs. Victoria Urzúa for their
help with sample collection and laboratory work.
This study was funded by FONDECYT 1110253.
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Combined
effects of dietary ω-3 PUFA and salinity on Galaxias maculatus larvae
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3):
404-411, 2013
404
Research Article
Feeding ω-3 PUFA enriched rotifers to Galaxias maculatus (Jenyns, 1842)
larvae reared at different salinity conditions: effects on growth
parameters, survival and fatty acids profile
Patricio Dantagnan1, Aliro Bórquez1, Claudia Pavez1 & Adrián Hernández1
1
Universidad Católica de Temuco, Facultad de Recursos Naturales
Núcleo de Investigación en Producción Alimentaria, Escuela de Acuicultura
ABSTRACT. Despite the well known importance of ω-3 polyunsaturated fatty acids (PUFA) in marine and
freshwater fish larvae, there are few studies on how essential fatty acid requirements and composition on
whole body can be altered by changes in water salinity. The present study aimed to determine the effect of
salinity on ω-3 PUFA requirements, larval growth survival and fatty acid composition of Galaxias maculatus
larvae cultured at two different salinities (0 and 15 g L-1) for 20 days while fed rotifers containing two
different levels of ω-3 PUFA (1.87 and 3.16%). The results denoted a marked difference in ω-3 PUFA
requirements and in the pattern of fatty acid deposition in the whole body of larvae reared at different
salinities, depending of ω-3 PUFA in diets. Thus, to improve growth and survival larvae of G. maculatus
reared at 0 g L-1 require higher levels of ω-3 PUFA, principally 18:3 ω-3. Larvae reared at salinities of 15 g L-1
require low levels of ω-3 PUFA for optimal survival, especially 18:3 ω-3. Eicosapentaenoic acid and
docosahexaenoic acid content in the whole body of larvae was also affected by water salinity.
Keywords: larval nutrition, whitebait, Galaxias maculatus, fatty acid requirement.
Alimentación de larvas de Galaxias maculatus (Jenyns, 1842) con rotíferos
enriquecidos con ω-3 PUFA cultivadas a diferentes condiciones de salinidad:
efectos sobre el crecimiento, sobrevivencia y perfil de ácidos grasos
RESUMEN. A pesar que es bien conocida la importancia de los ácidos grasos poli-insaturados (PUFA),
principalmente los de la serie ω-3, en larvas de peces marinos y de agua dulce, existen escasos estudios sobre
cómo los requerimientos de ácidos grasos esenciales y de la composición en el cuerpo del pez pueden ser
alterados por los cambios en la salinidad del agua. El presente estudio tuvo como objetivo determinar el efecto
de la salinidad sobre los requerimientos de lo PUFA ω-3 y en la composición de ácidos grasos en larvas de
Galaxias maculatus cultivadas durante 20 días posteclosión. Para esto se evaluaron dos niveles de salinidad (0
y 15 g L-1) y dos concentraciones de PUFA ω-3 (1,87 y 3,16%), utilizando rotíferos enriquecidos. Los
resultados muestran una marcada diferencia en los requerimientos de PUFA ω-3 y en el patrón de deposición
de ácidos grasos en las larvas cultivadas a diferentes salinidades en función de la dieta. Así, para mejorar el
crecimiento y la sobrevivencia en larvas de G. maculatus cultivdas a 0 g L-1 se requiere mayores niveles de
PUFA ω-3, principalmente 18:3 ω-3 mientras que larvas cultivadas a salinidades de 15 g L-1 requieren
menores niveles PUFA ω-3, especialmente 18:3 ω-3. El nivel de los ácidos eicosapentaenoico (EPA) y
docosahexaenoico (DHA) contenidos en el cuerpo de las larvas se vieron afectados por la salinidad del agua.
Palabras clave: nutrición de larvas, puye, Galaxias maculatus, requerimientos de ácidos grasos.
___________________
Corresponding author: Patricio Dantagnan (dantagna@uct.cl)
INTRODUCTION
Galaxias maculatus (Jenyns, 1848) is a small-size fish
with circumpolar distribution around Antarctic, known
in Chile and Argentina as puye or pueyen, and in New
Zealand and Australia as whitebait (Mardones et al.,
2008). This fish lives in different salinity environments such as rivers, lakes and estuaries. Two types of
populations have been described: anadromous, that
spends their entire life cycle in freshwater and
405
diadromous that spawn in brackish water, where
larvae hatch out, migrate to the sea before returning to
freshwater as post larvae, and were remain for most of
its adult life (McDowall, 1987).
This species has been studied and commercially
exploited in Chile, Argentina and New Zealand due to
the high economic value of its transparent eel-like
juveniles in European, Mexican and New Zealand
markets (Mardones et al., 2008). However, due to
wild population overfishing, annual catches have
declined during the past few years and G. maculatus
current conservation status is ranked as vulnerable due
to the overexploitation of fisheries and predation by
the introduced salmon species (Encina-Montoya et al.,
2011). As result demand needs to be met by a
sustained production through the development of
breeding technologies. As a result of the high market
value and commercial interest for this species, studies
on the production and rearing of this fish have been
developed in southern Chile (Barile et al., 2003;
Mardones et al., 2008), but their nutritional requirements are not well known.
One of the most important nutrients during initial
stages of any fish species are the essential fatty acids
(EFA), especially highly unsaturated fatty acids
(HUFA) (Watanabe, 1982; Watanabe & Kiron, 1994;
Izquierdo, 1996). Several studies have focused on
fatty acids requirements for larvae of different marine
fish species and the findings indicate that HUFA
dietary supplementation either to live preys or
formulated diets resulted in positive effects on
survival and growth parameters (Izquierdo et al.,
1989; Watanabe & Kiron, 1994; Sargent et al., 1999;
Izquierdo, 2005). Furthermore, the requirements for
essential HUFA in fish may be affected by various
environmental and geographical factors (Olsen &
Skjervold, 1995; Zenebe et al., 1998). Environmental
conditions such as temperature (Farkas et al., 1980;
Olsen et al., 1999; Vagner et al., 2007), salinity
(Borlongan & Benitez, 1992; Haliloglu et al., 2004;
Dantagnan et al., 2010; Xu et al., 2010) and light (Ota
& Yamada, 1971) have been reported to affect the
lipid content and fatty acids profile on fish tissues.
Among the factors mentioned above, water salinity
plays an important role regarding tissue lipid
composition in diadromous fish (Sampekalo et al.,
1992). Changes between freshwater and seawater
ecosystems affect the fish metabolism, modifying the
fatty acids composition of cellular membranes, mainly
ω-3 HUFA (Daikoku et al., 1982; Sheridan, 1989).
These modifications play an important role in
osmoregulation (Sampekalo et al., 1992; Tocher et al.,
1995) and its occurrence seem to be determined more
by variations in salinity than by the diet composition
(Haliloglu et al., 2004; Dantagnan et al., 2007).
Thus, it is important to determine the ω-3 and ω-6
PUFA dietary requirements under different salinities
(Izquierdo, 2005). The determination of appropriate ω3 PUFA in diets for fish larvae has been extensively
studied in many marine and freshwater species (Satoh
et al., 1989; Izquierdo et al., 1990; Dickey-Collas &
Geffen 1992; Geurden et al., 1995), whereas studies in
diadromic species such as G. maculatu are still scarce.
Thus, the present study aimed to determine the effect
of salinity on the optimum dietary ω-3 PUFA for
survival and growth the larval stage and effect on and
body biochemical composition.
Experiment design and fish rearing conditions
The feeding trial was designed as a 2×2 factorial with
two levels of ω-3 PUFA in the experimental
emulsions (1.87 and 3.16%) used to enrich life prey
(Rotifers) and two different salinity conditions as the
other main factor (0 and 15 g L-1). Experimental
treatments were evaluated in triplicate.
Galaxias maculatus larvae were obtained from a
total of 60 wild specimens (40 females and 20 males)
captured in the Reloncaví Estuary near Hornopirén,
Chile. Fish were transported to the hatchery of the
Catholic University of Temuco where they were
adapted to experimental conditions that simulated the
estuary environment. The eggs were obtained by
stripping and fertilized in vitro. Subsequently, the
fertilized eggs were incubated at 13 ± 1ºC and a
salinity level of 0 g L-1. Newly hatched larvae, with an
initial length of 6.00 ± 0.26 mm, were randomly
distributed into 12 cylindrical polyurethane tanks (5
L), at an initial density of 60 larvae per liter.
Tanks were supplied with filtered water (5 µm) at
different salinities, being totally renewed every three
days after total absorption of the yolk sac (day 7).
Water temperature was 15 ± 1ºC and a photoperiod of
24 h with natural light in the hatchery was kept during
the whole experimental period. Larval culture was
kept closed flux, with partial renewal of water every
three days. No microalgae were added to the rearing
tanks to have a better control of the rotifers fatty acid
profile.
Experimental emulsions were manufactured with
6% vitamin premix, 4% soybean lecithin and 90% of
the oils blend formulated with ROPUFA 25 ω-6,
ROPUFA 30 ω-3, ROPUFA 30-EPA (Roche Ltda.,
Santiago, Chile), EPA 28 (Nippai Company Ltd.,
Tokyo, Japan), olive oil and corn oil. Rotifers were
Combined effects of dietary ω-3 PUFA and salinity on Galaxias maculatus larvae
grown at 22ºC and fed with commercial yeast
(Saccharomyces cerevisiae) before being enriched.
Rotifers were enriched using 0.05 g emulsion L-1 per
180-200 rotifers mL-1 at 20-22ºC during 18 h, washed
with clean filtered seawater and then fed to the larvae.
The fatty acid composition of rotifers is shown in
Table 1. Fish larvae were fed during 20 days posthatching at a rate of 5 rotifers mL-1 and gradually
increased to 15 rotifers m L-1 by day 20.
Sampling and calculations
Growth was measured by using the length-specific
growth rate (SGR). This variable was calculated by
the following equation: SGR = ln [final TL – ln (initial
TL)] * 100/days), where TL is total body length.
Survival rate was determined by the difference
between the numbers of larvae at the beginning and at
the end of the experiment. After twenty days of
feeding period, samples of all larvae and rotifers were
filtered, freshwater washed and stored at -80ºC for
posterior biochemical analysis.
Chemical analyses of body composition
Water content was determined according to the
methods of AOAC (1995). Lipids were extracted with
a mix of chloroform and methanol (2:1) (Folch et al.,
1957) and neutral and polar fractions were separated
by absorption chromatography on silica cartridges
(Sep-pack, Waters, Milford, MA) (Juaneda &
Roquelin, 1985). Methyl esters from fatty acids
obtained from lipids were prepared following the
method proposed by Morrison & Smith (1964). Fatty
acids were separated by gas-liquid chromatography
(Hewlett Packard 5890 series II Plus, Wilmington,
USA) using a 30 x 0.25 mm id x 0.25 µm capillary
column HP-225 (Hewlett Packard, Wilmington, USA).
Nitrogen was used as carrier gas. Fatty acids were
identified by comparison to a well characterized
standard such as GLC 462 (Nu-Chek Prep, Elysian,
USA). The fatty acids from the whole body larvae
were expressed as dry basis percentage.
Statistical analyses
Data was analyzed by a two-way variance analysis.
Significant differences among treatment means were
determined using Tukey’s test, with critical limits
being set at P < 0.05. Arcsine square root transformations of percentage data were conducted to achieve
homogeneity of variance. All the statistical analyses
were performed using the software Statistica 10
(StatSoft, Tulsa, USA).
RESULTS
After 20 days of feeding trial, survival of G.
maculatus larvae was affected by water salinity and
406
Table 1. Fatty acids composition and total lipid contents
(percentage of dry weight) of rotifer enriched with the
experimental lipid emulsions.
Fatty acid
C12:0
C14:0
C16:0
C18:0
C20:0
C22:0
C24:0
C14: 1
C16: 1
C18: 1ω-9
C18: 1ω-7
C20: 1ω-9
C22: 1ω-9
C24: 1
C18: 2ω-6
C18: 3ω-6
C18: 3ω-3
C20: 2ω-6
C20: 3ω-3
C20: 3ω-6
C20: 4ω-6
C20: 5ω-3
C22: 2ω-6
C22: 4ω-6
C22: 5ω-3
C22: 6ω-3
Σ ω-6 PUFA
Σ ω-3 PUFA
ω-3/ω-6
EPA/DHA
Total lipid (%)
Treatments
1
2
0.14±0.01
0.11±0.01
0.43±0.03
0.83±0.09
3.15±0.66
3.79±0.22
2.12±0.67
2.31±0.08
0.10±0.02
0.79±0.08
0.25±0.01
0.18±0.04
0.14±0.01
0.07±0.01
0.05±0.00
0.00±0.00
2.46±0.42
5.45±0.38
9.76±0.72
6.70±0.23
0.91±0.16
1.33±0.06
0.86±0.10
0.91±0.04
0.18±0.02
0.20±0.01
0.07±0.01
0.08±0.01
3.36±0.21
2.38±0.10
0.03±0.00
0.74±0.07
0.91±0.04b
0.21±0.01a
0.06±0.01
0.00±0.00
0.04±0.00
0.46±0.08
0.03±0.00
0.15±0.01
0.12±0.01
0.06±0.00
0.98±0.02
1.18±0.04
0.01±0.01
0.00±0.00
0.00±0.00
0.13±0.00
0.12±0.01
0.11±0.01
0.52±0.01
0.51±0.03
3.61±0.25
3.46±0.19
3.16±0.19b
1.87±0.04a
0.52±0.04a
0.91±0.01b
1.88±0.03
2.32±0.05
26.10±0.34
26.26±2.39
Values represent means ± SD (n = 6)
Values with different superscript letter indicate significant difference (P > 0.05).
Dry basis
the interactions between water salinity and diet (P <
0.05) (Table 2). Fish reared at 0 g L-1 showed a
significant higher survival rate (P < 0.05) when
rotifers ω-3 PUFA content was increased from 1.87 to
3.16 % (Fig. 1). In contrast, fish reared at salinity of
15 g L-1 showed a significant decrease in survival rate
(P < 0.05) when the rotifers content of ω-3 PUFA
increased from 1.87 to 3.16% (Fig. 1). Growth of G.
maculatus larvae was affected by water salinity, diet
and the interactions between water salinity and diet (P
< 0.05) (Table 2). At 0 g L-1 salinity the lowest SGR
was recorded in the larvae fed rotifers containing
1.87% ω-3 PUFA and the highest SGR in those fed
407
Figure 1. Survival of Galaxias maculatus larvae reared
at different salinities and two ω-3 PUFA dietary levels
after 20 days post-hatching (Values are means ± 2 SD).
Figure 2. Specific Growth Ratio (SGR) of Galaxias
maculatus larvae reared at different salinities and two ω3 PUFA dietary levels after 20 days (Values are means ±
2 SD).
rotifers with 3.16% of ω-3 PUFA (Fig. 2). However,
at 15 g L-1 salinity growth rates were low and there
was not a marked effect of ω-3 PUFA (Fig. 2) (P >
0.05).
Lipid profile analysis of larvae showed that the
most abundant monounsaturated fatty acids were 16:1,
18:1 ω-9 and 18:1 ω-7 (Tables 3 and 4). These were
mainly accumulated in neutral fractions, regardless
water salinity and fatty acid level in rotifers. Larvae
reared at 0 and 15 g L-1 and fed high ω-3 PUFA
enriched rotifers contained high ω-3 PUFA
accumulated in the neutral fraction as opposed to
larvae fed with low ω-3 PUFA content rotifers, in
which, ω-3 PUFA were accumulated in the polar
fraction, especially DHA (Tables 3 and 4).
18:3 ω-3 content, they are able to accumulate higher
EPA and DHA levels in the neutral fraction,
contributing in this way to cover the requirements of
these fatty acids and improving the growth and
survival rates. Thus, 18:3 ω-3 is efficient as EFA for
Galaxias maculatus reared in freshwater, considering
that freshwater fishes are able to convert 18:3 ω-3 into
20:5 ω-3 and 22:6 ω-3 (Sargent et al., 1995).
When larvae were reared at 15 g L-1 and fed with
rotifers with a highest content of ω-3 PUFA, mainly
18:3ω-3, growth did not improve. These results
suggest that fatty acids requirements at 15 g L-1 are
not met by 18:3ω-3 increment to improve growth and
higher level DHA is necessary to be incorporated in
the diet. This agrees with our previous results
(Dantagnan et al., 2010) and other studies with marine
fish larvae for which DHA requirement is highly
relevant and it is necessary to be incorporated in the
diet to improve growth (Watanabe, 1993; Gaspasin &
Duray, 2001; Bransden et al., 2005; Lund et al., 2007;
Vizcaino-Ochoa et al., 2010). High survivals were
found in larvae fed with low dietary ω-3 PUFA reared
at 15 g L-1. Furthermore, this group of larvae
presented a high DHA level on polar fraction from
whole body lipids. DHA is an essential fatty acid for
fish larvae on brackish environments because it has an
important role on membranes permeability and
DISCUSSION
The results from the present study showed that
there were both independent and synergistic
significant (P < 0.05) effects of salinity and dietary ω3 PUFA on survival and growth in G. maculatus
larvae. EPA and DHA content in both diets are
relatively close, but the best larval survival and growth
at 0 g L-1 were obtained when ω-3 PUFA dietary
levels, mostly 18:3 ω-3, were high. When G.
maculatus larvae are reared in freshwater and fed high
408
404
Table 2. ANOVA table showing the effects of salinity and diets on total survival and growth. In bold are indicate the
significant values. (P < 0.05).
Total survival
Salinity
Diet
Salinity x diet
Error
Specific Growth Ratio (SGR)
df
MS
F
P
df
MS
F
P
1
1
1
7
0.26
0.00
0.30
0.009
29.59
0.02
33.52
0.00
0.88
1
1
1
214
8.15
8.32
5.80
0.20
39.82
40.68
28.34
0.00
0.00
0.00
0.00
Table 3. Fatty acids composition (porcentaje en base seca) from neutral and polar fractions in larvae fed with the
experimental diets and reared at salinity of 0 g L-1. N: Neutral, P: Polar.
Fatty acids (%)*
Treatment 1
Treatment 2
N
P
Ratio N/P
N
P
Ratio N/P
C12:0
C14:0
C16:0
C18:0
C20:0
C22:0
C24:0
0.00
0.58
5.64
6.85
0.14
0.37
0.36
0.00
0.18
2.31
2.83
0.06
0.12
0.14
3.22
2.44
2.42
2.33
3.08
2.57
0.12
0.80
5.28
4.06
0.04
0.06
0.12
0.00
0.22
2.53
1.15
0.00
0.00
0.09
3.63
2.09
3.53
1.33
C14: 1
C16: 1
C18: 1ω-9
C18: 1ω-7
C20: 1ω-9
C22: 1ω-9
C24: 1
C18: 2ω-6
C18: 3ω-6
C18: 3ω-3
C20: 2ω-6
C20: 3ω-3
C20: 3ω-6
C20: 4ω-6
C20: 5ω-3
C22: 2ω-6
C22: 4ω-6
C22: 5ω-3
C22: 6ω-3
Σ ω-6 PUFA
Σ ω-3 PUFA
ω-3/ω-6
EPA/DHA
0.12
1.17
4.01
0.72
0.47
0.19
0.22
1.19
0.19
0.27
0.02
0.10
0.04
0.03
0.08
0.05
0.02
0.01
0.12
1.55
0.59
0.38
0.67
0.02
0.37
1.21
0.19
0.10
0.01
0.05
0.42
0.04
0.05
0.02
0.10
0.01
0.04
0.08
0.00
0.00
0.02
0.32
0.53
0.57
1.07
0.25
6.00
3.16
3.31
3.78
4.70
19.00
4.40
2.83
4.75
5.40
1.00
1.00
4.00
0.75
1.00
0.50
0.37
2.92
1.03
0.35
2.69
0.00
2.22
3.25
0.98
0.36
0.10
0.18
1.54
0.42
0.11
0.00
0.09
0.11
0.20
0.53
0.00
0.03
0.13
0.77
2.30
1.62
0.71
0.68
0.00
1.15
2.15
0.54
0.09
0.01
0.06
0.20
0.04
0.03
0.00
0.06
0.00
0.12
0.45
0.00
0.00
0.09
0.48
0.36
1.11
3.11
0.95
1.91
1.51
1.81
4.00
10.00
3.00
7.70
10.05
3.66
1.50
1.66
1.17
1.44
1.45
6.38
1.47
0.22
0.71
osmoregulation (Sampekalo et al., 1992). Thus,
several studies have suggested that DHA accumulation patterns in polar lipids are linked to survival
(Mourente & Tocher, 1992, 1993; Koven et al., 1993).
According to Rodríguez et al. (1997) low DHA
incorporation in polar lipids usually results in low
survival rates on marine fish larvae.
In summary, ω-3 PUFA dietary changes, principally 18:3 ω-3, can determine important alterations in
the accumulation pattern of PUFA in larvae reared in
409
Table 4. Fatty acids composition (percentage of dry weight) from neutral and polar fractions in larvae fed with the
experimental diets and reared at salinity of 15 g L-1. N: Neutral, P: Polar.
Fatty acids (%)
C12:0
C14:0
C16:0
C18:0
C20:0
C22:0
C24:0
C14: 1
C16: 1
C18: 1ω-9
C18: 1ω-7
C20: 1ω-9
C22: 1ω-9
C24: 1
C18: 2ω-6
C18: 3ω-6
C18: 3ω-3
C20: 2ω-6
C20: 3ω-3
C20: 3w-6
C20: 4ω-6
C20: 5ω-3
C22: 2ω-6
C22: 4ω-6
C22: 5ω-3
C22: 6ω-3
Σ ω 6 PUFA
Σ ω 3 PUFA
ω-3/ω6−
EPA/DHA
Treatment 1
N
0.05
0.16
1.69
1.80
0.06
0.10
0.13
0.03
0.72
1.80
0.38
0.22
0.18
0.06
0.50
0.02
0.06
0.01
0.05
0.01
0.03
0.11
0.02
0.07
0.02
0.09
0.65
0.34
0.51
1.17
P
0.00
0.10
1,52
1.16
0.01
0.04
0.05
0.00
0.43
1.48
0.24
0.07
0.08
0.01
0.45
0.01
0.03
0.02
0.03
0.02
0.07
0.24
0.00
0.02
0.05
0.50
0.58
0.84
1.45
0.48
freshwater and brackish water, affecting the larval
survival and growth. This is probably the result of
18:3 ω-3 bioconversion in freshwater. In seawater,
DHA is mostly accumulated on the polar fraction and
does not depend on the level of 18:3 ω-3 in diets.
Thus, EPA and DHA deficiencies can be covered by
18:3 ω-3 in freshwater, while in seawater dietary DHA
incorporation is required. This may have important
repercussions during the migration periods of
anadromic or catadromic fish and may affect the
rearing performance of this species when cultured
under diferent salinities.
ACKNOWLEDGEMENTS
This study was carried out as part of the project
AQ04I1006 under the HUAM-FONDEF program
financed by CONICYT- Chile. The authors would like
to express their gratitude to Dra. Marisol Izquierdo,
Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, España,
for her critical comments of the manuscript.
Treatment 2
Ratio N/P
1.60
1.11
1.55
6.00
2.50
2.60
1.67
1.21
1.58
3.14
2.25
6.00
1.11
2.00
2.00
0.50
1.66
0.50
0.42
0.45
3.50
0.40
0.18
1.12
0.40
0.35
2.43
N
0.24
0.25
0.11
4.29
0.09
0.39
0.32
0.72
0.17
2.89
0.72
0.28
0.36
0.09
0.18
1.64
0.18
0.04
0.31
0.05
0.09
0.42
0.00
0.34
0.08
0.22
2.33
1.19
0.51
1.92
P
0.00
0.04
0.75
0.31
0.04
0.20
0.01
0.00
0.05
0.57
0.15
0.03
0.10
0.02
0.26
0.04
0.02
0.00
0.00
0.02
0.06
0.15
0.00
0.10
0.04
0.27
0.38
0.48
1.28
0.00
Ratio N/P
6.25
0.14
1.38
2.25
1.95
3.20
3.40
5.07
4.80
9.33
3.60
4.50
0.69
0.11
9.00
-2.50
1.50
2.80
3.40
2.00
0.81
6.00
2.47
0.40
-
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Rodados bioerosionados, estuario de Bahía Blanca, Argentina
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 412-422, 2013
412
Research Article
Rodados bioerosionados en depósitos marinos holocenos del estuario de Bahía
Blanca, Argentina: consideraciones paleoambientales y procedencia
Jorge O. Spagnuolo1, 2, Ester A. Farinati2 & Salvador Aliotta1,2
1
Instituto Argentino de Oceanografía, CONICET-UNS, CCT Bahía Blanca
Camino La Carrindanga km 7, C.C. 804, 8000 Bahía Blanca, Argentina
2
Departamento de Geología, Universidad Nacional del Sur
San Juan 670, 8000 Bahía Blanca, Argentina
RESUMEN. En la costa norte del estuario de Bahía Blanca, provincia de Buenos Aires, Argentina, se
presentan cordones litorales compuestos por arena conchilífera y elevada proporción de rodados de origen
sedimentario. Muchos de estos clastos muestran importantes signos de bieorosión. La procedencia de este
material se vincula con las extensas plataformas de abrasión presentes al este del estuario (costas de Pehuén
Co). Se determinaron dos icnofacies: la icnofacies de Trypanites integrada por Gastrochaenolites,
Maeandropolydora, Trypanites, Gnathichnus y Radulichnus, propia de sustratos duros y la icnofacies de
Skolithos representada por galerías de Ophiomorpha desarrollada en sustratos blandos. Ambas, caracterizan un
ambiente litoral somero. Durante la transgresión holocena, los sustratos costeros se vieron afectados por el
avance marino y los fragmentos erosionados fueron transportados por deriva litoral hacia el interior del
estuario. Finalmente, eventos de tormenta depositaron en los cordones litorales el material con signos de
bioerosión. En la actualidad, muchos de estos rodados que presentan gradación en tamaño hacia el interior del
estuario, se hallan en tránsito en las playas por deriva litoral este-oeste.
Palabras clave: bioerosión, plataformas de abrasión, rodados, transgresión holocena, deriva litoral, Argentina.
Bioeroded boulders in Holocene marine deposits of the Bahía Blanca Estuary:
palaeoenvironmental considerations and provenance
ABSTRACT. On the north shore of the Bahia Blanca estuary, Buenos Aires, Argentina, sand shell ridges
composed by a high proportion of boulders of sedimentary origin are present. Many of these clasts show
significant signals of bieorosion. The procedence of this material is linked to the extensive abrasion platforms
present to the east of the estuary (coasts of Pehuén Co). Two ichnofacies were established: Trypanites
ichnofacies comprising Gastrochaenolites, Maeandropolydora, Trypanites, Gnathichnus and Radulichnus,
typical of hard substrates and Skolithos ichnofacies represented by Ophiomorpha galleries developed in soft
substrates. Both characterize a shallow coastal environment. During the Holocene transgression, coastal
substrates were affected by the advancing sea and eroded fragments were transported by littoral drift into the
estuary. Finally, storm events deposited material with signs of bioerosion in the littoral ridges. Today, many of
these boulders, which exhibit gradations in size into the estuary, are in transit across the beaches by east-west
littoral drift.
Keywords: bioerosion, wave cut platform, boulders, Holocene transgression, littoral drift, Argentina.
___________________
Corresponding author: Jorge O. Spagnuolo (jospa@criba.edu.ar)
INTRODUCCIÓN
El último evento transgresivo-regresivo marino ocurrido durante el Holoceno afectó a las costas del
mundo y en diversa medida influenció también el
litoral argentino. Como resultado de este proceso,
permanecen sobre la costa norte del estuario de Bahía
Blanca, ubicado al sureste de dicha localidad,
depósitos sedimentarios que constituyen cordones y
espigas. Estos depósitos son acumulaciones elongadas,
que se disponen en forma subparalela entre sí y con
respecto a la línea de costa actual, están integrados por
413
arenas medianas a gruesas, con importantes concentraciones de valvas de moluscos, rodados y bloques de
variada litología.
Los procesos de penetración biológica en sustratos
duros comprenden la actividad de una amplia gama de
organismos, entre los que se puede encontrar desde
algas y hongos microscópicos hasta vertebrados que
los perforan o roen. Diversas comunidades de
organismos que perforan, incrustan o anidan tienen un
largo registro fósil, y los signos de bioerosión pueden
ser utilizados exitosamente para estudios paleoecológicos (Wilson, 1987). Entre otros elementos, son
susceptibles de ser bioerosionados: plataformas
rocosas, rocas móviles como cantos rodados y
bloques, sedimentos endurecidos, restos esqueléticos
(valvas y huesos), etc. (Taylor & Wilson, 2003).
Como consecuencia, las estructuras biogénicas
resultantes se clasifican como trazas fósiles. Asimismo, el conocimiento de las diferentes trazas fósiles,
que afectan a los sustratos líticos, puede ser empleado
para interpretar condiciones de salinidad, oxigenación,
turbulencia del agua, etc., específicas para cada
especie colonizadora (Martinell, 1989).
La mayor parte de los estudios sobre bioerosión en
valvas o restos esqueléticos provienen de sustratos que
han sido colonizados y bioerosionados por la acción
de una amplia variedad de organismos bentónicos
perforantes (Boekschoten, 1967; Farinati et al., 2002,
2007; Bromley, 2004; Gibert et al., 2004). Existen
también numerosos trabajos referidos a bioerosión en
distintos tipos de sustratos duros móviles de ambientes
litorales (Wilson, 1986, 1987; Gibert et al., 1998;
Doménech et al., 2001; Taylor & Wilson, 2003;
Donovan et al., 2007). Por el contrario, este tipo de
estudios son escasos en Argentina, en especial para el
área del estuario de Bahía Blanca.
El objetivo del presente trabajo consiste en
establecer los icnotaxones, producto de bioerosión,
observables en rodados y bloques que integran
depósitos fosilíferos cordoniformes holocenos, así
como acumulaciones litorales modernas que se
presentan de manera saltuaria a lo largo de la franja
costera entre el Balneario Pehuén Co y el estuario de
Bahía Blanca (Fig. 1). Además, vincular a estos
materiales transportados con sus posibles áreas de
generación, para establecer la evolución paleoambiental que condujo al estado actual de los depósitos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Marco sedimentológico-estratigráfico
A partir del último proceso transgresivo que dejó
evidencias de al menos dos líneas costeras actual-
mente sumergidas (Aliotta, 1987; Spagnuolo, 2005) y
cuya edad se ubica en torno a los 8,5 ka AP
(Spagnuolo, 2005), habría comenzado un proceso de
transporte de materiales como carga de fondo hasta
niveles más someros. Durante el Holoceno medio, se
alcanzó el máximo nivel del mar en la costa argentina
del Atlántico Sur (Weiler, 1980, 1983, 1993; Schnack
et al., 1982; Trebino, 1987; Rutter et al., 1989, 1990;
Cortelezzi et al., 1992; Codignotto & Aguirre, 1993;
Aguirre & Whatley, 1995; Isla et al., 1996; González,
1996; Schellmann & Radtke, 1997; Bujalesky, 1997;
Isla, 1998; Aramayo et al., 1998; Gutiérrez-Téllez &
Schillizzi, 2002; Isla & Bujalesky, 2004) y fue durante
este período que la acción de tormentas extraordinarias habría originado los cordones actualmente
emplazados en los niveles topográficos más elevados
del estuario de Bahía Blanca (Aliotta & Farinati, 1990;
Farinati & Aliotta; 1997; Spagnuolo, 2005).
Con posterioridad, durante el transcurso de la
regresión, continuaron formándose depósitos de
características similares, que se ubican en los sectores
costeros menos elevados. De este modo, se habrían
sucedido los eventos conducentes al estado actual. En
todos los casos, los cordones litorales que constituyen
uno de los rasgos morfo-sedimentológicos más
relevantes del último proceso transgresivo-regresivo
Holoceno, en el estuario de Bahía Blanca, presentan
elevado contenido de material lítico con signos de
bioerosión. Los diferentes niveles que integran estos
depósitos poseen estratificación paralela a subparalela
con espesores que oscilan desde 4 hasta 40 cm y están
mayoritariamente integrados por arenas medianas a
gruesas, con concentraciones variables de valvas de
moluscos y rodados de distinta litología. El empaquetamiento sedimentario, varía desde bioclasto soporte
(en los casos donde los bioclastos y algunos clastos
líticos están en contacto mutuo), característica
distintiva del sector interno del estuario (Fig. 2a), a
matriz soporte, donde los rodados y restos de
moluscos se presentan dispersos en la arena (sector
externo) (Fig. 2b). Los cordones ubicados en cercanías
de la ciudad de Bahía Blanca (área interna), se apoyan
en discordancia erosiva sobre sedimento limo arcillo
arenoso atribuible a una antigua llanura de marea. Sus
bases se localizan en cotas de hasta 5,50 m sobre el
nivel medio del mar (n.m.m.). El material que los
integra es, fundamentalmente, arena mediana con alto
porcentaje de valvas y menor proporción de fragmentos líticos.
Los depósitos ubicados en la franja costera, al este
de la ciudad de Punta Alta, se ubican en un nivel
altimétrico ligeramente inferior y se apoyan en
discordancia sobre arena fina con baja proporción de
fango. El material sedimentario que los compone
414
412
Figura 1. Área de estudio. Estuario de Bahía Blanca, Argentina.
Figura 2. Cordones litorales del estuario de Bahía Blanca. a) Esquema estratigráfico e imagen de un cordón
correspondiente a la zona interna, b) esquema estratigráfico e imagen de un cordón correspondiente a la zona
externa.
415
413
corresponde a arena gruesa gravosa de pobre selección, donde la grava está integrada por conchilla,
rodados de cuarcita y numerosos rodados de limolita,
arenisca limolítica y clastos aplanados limo arenoso
calcáreos. La estratificación presente, con niveles de
espesor oscilante entre 5 y 40 cm, se dispone con
suave buzamiento hacia el sur en ángulos de entre 5 y
15º. Por encima del depósito marino, se presenta una
cobertura de arena fina a mediana de carácter eólico y
de potencia variable (Fig. 2b). Numerosas dataciones
radimétricas de C14, efectuadas a lo largo de toda el
área de estudio sobre material conchilífero, indican
para estas acumulaciones edades mínimas que varían
entre 6,5 ka y 1,7 ka AP (González et al., 1983;
Farinati, 1985; Spagnuolo, 2005). Las concentraciones
esqueléticas de moluscos presentes en estas unidades
morfológicas fueron estudiadas con enfoque esencialmente tafonómico (Spagnuolo et al., 2000, 2001;
Aliotta et al., 2001; Farinati et al., 2002; Spagnuolo,
2005). Asimismo, los trabajos mencionados analizan
detalladamente las características sedimentológicas,
estratigráficas y morfológicas de los cordones.
distinguen dos tipos principales: arcilitas limolíticas
calcáreas y areniscas limolíticas calcáreas.
RESULTADOS
Arcilitas limolíticas calcáreas
Se presentan con forma de fragmentos aplanados de
carácter prismático e integran bloques de hasta 20 cm
de lado mayor y 4 cm de espesor máximo. Sus caras
aplanadas presentan diferentes signos de bioerosión
y/o estructuras sedimentarias entre las que se citan:
- Raspaduras superficiales paralelas: integradas por
marcas separadas entre sí de 3 a 5 mm. Estas trazas
fósiles se atribuyen a Radulichnus (Voigt, 1977) y
fueron producidas por la locomoción o pastoreo de
gastrópodos y/o chitones (Fig. 3a).
- Perforaciones circulares con forma de clavas:
aproximadamente normales a la superficie, de hasta
4 mm de diámetro o menores y con base
redondeada, a veces se hallan rellenas de sedimento. En la mayoría de los casos las perforaciones
no atraviesan totalmente el espesor de los
fragmentos. Estas estructuras se atribuyen a
Gastrochaenolites (Leymerie, 1842) y son realizadas por bivalvos perforantes del tipo Litophaga
(Fig. 3b).
- Perforaciones circulares cilíndricas: desarrolladas
verticalmente, de hasta 1 mm de diámetro, asignadas a Trypanites (Mägdefrau, 1932) y producidas
por anélidos. En algunos casos, alrededor de las
perforaciones se han depositado dendritas de
manganeso de configuración fibro-rradiada y en
otros casos aureolas de óxido de hierro en tonos
castaños oscuros (Fig. 3c).
- Galerías cilíndricas sinuosas: de hasta 6 mm de
anchura, correspondientes a Maeandropolydora
(Voigt, 1965) y atribuidas a la actividad de anélidos
poliquetos (Fig. 3d).
- Raspaduras superficiales en estrella: atribuidas a
Gnathichnus (Bromley, 1975), son producidas por
el pastoreo de equinoideos (Fig. 3e).
- Pisolitos: concreciones esféricas de 7 a 9 mm de
diámetro, originadas por algas y formadas probablemente a partir de un núcleo central de arcilla. Se
presentan finamente laminadas (Fig. 3f).
- Dendritas de manganeso: se presentan de manera
arborescente asociadas a grietas en la superficie de
las plataformas y en ocasiones en rodados. No se
les atribuye vinculación directa con las trazas
biogénicas (Fig. 3g).
El material lítico de las plataformas de abrasión, de los
cordones y de los rodados dispersos en la playa
comprende litologías de composición, forma y tamaño
variados. Dentro de estos materiales sedimentarios se
Areniscas limolíticas calcáreas
Constituyen bloques de carácter prismático de hasta
20 cm de lado mayor y hasta 6 cm de espesor máximo.
Se presentan fuertemente afectadas por:
Obtención de muestras y análisis
A lo largo de los diversos depósitos cordoniformes
costeros se extrajeron 50 muestras sedimentológicas.
El tratamiento granulométrico del material se llevó a
cabo por medio de tamizado, siguiendo técnicas
convencionales (Folk & Ward, 1957). Los bloques y
rodados extraídos de los cordones fueron lavados y
analizados para establecer tanto las litologías como
sus rasgos icnológicos.
En cercanías de la localidad de Pehuén Co, se
analizaron diversos sectores con amplias plataformas
de abrasión. Las mismas, presentes en sectores intermareales y submareales, se desarrollan de manera
discontinua y parcialmente cubiertas por arena de
playa. Para obtener una estimación cuantitativa de la
proporción de perforaciones que afecta a las
plataformas marinas del área de estudio se estableció,
por conteo, el número de perforaciones circulares de
Gastrochaenolites por metro cuadrado. Asimismo, en
las acumulaciones de la playa, se recolectaron de
manera aleatoria 300 rodados dispersos sobre los que
se determinaron los diferentes tipos de rasgos
bioerosivos.
416
412
Figura 3. Rodados de arcilitas limolíticas calcáreas. a) Radulichnus isp., b) Gastrochaenolites isp., c) Trypanites isp.,
d) Maeandropolydora isp., e) Gnathichnus isp., f) pisolitos, g) dendritas de óxidos de manganeso.
Figura 4. Rodados bioerosionados de areniscas limolíticas calcáreas. a) Gastrochaenolites isp., b) Maeandropolydora
isp., c) perforaciones de Gastrochaenolites isp. sobre tubo de Ophiomorpha que ha sido rodado.
- Perforaciones circulares con forma de clavas:
distribuidas por toda la superficie, aproximadamente normales a la misma, atribuidas a Gastrochaenolites isp. (Fig. 4a)
- Galerías cilíndricas sinuosas: de entre 3 y 5 mm de
anchura, asignadas a Maeandropolydora isp. (Fig.
4b).
- Sistema de galerías: asignadas a Ophiomorpha
(Lundgren, 1891) debidas a la actividad de crustáceos callianassidos. Los diámetros de estos tubos
varían de 2 a 10 cm (Figs. 4c, 5a). La pared interna
de los tubos es lisa mientras que la externa es
rugosa debido a la presencia de pellets aglutinados.
Este sistema de galerías atribuido a Ophiomorpha
no se encuentra asociado a ningún otro icnogénero.
Desde un enfoque etológico, las trazas fósiles
registradas constituyen Domichnia originadas en la
búsqueda de refugio (Gastrochaenolites, Maeandropolydora, Trypanites, Ophiomorpha) y Pascichnia
por pastoreo y alimentación (Radulichnus, Gnathichnus). Estas trazas se presentan también sobre
variados restos esqueléticos de moluscos que han
estado disponibles en el fondo marino y que, del
mismo modo, fueron utilizados por los organismos
perforantes e incrustantes como sustratos duros.
El conteo de perforaciones atribuidas a Gastrochaenolites sobre distintos sectores de plataformas de
abrasión arrojó un valor promedio de 2000 a 2500
perforaciones por metro cuadrado (Fig. 5b).
417
413
Figura 5. Plataformas de abrasión por olas de Pehuén Co. a) Plataforma de areniscas limolíticas calcáreas con galerías de
Ophiomorpha isp. con detalle de un tubo, b) plataforma de arcilitas limolíticas calcáreas con detalle de las perforaciones
que las afectan.
DISCUSIÓN
Las trazas fósiles de bioerosión realizadas por
distintos organismos en búsqueda de habitación o
refugio, alimentación, fijación y pastoreo son producidas principalmente por esponjas, poliquetos, bivalvos, equinoideos y gastrópodos (Warme, 1975;
Bromley, 1992, 1994; Martinell & Domènech, 1995;
Gibert et al., 2004; Donovan et al., 2007), que deben
desarrollar diversas estrategias para perforar y/o
incrustar los sustratos (Taylor & Wilson, 2003). Las
rocas, de variada litología y origen, así como valvas,
huesos y madera, ofrecen hábitats de relativa
estabilidad estructural para los organismos
colonizadores en comparación con el brindado por los
sedimentos no consolidados. La literatura ofrece
variados ejemplos de especies que viven sobre
sustratos duros móviles (rodados y bloques), en
algunos casos, previamente perforados por bivalvos y
posteriormente, habitados por organismos que se
adaptan a vivir en dichas cavidades (Wilson, 1986).
Un ejemplo del accionar de estas especies fue descrito
para el Eoceno de Nueva Zelanda (Lee et al., 1997),
donde rodados basálticos del tamaño guijarro y guijón,
a pesar de su dureza, constituyen el sustrato para
epibiontes como algas coralinas, serpúlidos, bivalvos
y briozoos. De modo semejante, algunos organismos
bioerodadores, habitantes del entorno al estuario de
Bahía Blanca, han utilizado sustratos líticos tanto fijos
como parcialmente móviles para desarrollar sus
estrategias de vida.
Una icnofacies es una asociación de trazas fósiles
que aparece recurrentemente a lo largo del tiempo
geológico y está relacionada a determinados pará-
metros ambientales. En el área de estudio, sobre la
base de la asociación de trazas fósiles presentes en las
plataformas costeras, en los fragmentos líticos desprendidos de las mismas y en los rodados integrantes
de los cordones litorales y playas actuales se
reconocieron dos icnofacies: la icnofacies de Trypanites, propia de sustratos duros, desarrollada en las
plataformas de arcilitas limolíticas calcáreas y la
icnofacies de Skolithos, propia de sustratos blandos,
presente en las plataformas de areniscas limolíticas
actualmente cementadas por carbonato de calcio. En
ambos casos, estas icnofacies se definieron considerando las asociaciones de trazas presentes, sus
extensiones areales y continuidad lateral. Una
situación equivalente fue descripta por Bromley &
Asgaard (1993) que adjudican a la icnofacies de
Entobia a fragmentos bierosionados desprendidos de
costas acantiladas de la isla de Rhodas.
En ambientes costeros, cuando se hallan
perforaciones sobre rocas duras, el proceso evolutivo
paleoambiental que puede inferirse de la interpretación de las diferentes icnofacies responde a
características evolutivas propias de dichos ambientes
como la profundidad de la columna de agua y las
condiciones energéticas y depositacionales (Kleemann,
1973; Bromley, 1992; 1994). En el caso específico del
estuario de Bahía Blanca, la presencia de rodados
bioerosionados señalaría momentos con intervención
de moderada energía de olas y baja tasa de
sedimentación que permitieron cierta estabilidad
estructural como para que los rodados se constituyan
en sustratos susceptibles de ser colonizados.
La icnofacies de Trypanites descrita por Frey &
Seilacher (1980) caracteriza a una asociación de
perforaciones y raspaduras en ambientes marinos. Esta
icnofacies está dominada por perforaciones cilíndricas, en forma de clavas, de gota, en U o de
geometría irregular, que se disponen perpendiculares a
la superficie del sustrato y representan domicilios de
organismos suspensívoros o predadores pasivos. También se presentan raspaduras y roeduras de pastadores
algales. La icnodiversidad es moderadamente baja,
pero la abundancia es alta. Los icnogéneros más
típicos son Trypanites, Gastrochaenolites, Maeandropolydora, Gnathichnus y Radulichnus. La icnofacies
de Trypanites, implica superficies de omisión marinas
litorales y sublitorales en sustratos consolidados como
costas rocosas, rocas de playa, sustratos duros
(hardgrounds) y sustratos de naturaleza orgánica como
capas de huesos o coquinas (Frey & Pemberton,
1984). En el área de estudio, la icnofacies de
Trypanytes puede vincularse al evento regresivo del
Holoceno medio. Asimismo, en las costas estudiadas,
la presencia de óxidos de Fe rodeando las
perforaciones de Trypanites, evidente en algunos
rodados (Fig. 3c), sugiere variaciones en las
condiciones óxido reductoras que implican exposiciones subaéreas propias de las plataformas costeras
en un ambiente regresivo. Estos óxidos, presentes en
las sedimentitas arcillo limosas junto con dendritas de
óxidos de manganeso constituyen formas arborescentes. El origen de las dendritas se asocia a la
precipitación del manganeso infiltrado con el agua de
mar en las discontinuidades superficiales de las rocas
(Van Cappellen & Wang, 1996; Usui & Someya,
1997).
La icnofacies de Skolithos (Seilacher, 1964) está
integrada por estructuras de habitación verticales y
sistemas de galerías horizontales y ramificadas. En el
área de estudio se presentan galerías altamente
desarrolladas de Ophiomorpha que constituyen una
asociación monoespecífica muy bien representada en
las plataformas arenosas estudiadas (Fig. 5b), que son
atribuidas a la acción de cangrejos callianássidos.
Debido a la erosión que afectó a las costas de
Pehuén Co durante el proceso regresivo Holoceno, las
estructuras superficiales en posición vertical de estas
galerías han desaparecido y han quedado preservadas
sólo las trazas más profundas de disposición
horizontal y ramificada. La icnofacies de Skolithos se
relaciona con condiciones litorales inferiores a
sublitorales con predominio de energía moderada,
característica de costas dominadas por mareas. Está
asociada a sedimentos mayoritariamente arenosos, con
escaso fango, bien seleccionados y móviles, sujetos a
abrupta erosión o depositación con presencia de gran
cantidad de partículas orgánicas mantenidas en
suspensión por olas o corrientes (Buatois et al., 2002;
418
412
Buatois & Mángano, 2008). En el caso de estudio, la
icnofacies de Skolithos se habría originado sobre
material no consolidado que, posteriormente, durante
la etapa regresiva, habría sufrido somerización
acompañada por cementación carbonática. En la
actualidad, procesos erosivos mediante los restos de
las galerías se encuentran parcialmente cementados en
la plataforma de areniscas limolíticas calcáreas (Fig.
5a).
Con enfoque evolutivo ambiental, al inicio del
Holoceno, con un nivel marino más bajo que el actual,
en una costa más abierta, se habría posibilitado el
desarrollo sobre las plataformas de abrasión de una
intensa actividad bioerosiva por parte de organismos
perforantes en búsqueda de refugio y alimento. Si bien
la bioerosión es casi exclusivamente un proceso
marino, particularmente Gastrochaenolites (icnofacies
de Trypanites) constituye trazas fósiles propias de
aguas marinas superficiales (Kleemann, 1973;
Bromley, 1992, 1994), por lo cual sólo pueden
inferirse unos pocos metros de columna de agua para
el contexto ambiental donde se desarrolló este proceso
(ambiente litoral).
Si se tiene en cuenta que los sustratos rocosos
pueden ser fragmentados por erosión, las piezas
sueltas resultantes se convierten en clastos de variada
movilidad dependiendo de su tamaño y de la energía
del ambiente. El movimiento de los clastos, va a
afectar drásticamente a aquellas comunidades de
sustratos duros que intentan colonizarlos (Martinell,
1989). Aún así, los restos líticos, al igual que las
valvas aisladas, pueden considerarse como islas
bénticas disponibles para perforadores e incrustadores
(Oschmann, 1990). En este contexto, las asociaciones
de organismos bioerosionadores desarrolladas sobre
algunos rodados de menor tamaño de areniscas
limolíticas calcáreas (Gastrochonaelites, Fig. 4a;
Maeandrpolydora, Fig. 4b) e inclusive sobre restos
rodados de tubos de Ophiomorpha (Fig. 4c) que han
sufrido transporte, representan comunidades menos
maduras que aquellas halladas en los fragmentos de
mayor tamaño removidos por olas de las plataformas
que han permanecido estables durante más tiempo.
Este efecto se atribuye a la mayor inestabilidad
posicional de los rodados propia de un medio litoral
como lo sostienen Domènech et al. (2001).
En el presente estudio no se trata la bioerosión
sobre valvas, pues la misma ya ha sido analizada en
detalle en trabajos previos con resultados semejantes
(Aliotta et al., 2001; Spagnuolo et al., 2001; Farinati
et al., 2002, 2006; Spagnuolo, 2005). Sin embargo,
sobre la base de esos estudios, puede establecerse que
los restos esqueléticos presentan moderados signos de
bioerosión como consecuencia, tanto de una rápida
419
413
captura por olas de tormenta como también por un
inmediato enterramiento a consecuencia de una
elevada tasa de sedimentación ocurrida a posteriori de
los eventos tempestíticos que conformaron los
cordones (Farinati & Aliotta, 1995, 1997). Asimismo,
las icnofacies mencionadas, señalan la acción de
diferentes comunidades bentónicas que se sucedieron
en el tiempo durante la transgresión como resultado de
los distintos niveles alcanzados por el mar en el
transcurso de dicho proceso.
Conforme avanzó el evento transgresivo-regresivo,
las plataformas bioerosionadas habrían sido afectadas
por la acción de olas de tormenta que transportaron,
por deriva litoral hacia sectores internos y menos
profundos, los fragmentos líticos con abundantes
señales de bioerosión. Esta dirección de migración
sedimentaria fue indicada por Spagnuolo (2005), sobre
la base de la disposición de los ganchos de una espiga
ubicada en la costa de Punta Alta y asimismo es
coincidente con la deriva definida por Aliotta et al.
(1999), en el litoral sumergido ubicado al este de la
zona de estudio. Como consecuencia de esto es
posible observar una gradación en la textura de los
rodados y bloques y, por lo tanto, los de mayor
dimensión predominan en las áreas más externas del
estuario (Figs. 2a, 2b). Aunque en la actualidad en el
área del estuario no se forman cordones litorales, en
sectores aledaños aun se encuentran restos líticos en
tránsito con características similares a las descriptas en
este trabajo. Este efecto, se observa en la mencionada
zona litoral de Pehuén Co, donde la energía de las olas
es suficiente como para transportar hacia el interior
del estuario los clastos que fueron arrancados
previamente de las plataformas de abrasión.
La energía puesta en juego por los cambios del
nivel del mar Holoceno, aunado a la acción de olas de
tormenta, habrían constituido los factores condicionantes para la formación de los cordones donde
actualmente se hallan los rodados con signos de
bioerosión. Asimismo, la abundancia relativa, y el
mayor tamaño de restos líticos bioerosionados al este
del estuario, responden a la mayor energía de olas
disponible en costas abiertas que todavía mantiene,
por deriva litoral, el tránsito de estos materiales hacia
la zona interna del estuario (Aliotta et al., 1996,
2001a; Spagnuolo, 2005).
CONCLUSIONES
Las icnofacies definidas por primera vez para al área
costera al sudeste de Bahía Blanca permiten establecer
de manera general parámetros ambientales que afectaron a las comunidades bentónicas que bioero-
sionaron los sustratos durante el proceso transgresivoregresivo Holoceno.
Las icnofacies de Trypanites y Skolithos, difieren
en la naturaleza de los sustratos donde se desarrollan y
ambas representan la acción de comunidades propias
de ambientes marinos someros. La icnofacies de
Trypanites indica una superficie de endurecimiento
como consecuencia de somerización. La icnofacies de
Skolithos (Ophiomorpha), desarrollada en sedimentos
arenosos, indica condiciones de energía moderada. La
presencia de galerías horizontales y ramificadas de
Ophiomorpha en el área litoral señala el avance de la
línea de costa hacia el interior del continente. La
posterior regresión marina dejó al descubierto sobre la
plataforma de arenisca cementada los remanentes de
las galerías de Ophiomorpha.
La deriva litoral imperante en el área de estudio
con sentido este-oeste es responsable de la distribución de rodados de diferentes litologías que se
encuentran tanto incluidos dentro de los cordones
holocenos como en las playas actuales. Muchos de
estos rodados, cuya génesis puede hallarse en las
plataformas de abrasión, presentan signos de
bioerosión atribuibles a las trazas fósiles descriptas.
AGRADECIMIENTOS
El presente trabajo se financió con los siguientes
subsidios: PGI 24/H099 y PGI 24/H107 (Secretaría de
Ciencia y Técnica, UNS); PIP Nº 5538 (CONICET) y
PICT 7-31666 (Agencia, MINCYT).
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Interacciones
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2013 tróficas de cinco lenguados en el Pacífico central mexicano
423
Research Article
Abundancia, distribución, hábitos alimentarios e interacciones tróficas de cinco
especies de lenguados (Pleuronectiformes) en el Pacífico central mexicano
Juan R. Flores-Ortega1, Enrique Godínez-Domínguez1, Gaspar González-Sansón1
Jorge A. Rojo-Vázquez1, Antonio C. López-Prado1 & María Y. Morales-Jauregui1
1
Departamento de Estudios para el Desarrollo Sustentable de Zonas Costeras
Universidad de Guadalajara, V. Gómez Farías 82, San Patricio-Melaque 48980, Jalisco, México
RESUMEN. Se analizaron los patrones de distribución espacial de las cinco especies de lenguados de mayor
abundancia capturadas con redes camaroneras en la plataforma continental del Pacífico central mexicano.
Además, se describen las dietas alimentarias e interacciones tróficas entre las especies de lenguados
consideradas. Los lenguados se distribuyen entre 20 y 60 m de profundidad. Bothus leopardinus tiene su
mayor abundancia durante la época fría (enero-mayo), el resto de las especies no presentaron diferencias
significativas entre temporadas de captura (fría y cálida). En general la dieta de los lenguados está compuesta
por crustáceos, peces y cefalópodos. B. leopardinus y Syacium ovale son consumidores de crustáceos como
cangrejos, camarones y estomatópodos. Cyclopsetta panamensis, C. querna y Monolene assaedae basan su
alimentación en peces y cefalópodos. La estrategia alimentaria de las cinco especies analizadas es generalista,
ya que consumen un gran número de presas en ambas temporadas del año. Entre las especies de lenguados se
observaron valores bajos en la superposición de la dieta por grupos de talla y periodos del año. Las especies de
lenguados consumen los recursos alimentarios disponibles y tienden a cambiar sus preferencias de acuerdo a la
disponibilidad de presas, lo que les permite eludir la competencia por alimento dentro y entre especies.
Palabras clave: lenguados, ecología trófica, abundancia, distribución, Pacífico central mexicano.
Abundance, distribution, feeding habits and trophic interactions in five flatfish
species (Pleuronectiformes) in the Mexican central Pacific
ABSTRACT. We analyzed the spatial distribution patterns of the five most abundant flatfish species caught
by shrimp trawl nets on the continental shelf of the Mexican central Pacific. Food diets and trophic
interactions between of the flatfish species are described as well. Flatfishes are distributed between 20 and 60
m depth. Bothus leopardinus showed the greatest abundance during the cold season (January-May), the other
species did not show significant differences between seasons (cold and warm). The diet of the flatfish species
consist of crustaceans, fishes and cephalopods. B. leopardinus and Syacium ovale are consumers of
crustaceans, such as crabs, shrimps and stomatopods. Cyclopsetta panamensis, C. querna and Monolene
assaedae based their diet in fishes and cephalopods. The feeding strategy of the five species analyzed is
considered to be generalist, consuming a high number of preys in both seasons. Between the flatfish species,
low values of overlapping in the diets were observed in size class and periods of the year. The flatfish species
consume the available food resources and could change the preys consumed, according to prey availability, to
avoid intra and interspecific competition.
Keywords: flatfish, trophic ecology, abundance, distribution, Mexican central Pacific.
___________________
Corresponding author: Juan R. Flores-Ortega (percebes5@gmail.com)
INTRODUCCIÓN
Los Pleuronectiformes son abundantes en los hábitats
de fondos blandos de estuarios y en la plataforma
continental (Gibson, 2005). Constituyen parte de las
capturas comerciales de las pesquerías multiespecíficas costeras (Stehlik & Meise, 2000; Tomiyama
et al., 2007; Latour et al., 2008). En las costas del
Pacífico tropical mexicano, las especies de lenguados
forman parte de las capturas de la pesca de arrastre y
son consideradas como especies acompañantes o
incidentales en la pesquería del camarón (Amezcua et
al., 2006; López-Martínez et al., 2010). También se
registran en las capturas de la flota artesanal costera
424
que utiliza redes de enmalle, y su importancia es
considerada marginal (Vázquez-Hurtado et al., 2010),
aunque bien valorada por la calidad de su carne.
Las áreas costeras someras, proveen las condiciones adecuadas para la alimentación y crecimiento
de juveniles y pre-adultos de peces. Esas áreas son
utilizadas como zonas de cría por numerosas especies
de lenguados, y son de gran importancia en el
reclutamiento de nuevos organismos a la población de
adultos que se encuentran en zonas adyacentes
(Howell et al., 1999; Cabral et al., 2002; Fairchild et
al., 2008; Latour et al., 2008; Freitas et al., 2009). La
mayor diversidad de especies de lenguados ha sido
encontrada en las áreas costeras someras de la
plataforma continental (Gibson, 2005).
Los estudios sobre hábitos alimentarios han sido la
base para describir la dinámica y estructura de la
comunidad, las interacciones y el nivel trófico de las
especies (Link et al., 2006). La disponibilidad de
presas es uno de los factores clave que determinan la
calidad de los hábitats de cría de lenguados (Gibson,
1994; Amara et al., 2004), y la variación estacional de
los patrones de productividad bentónica pueden
afectar el crecimiento y mortalidad de juveniles de
lenguados (De Raedemaecker et al., 2011)
Las especies de lenguados se caracterizan por utilizar estrategias de alimentación generalista-oportunista
(Carlson et al., 1997; Beyst et al., 1999; Cabral et al.,
2002; Sá et al., 2006; Marques et al., 2009;
Carpentieri et al., 2010; Esposito et al., 2010), pocas
especies son especialistas y en un reducido número de
especies se ha observado canibalismo (Norbis & Galli,
2004). Las diferencias en los ritmos alimentarios, las
preferencias por consumir algunos recursos, las abundancias y las estructuras de tallas reducen directamente la competencia por el alimento (Aarnio et al.,
1996; Piet et al., 1998; Darnaude, 2001; Hourston et
al., 2004). La partición de recursos permite a las
especies de peces y en particular a los lenguados,
evitar la competencia inter e intraespecífica (Piet et
al., 1998; Schückel et al., 2012).
En el Pacífico central mexicano son escasos los
trabajos documentados sobre especies de lenguados y
los aspectos tróficos permanecen desconocidos.
González-Sansón et al. (1997) y Rodríguez-Ibarra
(2006), encontraron las mayores abundancias y
biomasas de lenguados entre 20 y 60 m de profundidad. Dentro de esta zona se han realizado estudios
sobre aspectos tróficos de diferentes especies
demersales costeras (Raymundo-Huizar & ChiappaCarrara, 2000; Raymundo-Huizar et al., 2005;
Raymundo-Huizar & Saucedo-Lozano, 2008; SaucedoLozano et al., 1999; Saucedo-Lozano & ChiappaCarrara, 2000; Valadez-González et al., 2000, 2001;
Pérez-España et al., 2005; Aguilar-Palomino &
González-Sansón, 2010; Flores-Ortega et al., 2010,
2011), donde se han detallado los principales componentes y algunas interacciones tróficas.
El objetivo de este trabajo es definir los patrones
de distribución y abundancia, y las características
alimentarias de cinco especies de lenguados, Bothus
leopardinus (Günter, 1862), Cyclopsetta panamensis
(Steindachner, 1875), C. querna (Jordan & Bollmann,
1890), Monolene assaedae (Garman, 1899) y Syacium
ovale (Günther, 1864), capturados en la plataforma
continental del Pacífico central mexicano, así como
las variaciones en la alimentación relacionadas con la
longitud, la profundidad y la época del año, además de
las interacciones tróficas entre estas especies de lenguados.
El área de muestreo está localizada en el extremo sur
de la costa del estado de Jalisco, en el Pacífico central
mexicano (Fig. 1). Esta región presenta una convergencia de dos sistemas de corrientes importantes: la
Corriente de California (CC) y la Contracorriente
Norecuatorial (CCNE). El predominio alterno de estas
corrientes produce cambios en los patrones hidroclimáticos (Pacheco, 1991; Filonov et al., 2000;
Kessler, 2006), y determina los ciclos estacionales de
las comunidades de zooplancton (Franco-Gordo et al.,
2001a, 2001b, 2003), peces costeros (GodínezDomínguez et al., 2000) y macroinvertebrados bentónicos de fondos blandos (Godínez-Domínguez et al.,
2009). El periodo cálido o de influencia de la CCNE,
se extiende de julio a diciembre y el periodo frío o de
influencia de la CC, de enero a junio.
Se realizaron 67 arrastres entre octubre 2007 y
mayo 2010 a bordo del buque “BIP V”, en cuatro
estratos de profundidad de los fondos blandos: 20 m (n
= 27), 40 m (n = 19), 60 m (n = 14) y 80 m (n = 7).
Los arrastres se realizaron por la noche, durante 30
min, con dos redes de arrastre (una a cada lado de la
embarcación) similares a las utilizadas en la pesca
comercial de camarón en el Pacífico mexicano, con
6,9 m de ancho de boca y 38 mm de luz de malla en el
copo. Las posiciones de inicio y final del arrastre
fueron determinadas mediante un GPS, y los arrastres
se realizaron siguiendo el mismo piso batimétrico.
Los lenguados fueron separados del resto de la
captura, contados y pesados por especie. De cada
ejemplar se registro la longitud total (cm) y el peso
total (g). A cada una de los lenguados se le extrajo el
estómago y se congelaron (-4ºC) para su posterior
análisis en el laboratorio.
Interacciones tróficas de cinco lenguados en el Pacífico central mexicano
425
Figura 1. Área de estudio. Las líneas cortas indican los sitios de arrastres de pesca y las líneas punteadas las isobatas (m).
Los estómagos de los lenguados fueron agrupados
por épocas de año (época fría (C) de enero a junio y
época cálida (W) de julio a diciembre), clases de talla
(talla menor (S), talla media (M) y talla mayor (L)) y
profundidad de captura (20, 40 y 60 m) (Tabla 2). La
amplitud de las clases de talla fue obtenida de la
diferencia entre la talla máxima y la talla mínima
capturada dividida entre tres.
No se consideraron los organismos capturados a 80
m de profundidad y los estómagos vacíos para el
análisis de contenido estomacal. Los organismos
encontrados dentro de cada estómago se identificaron
hasta el taxon más bajo posible con la ayuda de claves
especializadas para cada grupo.
Para determinar la suficiencia del número de
estómagos analizados, se generaron curvas de acumulación de presas para cada especie de lenguado por
periodo de estudio, utilizando un procedimiento de
remuestreo con 50 aleatorizaciones usando el programa EstimateS 8.2 (Colwell, 2009).
Análisis de datos
Abundancia y biomasa capturada
Para la estimación de la abundancia y biomasa se
utilizó el número y peso en kg de individuos
capturados por unidad de área (CPUA). El área barrida
en cada arrastre fue expresada en hectáreas (ha), se
estimó multiplicando la distancia recorrida por la
longitud de operación de la boca de ambas redes de
arrastre (descrita en González-Sansón et al., 1997). Se
realizó un ANOVA de tres vías de clasificación (Zar,
1996), para comparar la abundancia, biomasa y peso
medio (transformadas log(x +1)), considerando como
factores: especie, profundidad y época del año. Se
utilizó un análisis pos-hoc para analizar diferencias
significativas (P < 0,05), entre pares de medias, y
determinar grupos homogéneos a través de la prueba
de comparaciones múltiples de Student-NewmanKeuls SNK (Underwood, 1997). El peso medio para
cada arrastre se estimó como la razón de peso total por
especie entre el número de organismos.
426
Análisis del contenido estomacal
Los componentes alimentarios encontrados en los
estómagos se cuantificaron de acuerdo con los
métodos Numérico (%N = Ni/Nt , donde Ni es el
número de organismos encontrados de una categoría i
y Nt es el número total de organismos de todas las
categorías encontradas); Gravimétrico (%W = Wi /Wt,
donde Wi es el peso de la categoría i y Wt es el peso
total de todas las categorías encontradas); Frecuencia
de Ocurrencia (%FO = No/Ns, donde No es el número
de ocurrencias de la categoría i y Ns es el número total
de estómagos analizados, y el Índice de Importancia
Relativa (IIR = (%N + %W ) * %FO) (Pinkas et al.,
1971), que permite valorar la importancia de cada
categoría alimentaria en la dieta y se expresa en
porcentaje (Cortés, 1997).
Se estimó el índice de Smith (1982), para conocer
la amplitud del sub-nicho trófico de cada una de las
especies (FT = ∑√pj aj), donde FT es el valor de la
amplitud del sub-nicho trófico, pj es el valor
porcentual de la categoría alimentaria en la dieta total,
aj es la proporción de la categoría alimentaria j del
total de categorías. Como una medida del potencial
competitivo entre las especies de lenguados, clases de
longitud y épocas del año, se utilizó el índice de
Pianka (1973), que estima la superposición de dietas.
Cuando los valores oscilan entre el 0,00 y 0,29 la
super-posición se considera baja, de 0,30 a 0,60 es
considerada media, y mayores de 0,60 la superposición de la dieta se considera alta (Langton, 1982).
Ambos índices están estandarizados entre 0 y 1
(Krebs, 1999). Los cálculos se hicieron con el
programa Ecological Methodology 7.0.
Para analizar gráficamente el patrón de asociación
de presas de acuerdo a la especie y talla del
depredador, temporada del año y profundidad, se
utilizó el método de escalamiento multidimensional no
métrico (nMDS) (Clarke, 1993), y un análisis de
clasificación numérica jerárquica aglomerativa
(promedio aritmético de grupos de pares no
ponderados, (UPGMA) por medio del programa
estadístico PRIMER v6 (Clarke & Gorley, 2004); en
ambos casos se utilizó el índice de Bray-Curtis
(Clarke & Warwick, 2001), como medida de similitud.
La significancia en la formación de los grupos de
asociaciones de presas en el dendrograma se
determinó con la prueba SIMPROF, la cual realiza una
prueba de permutaciones a cada nodo de un dendrograma para identificar patrones de asociación
significativos en muestras a priori no estructuradas
(Clarke et al., 2008). Estos análisis se realizaron con
los valores porcentuales de peso (W%) con que
contribuye cada uno de los grupos de presas.
RESULTADOS
Distribución espacial y temporal de las especies de
lenguados
En el análisis de varianza realizado se observan
diferencias significativas de las abundancias entre
especies, épocas del año y la profundidad, mientras
que la diferencia en la biomasa solo fue significativa
en la profundidad (Tabla 1).
A través de la prueba de SNK para grupos
homogéneos en la abundancia de las especies, se
observó la formación de dos grupos (P < 0,05), con C.
querna y C. panamensis en el grupo de baja abundancia, mientras que el grupo de mayor abundancia se
integró por B. leopardinus, M. assaedae y S. ovale.
Las especies de lenguados se distribuyeron más
frecuentemente entre 20 y 60 m de profundidad. Se
observó una tendencia general de la abundancia y la
biomasa a declinar con la profundidad en la mayoría
de las especies (Fig. 2). Se encontró una mayor
abundancia durante la época fría (enero-junio) en B.
leopardinus, mientras que en el resto de las especies la
diferencia entre épocas del año no fue significativa.
La interacción época del año-profundidad, que fue
significativa para la abundancia y la biomasa, fue
debida a que el patrón decreciente con respecto a la
profundidad observada durante la época fría, no
ocurrió durante la época cálida, donde la abundancia y
la biomasa no presentaron ningún patrón respecto a la
profundidad (Fig. 3). No se observó ningún patrón (P
> 0,05) del peso medio en relación a la profundidad en
ambos periodos para las cinco especies de lenguados.
Descripción de la dieta
El análisis del contenido estomacal se realizó con
1741 individuos de las cinco especies consideradas
para este estudio, de los cuales sólo 883 (51,7%)
presentaron algún tipo de presas dentro del estómago
(Tabla 2). Todas las presas encontradas se agruparon
en 50 categorías para estandarizar la comparación
dentro de y entre las especies, identificando 24
categorías de crustáceos, 8 de moluscos, 12 de peces,
3 de poliquetos, restos de cnidarios, huevos y materia
orgánica no identificada (Tabla 3).
En B. leopardinus se analizaron 579 estómagos,
pero sólo en 270 se encontraron presas. La dieta
estuvo compuesta por 28 categorías, que en su
mayoría fueron crustáceos, restos de peces y de
poliquetos n.i. (no identificados) (87,3%, 8,7% y 2,1%
del IIR total de la dieta respectivamente). Camarones
carídeos de las familias Processidae y Ogyriididae,
además de los camarones de la familia Penaeidae
427
Tabla 1. Resultados del análisis de varianza de la abundancia y biomasa de lenguados capturados de acuerdo a la especie,
temporada de estudio y profundidad. En negrita se indican los valores significativos (P < 0,05).
Abundancia
Intercepto
Época de estudio
Profundidad
Especies
Especies*Profundidad
Época de estudio*Especies
Profundidad*Especies
Época de estudio*Profundidad *Especies
Error
Biomasa
Intercepto
Época de estudio
Profundidad
Especies
Época de estudio*Profundidad
Época de estudio*Especies
Profundidad*Especies
Época de estudio*Profundidad*Especies
Error
SC
60,16
2,01
29,90
17,94
10,70
2,25
13,97
5,05
128,73
SC
2,26
0,18
2,64
0,35
1,47
0,17
0,41
1,26
16,07
gl
1
1
3
4
3
4
12
12
290
gl
1
1
3
4
3
4
12
12
290
MS
60,16
2,01
9,97
4,48
3,57
0,56
1,16
0,42
0,44
MS
2,26
0,18
0,88
0,09
0,49
0,04
0,03
0,10
0,06
F
135,53
4,53
22,45
10,10
8,03
1,27
2,62
0,95
P
< 0,00
0,03
< 0,00
< 0,00
< 0,00
0,28
< 0,00
0,50
F
40,73
3,29
15,85
1,57
8,83
0,76
0,62
1,89
< 0,00
0,07
< 0,00
0,18
< 0,00
0,55
0,82
0,03
P
Figura 2. Distribución temporal y batimétrica de la abundancia (ind ha-1) y biomasa (kg ha-1) de las especies de lenguado
en el Pacífico central mexicano. Las líneas verticales segmentadas representan el error estándar.
428
Figura 3. Distribución batimétrica de la abundancia y la
biomasa de las especies de lenguados en el Pacífico
central mexicano durante la temporada fría (a) y cálida
(b).
fueron los principales componentes de la dieta (Tabla
3). Durante el periodo cálido sus principales presas
fueron los camarones carídeos y los peces, y en el
periodo frío fueron los camarones carídeos y cangrejos
(Fig. 4).
C. panamensis presentó una dieta compuesta por
24 categorías, principalmente peces y crustáceos. De
esta especie se analizaron 95 estómagos de los cuales
sólo en 81 se identificaron presas. Peces anguiliformes
pequeños de la familia Nettastomatidae, fueron
encontrados como la categoría más importante en la
dieta, además de lenguados de la familia Bothidae y
camarones penaeidos (Tabla 3). En el periodo cálido,
los peces (Bothidae y peces n.i.) y camarones
penaeidos fueron las presas de mayor importancia en
la dieta, y en el periodo frío consumió peces anguili-
formes, cangrejos portúnidos y camarones penaeidos
(Fig. 4).
En C. querna se analizaron 74 estómagos con
alimento de los 165 colectados. La mayor parte de las
entidades alimentarias fueron restos de peces no
identificados (75,2%) del IIR, debido a su avanzado
estado de digestión. Con menor representación fueron
identificados carídeos de la familia Processidae y
calamares (Loliginidae). En total, se cuantificaron 14
categorías para esta especie (Tabla 3). Esta especie en
el periodo cálido consumió principalmente peces y
camarones carídeos (Processidae) y en el periodo frío
calamares y peces (Fig. 4).
Para M. assaedae se analizaron 329 estómagos de
los cuales 117 presentaron contenido estomacal. La
dieta se conformó principalmente de peces n.i.,
algunos crustáceos y huevos de organismos no
identificados (Tabla 3). En el periodo cálido consumió
en mayor proporción peces y crustáceos, y en el
periodo frío la dieta estuvo basada sólo en peces,
dónde se destacaron pequeños lenguados (Fig. 4).
En S. ovale se identificaron 30 categorías de presas
en 341 estómagos de los 573 analizados. Los
crustáceos fueron los más abundantes en la dieta
(>91% del IIR total). Se identificaron, además, restos
de peces no identificados y pequeños poliquetos.
Estomatópodos de la familia Squillidae, carídeos de la
familia Processidae, cangrejos portúnidos (Portunidae)
y camarones penaeidos fueron los de mayor importancia en la dieta (Tabla 3). Esta especie no mostró
cambios importantes en la dieta ya que es un
consumidor de crustáceos en ambos periodos de
análisis, sólo incrementó el consumo de estomatópodos del periodo cálido al frío y dejó de consumir
camarones carídeos (Processidae) en el periodo frío
para alimentarse de camarones penaeidos (Fig. 4).
Se consideró que el número de estómagos
analizados es adecuado para describir la dieta de las
cinco especies de lenguado, ya que las curvas
acumuladas muestran una tendencia hacia la asíntota,
con excepción de C. panamensis para el periodo
cálido, para lo cual hubiera sido deseable un tamaño
de muestra mayor (Fig. 5).
Amplitud de sub-nicho trófico y similitud de dietas
En las cinco especies de lenguados el número de
categorías identificadas fue entre 22 y 30, a excepción
de C. querna donde se identificaron 14. Sin embargo,
los valores del Índice de Smith oscilaron entre 0,65 y
0,79, por lo cual las especies de lenguados analizadas
presentan una estrategia alimentaria generalista. Estos
resultados se observaron también para cada temporada, clases de talla y profundidad de captura en todas
las especies (Fig. 6).
429
Tabla 2. Número de estómagos analizados de las cinco especies de lenguados para cada temporada de estudio, intervalo
de talla (cm) y profundidad (m).
Temporada
de estudio
Clases de talla
Profundidad
Cálida
Fría
S
M
L
20
40
60
B. leopardinus
145
125
(< 7)115
(7- 9)113
(> 9)42
164
95
11
C. panamensis
33
48
(< 21)20
(21-34)9
(> 34) 42
46
15
20
C. querna
56
18
(< 21)31
(21-31)21
(> 31)22
67
6
1
M. assaedae
71
46
(< 8)32
(8-10)53
(> 10)32
39
40
38
S. ovale
165
176
(< 9)87
(9-12)192
(> 12)62
77
170
94
* Intervalos de talla en paréntesis, S (talla menor), M (talla media), L (Talla mayor)
Figura 4. Principales componentes alimentarios de las especies de lenguados para cada temporada de estudio.
En general, se observaron valores de superposición de
dietas bajos a moderados, al compararse las especies
de lenguados por grupos de talla y periodo del año
(Tabla 4). Durante el periodo cálido se observaron 24
(23%) valores altos de superposición de dietas y 11
(10,5%) en el periodo frío. Durante el periodo cálido
la especie con mayor número de traslapes importantes
fue M. assaedae, cuya dieta se superpone con B.
leopardinus y S. ovale. La mayor superposición de
dietas en función de los grupos de talla dentro de las
especies ocurre en ambos periodos, aunque durante el
periodo frio, B. leopardinus, C. panamensis y S. ovale,
presentaron el mayor número de altos traslapes de
dieta.
Con el análisis de clasificación numérico y la
prueba SIMPROF se identificaron nueve estructuras
tróficas estadísticamente significativas (P < 0,01), las
cuales no se explican de acuerdo a la especie y talla
del depredador, estación del año y profundidad. Lo
que explica este patrón de agregación es la afinidad de
la dieta, la cual se define como: el grupo A es un
consumidor de larvas de crustáceos (braquiuros y
estomatópodos), los grupos E, F, G y H consumen
principalmente categorías de cangrejos, camarones y
Cavoliniidae
Gasteropodos ni
Loliginidae
Lucinidae
Mytilidae
Naticidae
Solemidae
Turritellidae
Molluscos
Albuneidae
Alpheidae
Amphipoda
Brachyura (Larvas)
Calappidae
Carídeos n.i.
Crustáceos ni
Diogenidae
Eurysquillidae
Gecarcinidae
Isopoda
Leucosiidae
Mysida
Ogyridiidae
Ostracoda
Palaemonidae
Penaeidae
Portunidae
Processidae
Sicyonidae
Solenoceridae
Squillidae
Stomatopoda (Larvas)
Xanthidae
Crustáceos
Category
0,1
0,2
5,6
3,8
2,7
1,3
0,3
2,8
10,9
16,2
0,6
12,2
18,9
1,1
0,1
0,7
0,5
0,6
8,2
< 0.1
0,2
3,2
1,4
15,2
11,7
0,3
0,3
0,8
6,8
1,3
0,1
11,3
2,1
6,3
0,6
0,2
7,1
0,8
0,4
W%
0,3
1,9
0,9
4,7
2,5
1,2
10,9
17,4
0,3
2,5
0,6
0,3
10,0
0,3
2,5
5,3
0,9
0,3
13,7
0,6
FO%
Bothus leopardinus
0,3
N%
< 0.1
0,2
0,1
2,3
0,8
0,3
15,0
36,5
< 0.1
0,6
0,1
0,3
11,8
< 0.1
0,4
4,1
0,1
< 0.1
15,0
< 0.1
IIR%
0,8
1,7
8,7
1,7
0,1
1,7
0,4
3,1
0,4
0,4
0,1
0,8
16,9
13,6
1,7
0,8
0,8
5,1
0,8
2,5
< 0.1
0,4
0,8
0,8
0,1
0,1
0,1
< 0.1
W%
1,7
0,8
1,7
0,8
N%
1,1
10,3
10,3
2,3
1,1
1,1
6,9
1,1
1,1
1,1
1,1
1,1
2,3
1,1
2,3
1,1
FO%
0,1
10,6
6,3
0,2
0,1
0,1
2,2
0,1
0,1
< 0.1
< 0.1
0,1
0,2
< 0.1
0,2
< 0.1
IIR%
Cyclopsetta panamensis
6,6
39,0
0,1
< 0.1
3,3
29,1
1,1
0,5
3,6
0,2
< 0.1
< 0.1
0,1
W%
7,8
2,2
1,1
16,7
8,9
4,4
2,2
2,2
1,1
FO%
Cyclopsetta querna
4,9
6,0
1,1
1,1
0,5
N%
8,2
0,1
< 0.1
12,4
1,7
0,6
0,1
0,1
< 0.1
IIR%
0,4
0,7
2,1
1,4
1,8
0,7
1,1
1,1
0,4
3,5
0,1
0,3
0,2
3,5
3,1
2,2
0,5
1,0
0,1
1,0
0,1
0,4
0,6
2,5
0,4
2,8
1,2
W%
0,9
0,9
0,9
3,6
4,5
1,8
2,7
2,7
0,9
5,4
0,9
5,4
6,3
2,7
FO%
< 0.1
< 0.1
0,1
0,5
0,6
0,1
0,1
0,2
< 0.1
0,7
< 0.1
0,5
0,5
0,2
IIR%
Monolene assaedae
2,1
N%
0,2
0,2
0,0
0,1
< 0.1
0,3
11,4
3,5
4,2
0,7
1,3
28,4
7,5
0,2
4,7
11,0
17,2
0,5
0,3
11,9
5,8
0,3
1,2
0,3
< 0.1
7,9
0,1
2,3
0,6
0,1
2,9
0,2
0,2
0,5
0,2
6,5
7,4
10,2
0,7
0,5
16,2
8,1
4,2
0,9
0,5
17,1
0,2
3,5
0,7
0,7
1,4
FO%
S. ovale
W%
7,8
0,6
0,3
11,6
0,2
10,0
0,6
0,6
1,3
N%
< 0.1
< 0.1
< 0.1
< 0.1
5,9
6,1
12,4
< 0.1
< 0.1
37,0
6,1
2,1
0,1
< 0.1
18,9
< 0.1
2,4
< 0.1
< 0.1
0,3
IIR%
Tabla 3. Composición de la dieta de las cinco especies de lenguados en porcentajes de contribución de los índices numérico (N%), Peso (W%), frecuencia de
ocurrencia (FO%) e importancia relativa (IIR%) de las categorías alimenticias en cada temporada de estudio. ni: no identificados.
430
MONI
Huevos ni
1,1
0,2
Anemona
10,5
4,8
1,3
0,1
1,0
4,3
2,4
0,2
0,2
3,4
2,6
1,3
9,4
W%
1,6
0,3
3,4
5,0
2,5
9,3
0,3
0,3
FO%
Bothus leopardinus
0,2
N%
Amphinomidae
Poliquetos ni
Serpullidae
Anélidos
Achiridae
Bothidae
Bregmacerotidae
Congridae
Cynoglossidae
Nettastomatidae
Ophidiidae
Paralichthydae
Peces ni
Sciaenidae
Serranidae
Syngnathidae
Peces
Category
(Continuación)
0,2
< 0.1
0,9
2,1
0,5
8,5
< 0.1
0,2
IIR%
0,7
13,8
1,7
7,4
42,9
3,5
7,2
4,0
2,5
24,6
0,8
10,2
0,8
W%
1,7
6,8
1,7
N%
1,1
1,1
13,8
2,3
23,0
2,3
8,0
2,3
FO%
0,2
0,2
9,5
0,9
61,8
0,2
6,6
0,3
IIR%
Cyclopsetta panamensis
0,5
1,1
40,7
3,3
3,3
N%
< 0.1
13,2
32,9
1,6
6,0
W%
1,1
2,2
44,4
3,3
2,2
FO%
Cyclopsetta querna
< 0.1
0,7
75,2
0,4
0,5
IIR%
0,2
1,8
0,7
55,5
2,7
6,0
7,1
51,4
1,8
0,4
0,7
0,7
0,7
18,7
14,8
W%
1,8
N%
0,9
0,9
1,8
1,8
1,8
47,7
0,9
4,5
FO%
1,4
0,1
0,2
0,3
0,4
92,2
0,1
2,1
IIR%
Monolene assaedae
1,3
3,6
2,2
1,1
1,3
0,5
0,2
4,4
0,3
0,2
N%
0,7
0,4
1,1
0,4
7,2
1,0
0,3
11,2
4,2
0,7
W%
1,9
4,2
3,2
1,6
1,6
0,5
0,2
6,5
0,2
0,2
FO%
S. ovale
0,2
0,9
0,6
0,1
0,8
< 0.1
< 0.1
5,7
0,1
< 0.1
IIR%
431
432
Figura 5. Curvas acumuladas de presas generadas al azar con 50 remuestreos para cada especie de lenguado y temporada
de estudio.
estomatópodos, los grupo B, C y D son principalmente
consumidoras de peces y algunas categorías de
camarones y estomatópodos, y el grupo I son consumidores principalmente de peces (Fig. 7). El escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) muestra
un patrón de ordenamiento consistente con el análisis
SIMPROF.
DISCUSIÓN
Los lenguados son especies que están íntimamente
relacionadas con las comunidades de fondos blandos
en su fase juvenil y adulto, ya que su morfología típica
los vincula a este sustrato y al componente bentónico
para su alimentación (Gibson & Robb, 1992), esto
Figura 6. Valores promedios del índice de Smith (± 95%
Intervalo de confianza). a) Temporada, b) grupo de talla
(ver Tabla 2), c) profundidad.
pudo ser constatado en los resultados de este trabajo.
En la zona de estudio, las especies de lenguados se
encuentran preferentemente distribuidas entre 20 y 60
m de profundidad, y alcanzan las mayores abundancias y biomasas a 20 m, disminuyendo estos valores
en función de la profundidad. La distribución de
biomasa y abundancia es congruente con lo reportado
por González-Sansón et al. (1997) y Rodríguez-Ibarra
(2006), en un estudio previo a este trabajo, para la
misma área de estudio una década atrás.
433
Las especies de lenguados consideradas en este
estudio son consumidoras de crustáceos y peces. M.
assaedae, C. panamensis y C. querna, tienen a los
peces como las principales presas que consumen,
aunque todas incluyan a los crustáceos en su dieta. B.
leopardinus y S. ovale, son consumidores de microcrustáceos y en menor proporción de peces. Amezcua
& Portillo (2010) reportan a C. panamensis como un
consumidor activo de crustáceos y peces, aunque
muestra preferencia por los primeros. La estrategia
alimentaria de la mayoría de las especies de lenguados
es oportunista-generalista (Beyst et al., 1999; Cabral
et al., 2002; Marques et al., 2009; Esposito et al.,
2010), ya que son capaces de aprovechar los recursos
presentes durante los periodos de alimentación sin
discriminar en absoluto el alimento, aunque algunas
especies se especialicen en ciertos tipos de presas
(Darnaude et al., 2001; Norbis & Galli, 2004; Latour
et al., 2008; Teixeira et al., 2010). Estas conductas se
sujetan a la disponibilidad de alimento y a la
capacidad de las especies para capturar su alimento
(Carlson et al., 1997; Beyst et al., 1999; Cabral et al.,
2002; Hourston et al., 2004; Sá et al., 2006;
Tomiyama et al., 2007).
Diferencias alimentarias relacionadas con los
cambios ontogénicos son comúnmente observadas
para las especies de lenguados, ya que los cambios
morfológicos en las estructuras relacionadas con la
alimentación son los responsables de los cambios en
las dietas de las especies al incrementar la talla
(Aarnio et al., 1996; Rivera-Prisco et al., 2001; Latour
et al., 2008; Marques et al., 2009; Carpenteri et al.,
2010; Teixeira et al., 2010). Sin embargo, en las
especies de lenguados analizadas, no se observaron
cambios ontogenéticos que evidenciaran un incremento en la capacidad de captura de presas y de una
boca más grande y robusta, con el incremento de talla
del depredador. En algunas especies de lenguados
estos cambios ontogénicos se relacionan con el
incremento de nuevas presas en la dieta, ya que los
organismos pequeños consumen microcrustáceos y
poliquetos, las tallas medianas y grandes incrementan
el numero de presas e incorporan moluscos en su dieta
(Stehlik & Meise, 2000). Los depredadores conforme
van creciendo son capaces de modificar la boca y sus
habilidades para capturar presas de mayor tamaño y
valor energético. A mayor talla, las posibilidades de
competencia por los recursos se reducen considerablemente y la competencia interespecífica en las tallas
pequeñas puede aumentar (Piet et al., 1998). Los
resultados obtenidos muestran algunos cambios en la
preferencia del alimento respecto al crecimiento, sin
embargo no se presentó, de acuerdo a la secuencia
esperada, crustáceos, crustáceos-peces, peces. De he-
S. ovale
M. assaedae
C. querna
C. panamensis
B. leopardinus
Clases de talla
0,36 0,27
L
0,47 0,42
S
0,42 0,39
0,18 0,07
L
M
0,14 0,06
0,03 0,02
S
M
0,08 0,03
L
0,06 0,03
S
0,00 0,00
0,05 0,05
L
M
0,15 0,04
0,09 0,14
S
M
0,75 0,63
L
*
0,41
0,68
*
M
S
0,05
0,11
0,12
0,00
0,00
0,04
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,01
*
0,27
0,61
0,52
0,15
0,13
0,00
0,11
0,00
0,00
0,00
0,00
0,92
0,79
*
0,12
0,14
0,09
L
*
0,59
0,57 0,42
0,26 0,08
0,18 0,16
0,05 0,25
0,24 0,37
0,00 0,10
0,00 0,13
0,00 0,00
0,00 0,08
0,71
*
0,11 0,06
0,33 0,16
0,79 0,58
0,24 0,07
M
S
L
S
M
C. panamensis
B. leopardinus
0,07
0,16
0,22
0,46
0,36
0,00
0,42
0,00
*
0,09
0,42
0,63
0,59
0,30
0,54
S
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
*
0,77
0,09
0,51
0,19
0,59
0,17
0,45
M
L
0,08
0,11
0,26
0,42
0,33
0,00
*
0,59
0,30
0,03
0,15
0,14
0,17
0,06
0,12
C. querna
Temporada cálida
0,00
0,00
0,00
0,18
0,48
*
0,26
0,80
0,84
0,11
0,47
0,50
0,69
0,23
0,49
S
0,20
0,22
0,49
0,88
*
0,86
0,27
0,92
0,77
0,12
0,54
0,20
0,64
0,18
0,46
M
L
0,21
0,25
0,61
*
0,94
0,83
0,25
0,87
0,74
0,09
0,51
0,18
0,69
0,22
0,45
M. assaedae
0,73
0,83
*
0,27
0,29
0,40
0,08
0,27
0,41
0,33
0,14
0,21
0,63
0,29
0,67
S
0,86
*
0,59
0,22
0,24
0,27
0,06
0,20
0,36
0,33
0,10
0,16
0,54
0,26
0,47
M
S. ovale
*
0,38
0,46
0,90
0,94
0,83
0,25
0,87
0,76
0,34
0,51
0,21
0,72
0,20
0,51
L
Tabla 4. Valores de superposición de dieta del índice de Pianka entre especies de lenguados por grupo de talla y temporada de estudio. En negrita se
indican los valores significativos.
Temporada fría
434
435
Figura 7. Resultados del análisis de clasificación numérico y prueba SIMPROF (arriba), y nMDS (abajo) con la similitud
de las dietas de acuerdo a las especies de lenguados, temporada de estudio, talla y profundidad. Los valores en el
dendrograma presentan la significancia en la formación de los grupos. Las claves que identifican las muestras están
definidas por especie (CQ: C. querna, BL: B. leopardinus, CP: C. panamensis, SO: S. ovale, MA: M. assaedae),
temporada de estudio (W cálido, C frio), grupo de talla (L mayor, M media, S menor), y profundidad (20, 40 y 60 m). Las
muestras que denotan la formación de grupos significativos por colores en el dendrograma, se corresponden en el nMDS.
cho, las tallas menores de C. panamensis en el periodo
cálido mostraron preferencia por los crustáceos y
peces, mientras que las tallas medianas y grandes
principalmente por los crustáceos. Las tallas pequeñas
y medianas de C. querna y M. assaedae en el periodo
cálido basan su dieta en los peces, mientras que las
grandes consumen crustáceos y peces.
La presencia de estadios juveniles, subadultos y
adultos en el área de estudio, sin un patrón aparente de
segregación espacial, y la ausencia de cambios onto-
génicos importantes en la dieta, hacen esperar una
interacción competitiva más intensa, la cual no se
evidencia ante los valores moderados de superposición
de las dietas. La ocurrencia en altas densidades de
juveniles de peces en hábitats costeros podría indicar
la necesidad de una partición de recursos por parte de
las asociaciones de peces; algunos autores indican que
la partición de los recursos tróficos no solo es común,
sino que determina el patrón de ocupación de los
hábitats y de la estructura de las comunidades de peces
436
(Schoener, 1974; Ross, 1986). El comportamiento
alimentario de los lenguados, se enfoca principalmente
en la disponibilidad de los recursos en las estaciones
del año y la capacidad de captura de presas de cada
especie (De Raedemaecker et al., 2011). El uso de una
alta diversidad de presas en la dieta de los lenguados
podría reducir interacciones competitivas entre las
especies (Beyst et al., 1999; Amara et al., 2001;
Guedes & Araújo, 2008). Varios autores indican que
la partición del alimento es muy común, y es más
importante que la partición del hábitat en la estructura
de la asociación de peces (Schoener, 1974; Ross,
1986). Sin embargo, la partición del alimento se
observa cuando los recursos son limitados y, por tanto,
una competencia potencial es esperada (Thorman &
Wiederholm, 1986; Putman, 1994; Cabral et al.,
2002). De acuerdo con Beyst et al. (1999), Cabral
(2000) y Darnaude et al. (2001), la alta superposición
del nicho no necesariamente implica competencia
interespecífica, mientras los recursos no sean
limitantes, como sucede en algunas asociaciones
costeras donde las principales presas son también las
especies más abundantes.
En la zona de estudio, las comunidades de macroinvertebrados bentónicos no presentan variación
estacional en la abundancia y biomasa, pero tienen
desplazamientos en el gradiente batimétrico a lo largo
del año; van hacia aguas más someras en la época fría
(20-40 m) y regresan a mayor profundidad en la época
cálida (60 m) (Godínez-Domínguez & GonzálezSansón, 1998). Además, la riqueza de las especies de
presas es mayor en las profundidades someras (20-40
m) (Godínez-Domínguez et al., 2009). Las especies de
lenguados analizadas en este trabajo, al igual que otras
especies de peces estudiadas en la misma zona
(Flores-Ortega et al., 2010, 2011), se supone tienden a
consumir los recursos disponibles y abundantes. Sin
embargo, la distribución temporal y espacial de las
especies de lenguados no se explica completamente
por los patrones de distribución estacional de las
presas, aunque queda evidencia que la disponibilidad
del alimento no parece ser un factor limitante, y que la
competencia por alimento no sería un factor influyente
en la comunidad de peces de fondos blandos de bahía
de Navidad. La estrategia generalista-oportunista que
presentan estas especies, al consumir una gran
diversidad de presas disponibles en el medio, les
permite eludir la competencia por los recursos y así
evitar la competencia intra e interespecíficas.
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Plant tuber powder as shrimp feed additive
Research Article
A preliminary evaluation of the San Pedro daisy (Lasianthaea podocephala)
tuber powder, as a feed additive on the intensive culture of shrimp
(Litopenaeus vannamei) under laboratory conditions
Marcel Martínez-Porchas1, Enrique Israel Noreña-Rivera2, Luis Rafael Martínez-Córdova3
José Antonio Lopez-Elias3, Fernando Mendoza-Cano3
Lorena Bringas-Alvarado3 & María Elena Lugo-Sánchez1
1
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo
Km 0.6 Carretera a La Victoria, Hermosillo, Sonora, México
2
Licenciatura en Biología de la Universidad de Sonora, Luis Donaldo Colosio s/n
entre Reforma y Sahuaripa, Hermosillo, Sonora, 83000, México
3
Departamento de Investigaciones Científicas y Tecnológicas, Universidad de Sonora
Luis Donaldo Colosio s/n entre Reforma y Sahuaripa, Hermosillo, Sonora, 83000, México
ABSTRACT. An experimental study was carried out during seven weeks to preliminarily evaluate the effect
of the dietary inclusion of powder from the tuber Lasianthaea podocephala, commonly known as the San
Pedro daisy or pionilla, as a feed additive on the production parameters, food consumption, and nutritional
condition of the white shrimp, Litopenaeus vannamei, intensively farmed under laboratory conditions.
Hypothetically, the additive should improve these parameters as it does when used for humans. The powder
was included at different levels (0 [Control], 0.2 [T1] and 1 g kg-1 [T2]) in a commercial shrimp feed. The
tuber powder exhibited a free amino acid profile being arginine (8.59 mg g-1) and glutamine (3.36 mg g-1) the
most abundant. Feed consumption was not influenced by any treatment; however, the survival and the overall
production responses were higher in both treatments using the powder (T1 and T2) compared to the control.
No significant differences were detected in muscle concentrations of lactate and glucose, although higher
protein and lower cholesterol concentrations were observed in shrimp reared in the control. The lower
cholesterol concentration of shrimp from the control could be associated to a poor nutritional status. In
conclusion, addition of the powder of San Pedro daisy did not improve the feed consumption, but apparently
had a positive effect on survival, production response and nutritional status of shrimp. These responses could
be associated to an hypothetic effect of some plant components at a nutritional-molecular level, or to a
possible antimicrobial effect; however, further specific studies are needed.
Keywords: dietary attractants, plant tuber, plant additives, vegetal additives, shrimp nutrition, muscle
parameters.
Evaluación preliminar del polvo de tubérculo de San Pedro daisy
(Lasianthaea podocephala), como aditivo alimenticio en el cultivo intensivo de
camarón (Litopenaeus vannamei) bajo condiciones de laboratorio
RESUMEN. Se realizó un experimento durante siete semanas para evaluar, de manera preliminar, el efecto de
la inclusión dietaria del polvo de tubérculo Lasianthaea podocephala, comúnmente conocida como San Pedro
daisy o pionilla, como aditivo alimenticio, sobre los parámetros de producción, consumo de alimento, y
condición nutricional del camarón blanco (Litopenaeus vannamei), cultivado bajo condiciones de laboratorio.
Hipotéticamente, el aditivo debiera mejorar estos parámetros como lo hace cuando es usado en humanos. El
polvo fue incluido a diferentes niveles (0 [Control], 0,2 [T1] y 1 g kg-1 [T2]), en un alimento comercial para
camarón. El polvo de la planta mostró un perfil de aminoácidos donde la arginina (8,59 mg g-1) y glutamina
(3,36 mg g-1) fueron los más abundantes. El consumo de alimento no fue influenciado por alguno de los
tratamientos; sin embargo, la supervivencia y, en general, las respuestas productivas fueron mejores en ambos
tratamientos que utilizaron el polvo (T1 y T2) en comparación con el control. No se detectaron diferencias
significativas en las concentraciones musculares de lactato y glucosa, aunque se observaron altas y bajas
concentraciones de proteína y colesterol en camarones criados en el tratamiento control. La baja concentración
de colesterol en los camarones del tratamiento control podría estar asociada a un pobre estado nutricional. La
440
441
inclusión del polvo de la planta San Pedro daisy no incrementó el consumo de alimento, pero aparentemente
tuvo un efecto positivo en la supervivencia, respuesta productiva y estado nutricional del camarón. Estas
respuestas podrían asociarse a un hipotético efecto de algún componente de la planta a nivel nutricionalmolecular, o a un posible efecto antimicrobiano; sin embargo, se necesitan estudios específicos adicionales.
Palabras clave: atractantes dietarios, tubérculo de planta, aditivos de plantas, aditivos vegetales, nutrición de
camarón, parámetros musculares.
___________________
Corresponding author: Luis Rafael Martínez-Córdova (lmtz@guaymas.uson.mx)
INTRODUCTION
One of the problems faced by shrimp farmers is the
occasional low feed consumption associated to diverse
factors such as molting (Muhlia-Almazan & GarcíaCarreño, 2002), stress (Mercier et al., 2006), farming
temperature (Hewitt & Duncan, 2002), low attractability and/or palatability of offered feed (Samocha et
al., 2004), among others. In particular, low feed
consumption may result in deterioration of the nutritional condition of the farmed organisms, leading to
poor responses of growth, survival, biomass, and feed
conversion ratio. In consequence, the above-mentioned scenario causes negative impacts on the economic
feasibility of farms.
Feed formulations have been complemented with
diverse kind of attractants, to solve the abovementioned problems (Tacon, 1989); these additives
can be from animal or vegetal origin, and in some
cases, synthetic. Herein, several products of animal
origin including fish meals, fish oils, squid, fish
hydrolysates and others, have shown good performance as feed attractants for the white shrimp,
Litopenaeus vannamei (Nunes et al., 2006), blue
shrimp, L. stylirostris (Suresh et al., 2011), crayfish,
Cherax quadricarinatus (Saoud et al., 2008) and other
decapods. The disadvantages of these products are
their high costs and in some cases their low availability.
Several vegetal products have been also evaluated
as additives in shrimp feedstuffs for diverse purposes.
For instance, vegetal-derived products have been used
as antimicrobial, immunestimulant and probiotic
additives (Zadeh et al., 2010; Vaseeharan et al., 2011;
Harikrishnan et al., 2012). Maqsood et al. (2013)
documented that plant polyphenolic compounds can
serve as potential additives for preventing quality
deterioration or to retain the quality of fish and fish
products. However, information about the use of
vegetal additives as attractants in shrimp aquafeeds is
yet scarce. Silva-Neto et al. (2012) reported the
effectiveness of Spirulina meal as attractant for L.
vannamei, included at very low levels in the
formulated feed.
Purified substances such as L-amino acids or
biogenic amines (Mendoza et al., 1997; Smith et al.,
2005), have shown their potential as attractants for
farmed shrimp or fishes. Some tubers as potatoes and
others contain high concentrations free amino acids
(FAA), and consequently could have potential for
such purpose (Brierley et al., 1999).
A wild plant, Lasianthaea podocephala (Asterales:
Asteraceae), commonly known as San Pedro daisy,
pionilla in Spanish, inhabits the north of Mexico. Its
tuber is used in the traditional human herbal medicine
as appetizer, and to control microbial and/or parasite
diseases. Preliminary unpublished experiments revealed that L. podocephala tuber contained FAA such as
glutamine and arginine, which are considered as
attractants in the aquatic medium.
Based on the above information, it is plausible to
hypothesize that the inclusion of an extract of the plant
can similarly serve for shrimp as efficiently as for
humans. The aim of our experiments was to evaluate
the effect of two inclusion levels of L. podocephala
tuber powder in a commercial shrimp feedstuff, on the
feed consumption, production parameters, and nutritional condition of the white shrimp, L. vannamei,
intensively cultured under laboratory conditions.
The study was conducted over seven weeks in the
facilities of DICTUS, the Department of Scientific and
Technological Research of the University of Sonora,
at Hermosillo, Sonora, Mexico.
A single-factor experimental design, with three
replicates per treatment, was performed. Treatments
consisted of two levels of inclusion of L. podocephala
tuber powder in a commercial shrimp feed, with 35%
of crude protein (Camaronina 35, by Agribrand
PurinaR), and a control without the inclusion of the
product. Nine plastic cages (60 L in capacity and 40 L
of operative water volume) with cap and placed in a
metallic ad-hoc structure were used as experimental
units. Shrimp postlarvae (Pl-12), with an individual
weight of 0.06 g, obtained from a commercial shrimp
hatchery located near to our laboratory were stocked
at a rate of 25 organisms per unit (125 m-2).
Continuous aeration was applied to each unit along the
trial to maintain dissolved oxygen (DO) levels above
4.5 mg L-1. A weekly water exchange of 25% was
performed, sufficient to discharge the unconsumed
feed, feces and molts, and to maintain an adequate
water quality.
Physical and chemical parameters of the water
were monitored. Temperature, salinity, dissolved
oxygen, and pH were estimated daily by using a
multiparameter sensor YSI 6600; total ammonium
nitrogen (TAN), nitrite-nitrogen (N-NO2), nitratenitrogen (N-NO3), and orthophosphates (P-PO4) were
quantified weekly by spectrophotometry with a
HACH DR-4000 equipment.
For the preparation of the experimental feeds, the
tubers were cut in small slices with a knife (~0.5 cm),
and dried in a stove at 60°C for 12 h; afterwards, the
tuber pieces were grinded in an industrial mill (GE
Motors & Industrial Systems), up to 40 microns. The
tuber powder was incorporated into shrimp feed. A
commercial feed (Camaronina, Purina®) was pulverized in a Hobbart® mill, and mixed to the powder at
rates of 2 and 10 g kg-1 (treatments T1 and T2,
respectively). Finally, hot water was added to
reconstitute the feed using a pelletizer mill. The pellets
were dried for 12 h, cut at 2 mm in length, and passed
through a mesh to eliminate powder. A similar amount
of commercial feed was submitted to the same
pulverization and reconstitution process, but no tuber
powder was added.
Feed was supplied twice a day in feeding trays
(10x10 cm), and the ration was daily adjusted
considering the apparent consumption, as suggested
by Salame (1993). Unconsumed feed, feces, molts and
dead organisms were siphoned daily out of the units.
At the end of the trial, all shrimp were counted and
weighed (SartoriousR balance/precision 0.01 g) to
determine the final weight, survival and biomass. The
feed conversion ratio (FCR) was calculated as the
amount of feed consumed over the gained biomass.
Specific growth rate was calculated as:
SGR = ln (Final.weight)_ln(Initial.weight) 100
T 1 _ T0
where T1-T0 was considered as the number of days of
the experiment.
Samples of 10 individuals were taken from each
unit, de-headed and peeled; then, 100 mg of muscle
were macerated and homogenized with 1 mL deionized water. Muscle homogenates were centrifuged at
442
10°C and 10000 rpm for 30 min (SIGMA 2-16K).
Finally, samples of the supernatant (10 µL) were taken
to estimate the concentration of protein, glucose,
lactate and cholesterol. The quantifications were assessed by following the microplate technique proposed
by Hernández-Lopez (2001), using specific commercial kits (RANDOX) for each parameter.
The free amino acid (FAA) profile of the tuber
powder was estimated following the method described
by Vázquez-Ortiz et al. (1995) with modifications.
One g of powder was homogenized with 20 mL of
trichloroacetic acid (TCA 7.5%); thereafter, 5 g of the
homogenate were mixed and homogenized with 100
mL of TCA (7.5%). The sample was then centrifuged
at 4°C and 4000 rpm for 15 min (Beckman J2-21).
The supernatant was removed and filtered through
Whatman Nº1 filter. Finally, the filtered sample was
analyzed in a HPLC using an automated injection
system (Aligent 1100); 10 µL of sample were mixed
with 10 µL of OPA (o-phtalaldehyde) and analyzed.
Data of water quality parameters, as well as those
of final weight, FCR, protein, glucose and lactate,
were analyzed by a one-way ANOVA, as they showed
to be normal (Kolmogorov-Smirnov), and homoscedastic (Bartlett). Post-hoc comparisons were
performed by a Tukey test. Final biomass and
cholesterol data were analyzed by a non-parametric
Kruskal-Wallis test (Zar, 1999). Survival and SGR
were analyzed by a chi-square test, while feed
consumption was analyzed by one-way repeated
measures ANOVA. A significance level of P < 0.05
was considered.
RESULTS
Sixteen different FAA were found in the San Pedro
daisy powder, from which arginine (8.6 mg g-1),
glutamine (3.4 mg g-1), tyrosine (0.7 mg g-1) and
histidine (0.5 mg g-1) were the most abundant (Table
1).
No significant differences among treatments were
detected for DO (4.5-4.9 mg L-1), temperature
(27.5°C), salinity (35.5-35.7 psu), TAN (0.29-0.38 mg
L-1), N-NO2 (0.23-0.26 mg L-1) and N-NO3 (2.7-3.3
mg L-1). However, P-PO4 levels were significantly
higher in C (1.2 mg L-1), compared to T1 and T2 (0.40.6 mg L-1). pH was also higher in C (6.9) compared
to T1 and T2 (6.7).
Regarding production parameters, some significant
differences were observed among treatments and the
control (Fig. 1). Survival was significantly higher in
both treatments (T1 & T2), compared to the control.
The final weight reached by shrimp was significantly
443
Table 1. Free aminoacid profile of San Pedro daisy
(Lasianthaea podocephala) tuber powder. SD: standard
deviation.
Aminoacid
Aspartic acid
Glutamic Acid
Glutamine
Serine
Asparagine
Histidine
Arginine
Glicine
Treonine
Taurine
Alanine
Tyrosine
Metionine
Valine
Phenylalanine
Isoleucine
Leucine
Lisine
Concentration
(mg g-1)
0.000
0.310
3.361
0.050
0.302
0.516
8.595
0.097
0.192
0.114
0.000
0.695
0.000
0.039
0.006
0.001
0.007
0.054
SD
0.000
0.006
0.207
0.002
0.011
0.164
0.573
0.013
0.027
0.014
0.000
0.015
0.000
0.004
0.002
0.000
0.000
0.007
higher in T1 (1.80 g) compared to C (1.58 g), whereas
T2 (1.63 g) was not statistically different from T1 and
C. However, no significant differences were detected
for SGR among C (6.1% day-1), T1 (6.5% day-1) and
T2 (6.4% day-1). The final biomass was almost 2-fold
times greater in T1 and T2 compared to C, whereas
FCR was around 50% higher in C, compared to both
treatments. Feed consumption increased through time,
but it was statistically similar among treatments (Fig.
2).
Regarding to tissue parameters, no significant
differences among treatments were detected for
glucose (3-5 mg g-1), and lactate (2.0-3.5 mg g-1) (Fig.
3). However, the protein level was higher in shrimp
from the control (~80 mg g-1) compared to both
treatments (55-65 mg g-1); in contrast, cholesterol
levels were significantly higher in T1 (5.5 mg g-1) and
T2 (12.4 mg g-1) compared to the control (0.9 mg g-1)
(Fig. 3).
DISCUSSION
The relatively high content of some FAA in the tuber
powder, such as arginine, glutamine, tyrosine and
histidine, initially suggested that it could have a good
potential as attractant for aquafeeds, considering that
FAA plays an important role on the attractability and
chemoreception of aquatic organisms (Velez et al.,
2007; Silva-Neto et al., 2012). However, the feed
consumption observed herein, did not support the
above hypothesis, considering that consumption was
not increased by the addition of the tuber powder in
any of the treatments. Surprisingly, the overall
production response was better in shrimp fed on diets
containing 2 or 10 g kg-1 of the tuber powder,
compared to those fed on the commercial diet without
the ingredient.
In general, the survival was low in all treatments
(≤50%), probably associated to crowding stress caused
by the high density and cannibalism, considering that
water quality parameters were adequate and not
altered in any treatment. However, the lower survival
and production response of shrimp reared in control
treatment could be associated to a possible malnutrition status; for instance, shrimp from control
exhibited higher protein and lower cholesterol
concentrations compared to those from T1 and T2.
Low cholesterol concentrations have been associated
to poor nutritional status of crustaceans (Pascual et al.,
2006), because of the versatile physiological roles that
cholesterol can play, and considering that it cannot be
biosynthesized de novo by crustaceans (Palacios &
Racotta, 2007). Moreover, the cholesterol levels found
in shrimp from the control are lower than those of
shrimp (L. vannamei) undergoing reproductive
exhaustion (Palacios et al., 1999); thus, the low
cholesterol level is a serious scenario for shrimp
growth and survival, because the lack of cholesterol
per se does not cause mortality, but increases the
physiological and immunological susceptibility of
shrimp.
The inclusion of the tuber powder did not influence
the feed consumption of shrimp; however, considering
the production response and some of the physiological
parameters measured, it is possible that some components of the powder could have an effect on the
cholesterol absorption by shrimp. To confirm such
hypothesis, further studies are needed, as well as to
isolate the different components of the plant tuber.
In addition, the better survival and production
response of shrimp from T1 and T2 could be related to
a better health status caused by the addition of the
powder. For instance, some plant tubers have been
reported to exhibit antimicrobial properties (Kim et
al., 2005), improving the resistance of shrimp to
diverse pathogens, similarly as reported for some
microbial immunostimulants (Flores-Miranda et al.,
2011). One of the few studies about L. podocephala
reported that it contains enantiomer, (R)-(-)curcuphenol, which has exhibited activity against
Staphylococcus aureus and Vibrio anguillarum
(Ghisalberti et al., 1979). However, the study of
additional parameters is necessarily to evaluate the
health status of shrimp.
444
Figure 1. Production response of white shrimp postlarvae fed on commercial diets containing 0 (C), 2 (T1) and 10 (T2) g
kg-1 of San Pedro daisy tuber powder (Lasianthaea podocephala). SGR: specific growth rate, FCR: feed conversion ratio.
Different letters above bars indicate significant differences (P < 0.05)
Figure 2. Individual feed consumption per week, of
shrimp fed on commercial diets containing 0 (C), 2 (T1)
and 10 (T2) g kg-1 of San Pedro daisy tuber powder
(Lasianthaea podocephala). Y-axis indicates the weekly
amount of feed consumed by shrimp.
445
Figure 3. Concentration of different tissue parameters of shrimp fed on commercial diets containing 0 (C), 2 (T1) and 10
(T2) g kg-1 of San Pedro daisy tuber powder (Lasianthaea podocephala).
Despite the fact that our results demonstrated that
the dietary inclusion of San Pedro daisy did not
promote the feed consumption by shrimp, the data
suggest that its inclusion have a positive effect on the
survival and growth response of shrimp reared under
high densities. Thus, it is important to evaluate the
particular properties of the plant that enhanced the
survival, production response and cholesterol concentration in muscle of shrimp. Finally, the plant tuber
could be considered as a source of arginine and
glutamine for other purposes besides aquaculture.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors are grateful to Lauro Mercado for his
assistance during the experimental period.
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Parámetros
poblacionales de los recursos pesqueros del río Apure
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2013
447
Research Article
Parámetros poblacionales de los principales recursos pesqueros de la cuenca
del río Apure, Venezuela (2000-2003)
Alfredo Pérez-Lozano1 & Barbarino Aniello2
1
Vice-rectorado de Planificación y Desarrollo Regional, Subprograma de Pesca Continental y Piscicultura
Universidad Nacional Experimental de los Llanos Occidentales Ezequiel Zamora
Apartado Postal N°04, San Fernando 7001, Estado Apure, Venezuela
2
Estación Experimental Apure, Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas
Carretera San Fernando, Biruaca, Apartado Postal 94, San Fernando 7001, Estado Apure, Venezuela
RESUMEN. A partir de la distribución de frecuencias de tallas de las 14 especies de peces comerciales más
importantes del río Apure, se estimaron durante el periodo 2000-2003 los parámetros poblacionales más
significativos, así como el índice de desempeño del crecimiento (∅) y tasa de explotación (E = F/Z). Las
especies analizadas representaron el 83% de la abundancia de las especies comerciales de la zona. Los
parámetros de crecimiento se usaron para determinar el estado de los principales recursos pesqueros del río
Apure. Los resultados obtenidos indicaron un predominio de valores relativamente bajos de K y altos de L∞,
típico de especies longevas. Esto, combinado con los altos valores en las estimaciones de Z y F, implica una
alta tasa anual de supervivencia y baja tasa de renovación de la población. Las estimaciones de E para las 14
especies fueron altas E0,1 (0,50-0,94). Los indicadores de sobrepesca para las cuatros especies más abundantes
(P. mariae P. tigrinum, M. duriventre y H. littorale), mostraron que al menos tres presentan síntomas de
sobrepesca de crecimiento. Se concluye que las 14 especies han sido pescadas severamente y que los
resultados obtenidos proporcionan un punto de partida, para el manejo y evaluación de los recursos pesqueros
del río Apure.
Palabras clave: peces, parámetros poblacionales, recursos pesqueros, río Apure, Venezuela.
Population parameters of main fishery resources in the basin of the
Apure River, Venezuela (2000-2003)
ABSTRACT. Population parameters, performance index (∅) and exploitation rates (E = F/Z), of the 14 most
important commercial fish species, in the Apure River, were estimated from length frequency distributions of
commercial catches in the period 2000-2003. Growth parameters were used to determine the status of the
principal fisheries resources of the Apure River. The analyzed species represented 83% of the total
commercial species. The results showed a predominance of values relativity low of K and high L∞, common in
longevity species. This data combined with the high values from estimations of Z and F showed a survival
annual high rate and low stock tuner-over rate. The E estimations for the 14 fish species were high. E0,1 (0.500.94). The overfishing indicators to four most fish species abundant (P. mariae P. tigrinum, M. duriventre y H.
littorale), showed that at least three species were heavy exploited. In general the analysis indicate that these 14
fish species have been strongly fished, and the data obtained is a starting point (as biological reference point)
to be used for the assessment and management of fisheries resources in the Apure River.
Keywords: fish species, population parameters, fisheries resources, Apure River, Venezuela.
___________________
Corresponding author: Alfredo Pérez-Lozano (piracatinga@yahoo.com.br)
INTRODUCCIÓN
El acompañamiento de las pesquerías comerciales
continentales ha sido usado como un procedimiento
directo para evaluar recursos pesqueros (Barbarino et
al., 1998). De hecho, Pauly (1983) señaló la
importancia de este método para analizar los datos de
producción pesquera en países en desarrollo, para
mejorar el conocimiento de la biodiversidad y
dinámica de los ecosistemas acuáticos y ayudar al
establecimiento de líneas de base para la evaluación y
manejo de pesquerías. Sin duda que el desarrollo de
448
un sistema de referencia es atractivo, como una ayuda
para mejorar el manejo de los recursos explotados y
sustentar los beneficios derivados de las pesquerías
existentes (FAO, 1999; García et al., 2000).
Las pesquerías de la Cuenca del río Apure, así
como en el bajo y medio Orinoco, presentan una alta
presión pesquera (Winemiller et al., 1996). Actualmente, no existe lugar que pueda ser identificado
como de baja explotación o cercano a las condiciones
prístinas, que proporcione una línea de referencia
tanto para estudios comparativos, como para la
rehabilitación de las pesquerías. Por ejemplo en el río
Apure, en toda la cuenca, no se han conducido
campañas de pesca exploratoria para evaluar los
recursos pesqueros durante las últimas cuatro décadas.
Por tal motivo, el objetivo de este trabajo es evaluar el
estado de explotación de las principales especies
comerciales, utilizando algunos parámetros poblacionales y con ello generar una línea de base para la
elaboración de pautas de manejo pesquero, en la
región.
El área de estudio comprendió un sector de aproximadamente 300 km del Bajo río Apure, desde la
localidad de El Saman hasta el sector Boca Apure
(Fig. 1), cuya anchura varió entre 50 y 350 m. Se
analizó el trecho constituido por el canal principal del
río, además de las lagunas del plano inundable. Los
datos fueron colectados en campañas de pesca
comerciales realizadas en el área de estudio. Un total
de 110 campañas de pesca se monitorearon durante los
años 2000 a 2003. Para cada campaña se registró la
captura total y se tomó una muestra representativa de
los ejemplares capturados siguiendo en lo posible el
esquema descrito por Pauly (1983).
Se utilizaron embarcaciones pesqueras de metal,
con eslora de 10-12 m, propulsadas por motores fuera
de borda de 40 Hp. Normalmente, se utilizaron dos
embarcaciones para realizar un arrastre con una red de
ahorque de 120 x 4 m, con abertura total de malla de 4
a 8 cm. La velocidad de arrastre varió entre 2,9 y 3,2
nudos, con un promedio de 3,0 nudos durante el
arrastre.
Se registró la longitud estándar (LE) y la longitud
total (LT) en cm (con precisión de 0,5 cm) en las
especies más abundantes, aunque para los propósitos
de este estudio, se usó solo la longitud total. Los
especímenes de las especies más frecuentes fueron
fotografiados y clasificados hasta el nivel específico,
usando FishBase (Froese & Pauly, 2000; www.fish
base.org).
Los parámetros: longitud asintótica L∞ (cm),
constante de crecimiento K (año-1) y edad a la talla
cero (to) de la función de crecimiento de Von
Bertalanffy se estimaron usando la longitud máxima
de cada especie y las ecuaciones empíricas:
(1)
L∞ = Lmáx/0,95 (Pauly & Morgan, 1987)
-0,6811
(Munro & Pauly, 1983; Moreau et
K = 5,4 (L∞)
al., 1986)
(2)
log(-t0) = 0,3922-0,2752*log(L∞)-1,038*log(K) (Pauly,
1979).
(3)
La longevidad fue calculada con la ecuación Tmax =
3/K (Froese & Binohlan, 2003). El índice de
desempeño del crecimiento, ∅ = log(K)+2 log(L∞)
(Pauly & Munro, 1984), fue calculado usando los
valores de L∞ y K estimado para cada especie.
La talla de primera madurez sexual (Lm), fue
estimada según la ecuación:
log(Lm) = 0,9469*log(L∞)-0,1162 (Froese & Binohlan,
2000), y la talla de máximo rendimiento:
log(Lopt) = 1,0421*log(L∞) - 0,2742 (Froese & Binohlan,
2003).
También se calculó el índice de relación de la
longitud media de madurez sexual (Lm/L∞) (Froese &
Binohlan, 2000). Para determinar el grado de
sobrepesca, se utilizó el estimador propuesto por
Froese (2004), donde se clasifica la proporción de
peces “viejos” y “maduros” usando como indicadores
las longitudes Lm y Lopt (Longitud óptima). El estado
del recurso pesquero capturado por la flota comercial,
se determinó de acuerdo con la descripción de los
siguientes indicadores de sobrepesca:
1) Reclutamiento máximo: porcentaje de peces maduros capturados (L100), permite que el 100% de
los peces desoven al menos una vez antes de ser
capturados, para mantener el reclutamiento y la
salud del stock desovante.
2) Crecimiento máximo: porcentaje de peces capturados a la talla de máximo rendimiento (Lopt),
permitiendo que sea alcanzada, como una fracción
mayor que el Lm, es decir el 100% de los peces
capturados deberían estar dentro de ±10% de Lopt.
3) Longevidad máxima: porcentaje de peces viejos
capturados, es decir peces con un tamaño mayor a
la talla de máximo rendimiento (Lopt+10%). Con
tres interpretaciones:
a) Una captura del 0% de los mega-desovadores
existentes (sería lo ideal),
b) Una captura del 30-40% de los megadesovadores (sería aceptable),
c) Una captura menor del 20% de los megadesovadores (sería preocupante).
Parámetros poblacionales de
d los recursos pesqueros del río Apure
449
M
de la cuen
nca del río Appure, mostranddo la ubicaciónn de las áreas de
d muestreo ussadas durante el periodo
Figura 1. Mapa
2000-2003.
La tasaa instantánea de mortaliddad natural M
(año-1), fue derivada de la
l ecuación dee Taylor (19558)
M = -ln(1-00,95)/A0,95; A0,,95 = t0+2,996//K
Donde: A0,95: longevid
dad, t0 y K sonn parámetros de
la función de
d crecimiento
o de Von Berrtalanffy (Sparrre
& Venema, 1992).
La tasa de
d mortalidad total Z (año-1), fue estimaada
usando la fóórmula de Bev
verton & Holtt (1959), a parrtir
de los parám
metros L∞ y K de la funciónn de crecimiennto
de Von Berttalanffy:
E porcentajee de remociión anual (R
El
R%) fue
estim
mado por la formula
f
sugeriida por Rickeer (1975),
cuyoos parámetros fueron previam
mente definiddos.
R%
% = [F/Z (1-eZ)] 100
L puntos de referencia paara la estimacción de la
Los
morttalidad por peesca de máxim
mo rendimiennto (Fopt =
0,5 M)
M y mortaliddad por pescaa limite (Flimit = 2/3 M)
(Pattterson, 1992), fueron calcullados para cadda una de
las especies
e
analizzadas.
Z = K (L
( ∞-L)/(L-Lc)),
donde: Lc = longitud
d de primerra captura, en
centímetro y L = longittud media dee la muestra en
dad por pesca, con la fórmuula
centímetro, y la mortalid
(año-1), F = Z-M.
Tambiénn se cálculo laa tasa de explootación E = F//Z,
que expressa la proporrción dada a una cohortte/
población que
q murió deebido a la prresión pesqueera
(Beverton & Holt, 196
66). Los ressultados de las
l
ecuaciones empíricas fueeron similares a los obteniddos
por métodoos estadísticos paramétricoos, pero sin el
intervalo dee confianza (Frroese & Binohhlan, 2003).
DOS
RESULTAD
Se reegistró 31 esppecies de pecees de interés comercial
c
perteenecientes a 27
2 géneros y 13
1 familias, capturados
entree julio 2000 y junio 2003 en el río Appure, con
diverrsos hábitos alimenticios y estrategiaas reproductiivas. De este total,
t
se consideraron las 144 especies
comeerciales más abundantes para
p
el análisis de sus
parám
metros poblaccionales.
A
Agrupando
loss valores de los parámetroos poblacionaales de las esppecies, según sus estrategias de vida,
éstass se encuentraan ubicadas en
e dos categorías (K y
450
r2) según la clasificación de Winermiller & Taphorn
(1989).
En las especies tipo K, los valores de L∞ de la
función general de Von Bertalanffy (VBFG) variaron
entre 90,69 cm (Plagioscion squamosissimus) y 120
cm (Pseudoplatystoma tigrinum). Del total de
especies, ocho tenían valores de L∞ que excedían los
100 cm. Igualmente, los valores del parámetro K de la
VBFG variaron entre 0,21 (P. tigrinum) y 0,25 (P.
squamosissimus). Los menores valores de K se
obtuvieron para las especies con altos valores de L∞
(i.e., Brachyplatystoma juruense, B. platynemum, B.
rousseauxii, P. tigrinum, Pseudoplatystoma fasciatum,
Oxydoras niger, Pellona flavipinnis, Piaractus
brachypomus y Plagioscion squamosissimus) (Tabla
1). Por otro lado, los valores del índice de desempeño
de crecimiento (∅), variaron de 3,47 (P. tigrinum) a
2,56 (H. littorale) (Tabla 2). De las 14 especies, nueve
correspondieron a especies de gran porte (P. tigrinum,
P. fasciatum, B. rousseauxii, B. juruense, C.
macropomum, B. platynemum, O. niger, P. flavipinnis
y P. brachypomus), las cuales tienen los valores más
altos de ∅, variando entre 3,47 y 3,30. La mortalidad
natural (M) fluctuó entre 0,20 (P. tigrinum y P.
flavipinnis) y 0,59 (H. littorale). Con la mortalidad por
pesca, se observó que los valores más bajos (F < 0,90)
fueron para P. tigrinum, P. fasciatum, B. rousseauxii,
B. juruense, C. macropomum, B. platynemum, O.
niger, P. flavipinnis y P. brachypomus.
En las especies tipo r2, los valores representativos
de tres especies como Mylossoma duriventre,
Pygocentrus cariba y Prochilodus mariae, tenían un
L∞ bajo. Las especies de tamaño pequeño tenían un K
entre 0,39 (P. mariae) y 0,44 (M. duriventre) (Tabla
1). En general, se observó una tendencia decreciente
de los valores de K con respecto a los valores de L∞,
lo cual es consistente con el patrón de crecimiento de
peces (Pauly, 1980). Las especies con bajo L∞ tenían
valores de ∅ entre 2,56 y 2,95.
Los valores de M para este grupo variaron
levemente (0,20-0,24), mientras que siete especies
tenían altos valores de Z (1,15-6,68) (Tabla 3). El
valor de F para el resto de las especies fluctuó entre
1,14 (P. flavipinnis) y 5,05 (H. littorale). La
estimación de la tasa de mortalidad por pesca (F) varió
entre 0,22 y 6,32 para P. brachypomus y P. mariae
respectivamente (Tabla 3). Las tasas más altas de
mortalidad por pesca fueron para P. mariae, P. cariba,
H. littorale, M. duriventre y B. platynemum. Los
valores de mortalidad total (Z) y natural (M) para las
14 especies se indican en la Tabla 2. Los valores de Z
variaron entre 0,40 (P. brachypomus) y 6,68 (P.
mariae). En base a las tasas de mortalidad total anual
de las 14 especies, se determinó que siete tenían más
del 50% de sus stocks removidos, siendo mayor para
P. mariae, P. cariba, H. littorale, M. duriventre, B.
platynemum, P. flavipinnis y P. squamosissimus.
Tabla 1. Parámetros de crecimiento de la función de crecimiento de Von Bertalanffy (L∞, K, t0), longitud de primera
madurez sexual (Lm), y longitud de máximo rendimiento (Lopt) para 14 especies de peces de la cuenca del río Apure
durante el periodo 2002-2003.
Especie
Pseudoplatystoma tigrinum
Brachyplatystoma rousseauxii
Brachyplatystoma juruense
Pseudoplatystoma fasciatum
Colossoma macropomum
Brachyplatystoma platynemum
Piaractus brachypomus
Oxydoras niger
Pellona flavipinnis
Plagioscion squamosissimus
Prochilodus mariae
Pygocentrus cariba
Mylossoma duriventre
Hoplosternum littorale
L∞
K
t0
Lm
Lopt
Lm/L∞
120,03
109,93
108,92
110,94
88,66
114,98
102,85
114,98
115,99
90,69
46,90
37,63
33,51
24,21
0,21
0,22
0,22
0,22
0,25
0,21
0,23
0,21
0,21
0,25
0,40
0,46
0,49
0,62
0,53
0,51
0,51
0,52
0,47
0,52
0,50
0,52
0,52
0,48
0,36
0,31
0,29
0,23
71,23
65,54
64,97
66,11
53,47
68,39
61,54
68,39
68,96
54,63
26,85
21,32
20,66
14,73
78,10
71,26
70,58
71,94
56,96
74,68
66,48
74,68
75,36
58,31
29,98
23,75
21,28
15,65
0,47
0,47
0,47
0,47
0,48
0,47
0,48
0,47
0,47
0,48
0,52
0,53
0,54
0,56
Parámetros poblacionales de los recursos pesqueros del río Apure
451
Tabla 2. Longevidad (Tmax), mortalidad natural (M) y total (Z), e índice de desempeño de crecimiento (∅) para las 14
especies de peces capturados en la cuenca del río Apure durante el periodo 2002-2003.
Especie
Tmax
M
Z
∅
Oxydoras niger
Pellona flavipinnis
Prochilodus mariae
Pygocentrus cariba
14,47
13,62
13,54
13,71
11,77
14,05
13,02
14,05
14,13
11,95
7,74
6,56
6,07
4,86
0,20
0,21
0,21
0,21
0,24
0,21
0,22
0,21
0,20
0,24
0,37
0,44
0,47
0,59
0,66
0,80
0,72
0,80
0,62
2,89
0,44
0,83
1,34
1,15
6,68
3,51
4,23
5,64
3,47
3,42
3,42
3,43
3,30
3,45
3,39
3,45
3,46
3,31
2,95
2,81
2,74
2,56
Tabla 3. Mortalidad por pesca (F), tasa de explotación (E), porcentaje de remoción anual (R%) y los puntos de referencia
biológicos (Fopt) (Flimit) para las 14 principales especies de peces de la cuenca del río Apure durante el periodo (20022003).
Especie
Fopt
Flimit
F
E
Piaractus barchypomus
Oxydoras niger
Pellona flavipinnis
Prochilodus mariae
Pygocentrus cariba
0,10
0,11
0,11
0,11
0,12
0,10
0,11
0,10
0,10
0,12
0,19
0,22
0,24
0,29
0,13
0,14
0,14
0,14
0,16
0,14
0,15
0,14
0,14
0,16
0,25
0,29
0,31
0,39
0,46
0,59
0,51
0,59
0,38
2,69
0,22
0,63
1,14
0,91
6,31
3,07
3,75
5,05
0,70
0,74
0,70
0,74
0,61
0,93
0,50
0,75
0,85
0,79
0,94
0,88
0,89
0,90
Las estimaciones de los valores de M, fueron
consistentes con las limitadas estimaciones independientes de M disponibles en la literatura, y los altos
valores de Z implican una tasa moderadamente baja de
supervivencia anual para las 14 especies. Sin embargo,
los bajos valores de M y K y altos valores de L∞,
obtenidos para la mayoría de las especies, indican una
relativa baja tasa de renovación, típica de las especies
de peces de mayor tamaño.
La estimación de la tasa de explotación (E) para las
14 especies, fue mayor de 0,50 y varió entre 0,61 y
0,94. La media de E fue 0,78. Estos datos indican que
% Remoción
33,70
43,34
36,27
40,64
28,15
87,75
17,63
42,64
62,63
53,95
94,34
84,95
87,55
89,25
los recursos pesqueros del río Apure, para el periodo
2000-2003, al menos para estas especies, fueron
intensamente explotados. Las estimaciones de máximo
rendimiento de la mortalidad total de Fopt, y el Flimit,
mostró que todas las especies están siendo explotadas
por sobre los niveles máximos de los puntos de
referencia biológicos antes mencionados.
Para M. duriventre, el porcentaje de peces maduros
(Lm), en las capturas, fue de 84,2% y el porcentaje de
peces con tallas de máximo rendimiento (Lopt) fue de
11,6%. Por otra parte, el porcentaje de los mega
desovadores fue de 72,5%, lo cual indica que la flota
452
pesquera está ejerciendo su mayor presión sobre este
segmento de la población, o que la especie posee
mecanismos eficientes compensatorios a la explotación pesquera o, simplemente, la flota pesquera
ejerce una baja presión sobre el recurso, lo que debe
ser monitoreado de forma más detallada.
En P. mariae se observó que el porcentaje de peces
maduros (Lm) en las capturas fue de 45,7% es decir,
existe una clara selectividad de peces con tamaños
próximos a la longitud media de madurez sexual. El
porcentaje de peces con tallas de máximo rendimiento
(Lopt) fue de 44,7%. El porcentaje de los mega
desovadores fue de 10,4%, lo cual necesita ser
monitoreado, ya que una explotación de las clases de
tallas más altas de la estructura poblacional podría
reducir la resiliencia del stock.
En P. tigrinum se observó que el porcentaje de
peces maduros (Lm) (69,3%) no logra reproducirse al
menos una vez. En el caso de los peces con tallas de
máximo rendimiento (Lopt), apenas representó el
10,1%, indicando que esta especie se mantiene en el
límite recomendado. En cuanto al porcentaje de mega
desovadores, estos están en el límite de pasar el
umbral de riesgo (20,5%). Es evidente que P. tigrinum
no muestra señales de sobrepesca de reclutamiento,
aunque hay claros indicios de sobrepesca de
crecimiento.
En H. littorale, el porcentaje de peces maduros
(Lm) en las capturas fue elevado (86%). El porcentaje
de los peces con tallas de máximo rendimiento (Lopt),
fue de 9,26%, indicando que muy pocos peces están
alcanzando la talla de máximo rendimiento. Por
último, el indicador de longevidad máxima
(Lopt+10%), mostró que la proporción de los mega
desovadores aumentó el límite del umbral de riesgo,
con 3,9%. Estos valores sugieren que el stock estaría
severamente sobreexplotado.
DISCUSIÓN
Una de las premisas básicas para la implementación
de planes de manejo pesquero es el conocimiento
previo de las estrategias de vida de las especies
comerciales (Bayley & Petrere, 1989). Winemiller
(1992) adaptó el concepto del continuo de estrategias
de vida r y k establecidos por Pianka (1970), para las
especies de peces tropicales y definió tres tipos de
estrategias: Periódica (r2), Equilibrio (k) y Oportunista
(r1). Estas estrategias de vida, fueron el resultado de
un proceso evolutivo direccionado por la selección
natural, permitiendo agrupar las especies alrededor de
un continuo con tres ejes, para caracterizar la historia
de vida de las especies en algún punto de ese continuo
(Winemiller & Taphorn, 1989; Winemiller & Rose,
1992).
P. tigrinum, P. fasciatum, B. rousseauxii, B.
juruense, C. macropomum, B. platynemum, P. brachypomus, O. Níger y P. flavipinnis, presentaron características propias de estrategia de vida tipo k, con alto
número de clases etarias de gran tamaño (>90 cm),
esperanza de vida de más de 15 años y baja mortalidad
natural.
Una situación especial fue observada por Alonso &
Pirker (2005) en el dorado (B. rousseauxii), en el río
Amazonas, determinando que esta especie presenta
alta fecundidad, característica propia de ambos
extremos del continuo k-r. A pesar que Winemiller &
Taphorn (1989) consideraron a las especies de bagres
de la familia Pimelodidae como r-estrategas
(estrategia estacional), es posible que esta clasificación sea insuficiente para describir las estrategias de
vida para las especies de los grandes bagres de
América del Sur. En todo caso, la repuesta de P.
tigrinum, P. fasciatum, B. rousseauxii, B. juruenses,
B. platynemum, y P. flavipinnis a la presión pesquera,
ha sido la disminución de la abundancia y biomasa de
los stocks.
P. cariba, P. mariae y M. duriventre presentaron
características r-estrategas, con alta fecundidad y
estrategia reproductiva estacional, con frecuencia
anual y edad de primera maduración sexual, menores a
dos años, que puede ser considerada baja.
Los valores relativamente bajos de K y altos de L∞
obtenidos es típico de los grandes depredadores
neotropicales y fue observado para algunas especies
del río Apure (P. tigrinum, P. fasciatum, B. rousseauxii, B. juruense, B. platynemum, O. níger y P.
flavipinnis).
En especies como: M. duriventre se obtuvo un
porcentaje de peces maduros (Lm) de 84,2% y un
porcentaje de peces con (Lopt) de 11,6%. Esto indica
que, si bien el recurso está bajo presión pesquera,
estos valores se mantienen dentro de un rango
aceptable. Para P. mariae, con Lm de 45,7% y Lopt de
44,7%, se estableció que el stock está bajo una fuerte
presión pesquera pero aún se mantiene dentro de un
nivel aceptable, si se mantienen las actuales
condiciones de explotación.
Por otra parte, los resultados sobre la mortalidad
total (Z) y tasa de explotación (E), obtenidos para las
14 especies, fueron relativamente altos, indicando que
los principales recursos pesqueros en el río Apure
están siendo fuertemente explotados y que la fase de
expansión de la pesquería continental (sin la
aplicación de prácticas de manejo adaptatívo o
precautorio), está afectando a la mayoría de las
especies comerciales.
En las pesquerías continentales de algunos países
de América del Sur, donde el esfuerzo pesquero sobre
los stocks es heterogéneo y poco cuantificable, un
análisis independiente de la pesquería, podría proporcionar una referencia del conocimiento sobre los
parámetros poblacionales de las especies que puede
ser usado con propósitos comparativos (Tabla 4), pero
esta información es fragmentaria, difícil de localizar y
algunas veces hasta contradictoria, lo cual dificulta la
comparación.
Analizando los parámetros poblacionales (L∞, K,
Z, F, M, Lm, Lopt), en función del tamaño medio
máximo esperado, permite clasificar las especies
según su tamaño en:
1. Especies de pequeño tamaño, con L∞ menores de
60 cm, que presenta altas tasas de crecimiento,
mortalidad natural, y baja esperanza de vida como
Hoplosternum littorale, Prochilodus mariae,
Mylossoma duriventre y Pygocentrus cariba.
2. Especies de gran tamaño, con L∞ mayores de 60
cm, que presentan bajos valores en las tasas de
crecimiento y alta esperanza de vida como P.
tigrinum, P. fasciatum, B. rousseauxii, B. juruense,
B. platynemum, O. niger y P. flavipinnis.
Este último grupo, a pesar de tener un ciclo de vida
más largo, presentó una talla de madurez sexual
relativamente baja (Lm/L∞ <0,47). La relación entre el
tamaño máximo esperado (L∞) y la talla media de
madurez sexual (Lm), indicó que el 71,4% de las
especies analizadas, madura cuando alcanzan más de
la mitad de su tamaño máximo, lo cual se aleja del
patrón esperado de la relación Lm/L∞ = 0,50 (Tabla 4),
un resultado diferente a lo obtenido por Barthem &
Fabre (2003) en la Amazonia brasilera (especialmente
en P. fasciatum, B. rousseauxii). Esta relación, puede
ser explicada considerando que con un crecimiento
más rápido en los primeros estadios de vida, las
especies tendrían más probabilidades de escapar de los
depredadores, mientras que una madurez más larga
implicaría una mayor tasa reproductiva, considerando
que un aumento del tamaño depende principalmente
de la disponibilidad de los peces a alimentarse
(Nikolsky, 1969; Fabre & Barthem, 2005).
Las limitaciones sobre el uso de los métodos para
la determinación de parámetros poblaciones basados
en longitudes, han sido ampliamente discutidas (Pauly
& Morgan, 1987; Rosenberg & Beddington, 1988;
Sparre & Venema, 1992). La supuesta desventaja de
los métodos para la determinación de la edad basados
en tallas, es puesta en duda cada vez más, a raíz de los
nuevos métodos y refinaciones metodológicas que han
aumentado su precisión, especialmente con los
recientes desarrollos en la informática. Los actuales
453
métodos basados en las longitudes han aumentado su
exactitud y precisión (Isaac, 1990; Gallucci et al.,
1996), esto sin mencionar que la colecta de estos datos
es fácil y económica, y no requiere personal
especializado. Por otra parte, tales datos están
disponibles en la mayoría de las agencias
gubernamentales, y muchos procesos biológicos y
pesqueros están mejor relacionados con la longitud
que con la edad (Gulland, 1987; Pauly & Morgan,
1987). De las 14 especies analizadas, solo dos de ellas
(P. flavipinnis y P. squamosissimus) no tienen sus
procesos reproductivos sincronizados con el pulso de
inundación anual y, por lo tanto, los parámetros
poblacionales basados en el análisis de frecuencia de
tallas, trabajan mejor con especies en la cual el
reclutamiento ocurre por un corto periodo y presentan
tasas de crecimiento relativamente altas (King, 1995).
Nueve de las 14 especies analizadas aquí (P.
tigrinum, P. fasciatum, B. rousseauxii, B. juruense, B.
platynemum, O. niger, P. flavipinnis C. macropomum
y P. barchypomus), tienen una tasa de crecimiento
relativamente baja, pero con una alta tasa de
fecundidad, demostrando la alta inversión en energía
de los procesos reproductivos. Esto es una consecuencia de la sincronización de los procesos
reproductivos de estas especies con el pulso de
inundación anual, aprovechando la época de aguas
altas (mayo a octubre), cuando existe alta disponibilidad de recursos alimenticios y refugio (Tabla 5).
En la cuenca del río Apure ha existido una larga
tradición de pesca artesanal la cual ha sido
escasamente documentada. Novoa (2002) analizó el
estado de esta pesquería, encontrando que la
producción pesquera del río Apure en 2003 fue de
6.266 ton (alrededor de 45,8% fue de P. mariae), sin
mostrar mayor diferencia con respecto al año 2000
(Tabla 5). Prácticamente cinco especies dominaron el
total de la captura (73%): dos detritívoros (P. mariae y
H. littorale) con estrategias de vida diferentes (r2 y k
respectivamente), un herbívoro mediano (M. duriventre) y dos carnívoros grandes (P. tigrinum y P.
fasciatum).
Sin embargo, a pesar de cualquier sesgo hacia las
especies de mayor tamaño, pudiera sobreestimarse los
valores de Z, F y E, derivado del uso de ecuaciones
empíricas (Froese & Binohlan, 2000, 2003; Froese,
2004). A pesar de ello, se concluye que las 14 especies
están sobre-explotadas, ya que los valores, son
relativamente altos en comparación con el E0,1
obtenido.
Una de las razones que limita el manejo pesquero,
en las regiones tropicales, es la escasa información
sobre parámetros poblacionales, taxonómicos, pesquerías multiespecíficas, y el desconocimiento de las
454
Tabla 4. Parámetros de crecimiento de la función de crecimiento de Von Bertalanffy (L∞ y K), talla de primera madurez
sexual (Lm), talla de máximo rendimiento (Lopt), mortalidad natural (M), por pesca (F) y total (Z), e índice (Lm/L∞) para
las 14 especies de peces de la cuenca del río Apure durante el periodo 2002-2003.
L∞
(cm)
K
Lm
(cm)
Lopt
(cm)
Lm/L∞
Z
F
M
Schyzodon fasciatus
36
0,52
24
22,7
0,66
3,14
2,21
0,93
Prochilodus nigricas
42
0,46
26
26,6
0,61
1,36
0,89
0,47
Brachyplatystoma flavicans
140
0,29
88
91,8
0,62
1,31
0,99
0,31
Semaprochilodus taeneuis
34
0,48
24
21,3
0,70
?
?
?
52,6
0,55
45
37,7
0,86
1,17
0,62
0,55
Brycon cephalus
22
0,68
16
13,1
0,56
?
?
?
Calophysus. macropterus
42
0,41
26
27,7
0,65
1,29
0,87
0,42
Brachyplatystoma vailantii
110
0,14
55
71,5
0,50
?
?
?
Pseudoplatystoma. fasciatum
179
0,32
75
118
0,50
2,40
1,89
0,51
Ruffino & Isaac (1995)
119
0,22
56
77,4
0,47
1,39
0,94
0,44
Cichla spp.
71
0,36
35
45,4
0,49
2,13
1,44
0,69
Isaac & Ruffino (1996);
Viera et al. (1999)
Ruffino & Isaac (1995)
Especie
Hypophthalmus sp.
Referencia
Santos (1981); Fabré et al.
(1995)
Oliveira (1996)
Fabré et al. (2000); Alonso
(2002)
Ribeiro (1983); Fabré &
Saint-Paul (1997)
Cutrim (1999); Santos &
Batista (2005)
Villacorta-Correa (1987);
Batista (2001)
Pérez & Fabre (2002 2009)
Pirker (2001)
Tomado y modificado de Barthem & Fabré (2003).
interrelaciones bióticas entre ellos y su ambiente. El
generar esta información es arduo y costoso, además,
demandaría mucho tiempo para su generación. Por lo
tanto, la expresión “rápido y sucio”, adquiere un
significado importante en este contexto, para una
primera aproximación sobre el estado de los recursos
pesqueros de una determinada pesquería.
Por tanto, en ausencia de métodos y datos más
precisos, los resultados de la evaluación de la
sobrepesca obtenidos mediante métodos empíricos,
además de proporcionar un punto de partida,
confirman la sobrepesca de crecimiento; sin embargo,
el indicador de longevidad máxima, muestra a
excepción de M. duriventre, un porcentaje que excede
el límite del 20% de los mega-desovadores.
Froese (2004), mostró la importancia de los peces
longevos en la supervivencia a largo plazo de la
población de una especie, ya que las hembras, al ser
de mayor tamaño, son más fecundas, y generalmente
el número de huevos se incrementa exponencialmente
con la talla, por tanto las larvas tienen más
probabilidades de sobrevivencia.
Los indicadores propuestos por Froese (2004),
están basados en las observaciones de los cambios en
la distribución de frecuencias de las tallas y la biomasa
de las poblaciones de peces. Estos indicadores
representan una herramienta importante en la
recuperación de los stocks y, para el monitoreo de las
especies, especialmente de aquellas con estrategia de
vida tipo k (Fig. 2).
La alta longevidad prolonga la fase reproductiva de
las especies, al permitir tener una reserva de
reproductores en casos de problemas en el
reclutamiento (Beverton, 1957), por lo cual los megadesovadores, pueden ser vistos como una reserva de la
población para resistir a eventos estocásticos (Trippel,
1998). Es importante considerar que la alteración de
los ecosistemas acuáticos, además de la presión
pesquera (Winemiller et al., 1996), puede estar
afectando la biomasa del stock de una especie de
forma más severa de lo que inicialmente se
consideraba, especialmente si los factores extrínsecos
(crecientes y cotas del río), y los intrínsecos (bajo
éxito reproductivo), son combinados en un determinado año, más aún, con la confirmación de los
cambios climáticos. Esta información, derivada de las
relaciones empíricas, es suficiente para manejar los
recursos pesqueros hasta que datos más precisos
puedan estar disponibles.
La incorporación de estrategias de conservación de
tipo espacial (reservas de pesca) o temporal (vedas)
dentro de un plan de manejo, proporciona un robusto
mecanismo adicional al conjunto de herramientas de
los gestores pesqueros, para mantener la biomasa del
455
Tabla 5. Composición especifica de los principales peces comerciales del Bajo Apure durante el periodo 2000-2003.
Especie
Año 2000
Captura (kg)
%
Prochilodus mariae
Pseudoplatystoma sp.
Phractocephalus hemiliopterus
Pinirampus pinirampu
Pterigoplichthys multiradiatus
Plagioscion squamosissmus
Cephalosilurus apurensis
Pygocentrus cariba
Oxydoras níger
Hoplias malabaricus
Brycon sp.
Schizodon scotorhabdotus
Hydrolycus armatus
Astronotus sp.
Zungaro zungaro
Pimelodus ornatus
Semaprochilodus laticeps
Leiarius marmoratus
Leporinus sp.
Pellona flavipinnis
Calophysus macropterus
Platynematichthys notatus
Brachyplatystoma filamentosum
Brachyplatystoma vaillanti
2.801.146
1.008.575
458.683
314.541
247.480
154.913
139.817
136.963
119.318
114.977
114.641
110.483
105.680
70.839
46.472
42.889
42.131
41.409
31.185
25.585
22.994
22.610
19.401
16.226
13.315
9.374
6.220
1.620
810
406
200
44,88
16,16
7,35
5,04
3,97
2,48
2,24
2,19
1,91
1,84
1,84
1,77
1,69
1,14
0,74
0,69
0,68
0,66
0,50
0,41
0,37
0,36
0,31
0,26
0,21
0,15
0,10
0,03
0,01
0,01
0,00
Total
6.240.903 100,00
stock desovante y proteger al reclutamiento de la
sobrepesca (Welcomme, 1992). En el sistema hidrográfico Apure-Orinoco, se deberían considerar estrategias de manejo basadas en:
a) Establecer captura de baja frecuencia o de baja
intensidad que, en conjunto con las reservas de pesca
Especie
Año 2003
Captura (kg)
%
Prochilodus mariae
Pseudoplatystoma sp.
Oxydoras niger
Phractocephalus hemiliopterus
Cephalosilurus apurensis
Plagioscion. squamosissmus
Pterigoplichthys multiradiatus
Schizodon scotorhabdotus
Pygocentrus cariba
Hoplias malabaricus
Astronotus sp.
Pinirampus. pinirampu
Leiarius marmoratus
Pimelodus ornatus
Semaprochilodus laticeps
Zungaro zungaro
Hydrolycus armatus
Leporinus sp.
Pellona flavipinnis
Surubimichthys planiceps
Platynematichthys notatus
Brachyplatystoma vaillanti
Brycon amazonicus
Calophysus. macropterus
Brachyplatystoma filamentosum
2.871.695 45,83
1.405.047 22,42
522.750 8,34
493.261 7,87
338.688 5,40
95.971 1,53
82.837 1,32
68.657 1,10
60.912 0,97
58.511 0,93
43.837 0,70
41.050 0,66
35.584 0,57
31.829 0,51
28.501 0,45
13.655 0,22
9.351 0,15
9.273 0,15
8.786 0,14
8.602 0,14
7.912 0,13
7.114 0,11
5.778 0,09
5.225 0,08
4.195 0,07
3.686 0,06
1.341 0,02
607 0,01
470 0,01
420 0,01
380 0,01
361 0,01
Total
6.266.286
100
y vedas, deberían proteger la biomasa del stock
desovante de las especies comerciales,
b) Considerar que los peces solo podrían capturarse
una vez alcanzada su longitud óptima (Lopt), es decir,
cuando la talla del cuerpo a una determinada clase de
edad no explotada alcanza su máxima biomasa
456
tasas de mortalidad por pesca de máximo rendimiento
(Fopt), son sustancialmente más bajas, que las tasas de
mortalidad natural para muchas especies. Adicionalmente, Patterson (1992) encontró que las tasas de
mortalidad por pesca por encima de 2/3M, son
frecuentemente asociadas a la declinación de los
stocks, mientras que las tasas de mortalidad por pesca,
por debajo de este nivel, resultarían en la recuperación
del stock. En consecuencia, la tasa de explotación para
peces longevos necesitaría ser bien conservativa. Por
tal motivo, una reducción de la biomasa del stock
desovante, de cualquier especie, podría necesitar un
largo periodo de recuperación de los stocks, con las
consecuentes pérdidas económicas y conflictos
sociales asociados. Por tanto, se recomienda aplicar
uno o varios criterios propuestos en el presente
trabajo, al menos durante cinco años, para que los
stocks pesqueros puedan recuperarse. Así, los
esfuerzos para implementar un régimen de gestión
basado en el Rendimiento Máximo Sostenible (RMS),
sería un importante paso en la dirección adecuada, y
con la inclusión del criterio de capturar peces una vez
alcanzada su longitud óptima (Lopt), representaría un
gran avance tanto para el ecosistema como para la
industria pesquera.
AGRADECIMIENTOS
Figura 2. Distribución de frecuencias de talla de a) M.
duriventre, b) P. mariae, c) P. tigrinum y d) H. littorale,
desembarcados en el bajo Apure durante el periodo
2000-2003. Lm: longitud media de madurez sexual, Lopt:
longitud de máximo rendimiento y Lmax: talla máxima
que podría alcanzar el pez en el tiempo.
(Froese, 2004). Sin embargo, esto no implica que no
deba haber restricciones en la pesca de tamaños
superiores a la longitud óptima.
c) Ajustar la mortalidad por pesca próxima a la
mortalidad natural (F = M), ya que la adopción de una
estrategia de cosecha tal como: F = F0,1 fue muy
conservativa y, usualmente, resulto en F = M como
estrategia de cosecha. Walters (1986) reportó que las
Al Instituto Socialista de Pesca y Acuicultura
(INSOPESCA), por el acceso a las estadísticas
pesqueras oficiales durante el periodo 2002-2003. Al
personal del Departamento de Pesquerías del Instituto
Nacional de Investigaciones Agrícolas (INIA Apure) y
su personal técnico Nauden Ortiz, David Arana y Luis
Astudillo. A los pescadores comerciales del Bajo
Apure. Al Fondo Nacional de Ciencia y Tecnología
(FONACIT), por la subvención otorgada por el
proyecto de investigación S1-99000994, “Dinámica
poblacional del bagre rayado Pseudoplatystoma
tigrinum (Pisces, Pimelodidae) en el río Apure,
Venezuela”, y a la Universidad Nacional Experimental
de los Llanos Occidentales "Ezequiel Zamora"
(UNELLEZ) por el apoyo logístico e institucional
prestado.
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2013
Research Article
Importance of biogenic substrates for the stone crab Menippe nodifrons
Stimpson, 1859 (Brachyura: Eriphioidea)
Douglas Fernandes Rodrigues-Alves1, Samara de Paiva Barros-Alves1
Vivian Fransozo1,2, Giovana Bertini1,3 & Valter José Cobo1,4
1
NEBECC (Crustacean Biology, Ecology and Culture Study Group)
Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências
Universidade Estadual Paulista, UNESP, 18618-970, Botucatu, São Paulo, Brasil
2
Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, UESB, 45031-900
Vitória da Conquista, Bahia, Brasil
3
Universidade Estadual Paulista, UNESP, 11900-000, Registro, São Paulo, Brasil
4
Laboratório de Biologia Marinha, LabBMar, Instituto de Biociências
Universidade de Taubaté, UNITAU, 12030-180 Taubaté, São Paulo, Brasil
ABSTRACT. In order to better understand the ecology of the different growth phases of the stone crab,
Menippe nodifrons, and provide information for conservation of the natural stocks, this study describes the
utilization of different biogenic substrates by this species in the intertidal zone. Sampling was carried out by
hand at Ubatuba, State of São Paulo, Brazil. Crabs were captured among rocks or in association with three
different biogenic substrates: Phragmatopoma lapidosa, Sargassum cymosum and Schizoporella unicornis. In
the laboratory, the substrates were sorted and scanned for specimens of M. nodifrons, which were separated
and measured at their maximum carapace width (CW), and classified as juvenile or adult specimens. Sex ratio
and size distribution of crabs were analyzed for each of the substrate types. A total of 686 specimens of M.
nodifrons were obtained during the sampling, ranging in size between 2.4 and 82.5 mm CW. Different mean
sizes were recorded in the different substrates (P < 0.05). The high prevalence of juveniles in the samples
suggests that these microhabitats are fundamental for the juvenile development of M. nodifrons, as they
provide refuge, protection and probably food for juveniles.
Keywords: intertidal, life cycle, recruitment, spatial dynamic, substrate, Menippe nodifrons.
Importancia de los sustratos biogénicos para el cangrejo de piedra
Menippe nodifrons Stimpson, 1859 (Brachyura: Eriphioidea)
RESUMEN. Para comprender mejor la ecología de las diferentes fases de crecimiento de los cangrejos de
piedra, Menippe nodifrons, y proporcionar información para la conservación de sus poblaciones naturales, se
describe la utilización de los diferentes sustratos biogénicos, para esta especie en la zona intermareal. El
muestreo se efectuó en Ubatuba, Estado de São Paulo, Brasil. Los cangrejos fueron capturados entre las rocas
o en asociación con tres diferentes sustratos biogénicos: Phragmatopoma lapidosa, Sargassum cymosum y
Schizoporella unicornis. En el laboratorio, los sustratos se clasificaron y analizaron en busca de especímenes
de M. nodifrons, que fueron separados y medidos en el ancho máximo del caparazón (CW), y se clasificaron
como juveniles o adultos. La proporción de sexos y la distribución de tamaño de los cangrejos se analizó para
cada uno de los tipos de sustrato. Se obtuvo un total de 686 ejemplares de M. nodifrons, que variaron entre 2,4
y 82,5 mm CW. Se registraron tamaños medios significativamente diferentes en los distintos sustratos (P <
0,05). El alto número de juveniles en las muestras sugiere que estos microhábitats son fundamentales para el
desarrollo juvenil de M. nodifrons, ya que proporcionan refugio, protección y, probablemente, alimentación
para estos juveniles.
Palabras clave: intermareal, ciclo de vida, reclutamiento, dinámica espacial, sustrato, Menippe nodifrons.
___________________
Corresponding author: Samara de Paiva Barros-Alves (barros_samara@hotmail.com)
459
460
INTRODUCTION
The genus Menippe De Haan, 1833 contains seven
described species. According to Ng et al. (2008) it
belongs to the superfamily Eriphoidea Macleay, 1838,
and family Menippidae Ortmann, 1893. Some species
of this genus are used as a fishery resource; for
instance, Menippe mercenaria (Say, 1818) and
Menippe adina Williams & Felder, 1986, are exploited
in the southeastern of the United States (Gerhart &
Bert, 2008). Popularly known in Brazil as “Guaiá”,
Menippe nodifrons Stimpson, 1959, has a wide
geographical distribution in the western Atlantic, from
Florida to southern Brazil, and with records for the
eastern Atlantic, from Cabo Verde to the Angola coast
(Melo, 1998). It occurs mainly on rocky shores, from
the intertidal to 10 m deep, in rocky crevices or in
association with biogenic substrates (Melo, 1998;
Fransozo et al., 2000; Alves et al., 2013).
Menippe nodifrons is large in size compared to
other brachyurans from rocky shores on the Brazilian
coast, reaching 130 mm carapace width (Williams,
1984), and showing well developed muscles in the
chelipeds (Melo, 1998). This crab is also used as a
fishery resource along the Brazilian coast (Fransozo et
al., 2000). Thus, information on its life cycle, habitats
and feeding is important for the maintenance of its
natural stocks.
Several studies have been published on the biology
of M. nodifrons: Scotto (1979) described the larval
development; Fransozo et al. (1988) described the
juvenile development under laboratory conditions;
Oshiro (1999) studied the reproductive aspects of a
population on the southeastern Brazilian coast;
Fransozo et al. (2000) studied its population biology
and the utilization of the polychaete Phragmatopoma
lapidosa: (Kinberg, 1867) as its habitat; Madambashi
et al. (2005) investigated its natural diet; Oliveira et
al. (2005) studied its fecundity; Bertini et al. (2007)
provided information on its relative growth and sexual
maturity; and Santana et al. (2009), investigated its
predatory behavior on mollusks. However, there is
little information on the occupation of different
substrates by this species.
Studies have shown that many species of crabs can
non-randomly occupy the available substrates and that
the selection of a preferred substrate can be made by
larvae (Moksnes, 2002), juveniles (Moksnes & Heck,
2006) or adults (Lindberg et al., 1990). In addition,
inter- or intraspecific interactions such as competition,
cannibalism and predation may determine the emergence of non-random patterns of substrate use by
decapod crustaceans (Smith & Herrnkind, 1992;
Fernández et al., 1993).
In summary, three factors interact within
populations after the recruitment of young: selection
of settlement habitat by competent larvae; habitatspecific post-settlement mortality; and active secondary dispersal among habitats by juveniles. The relative
importance of these factors, likely affecting abundance
and habitat distribution patterns, can vary depending
on the ecological and life-history traits of the target
species in a given environment (Pardo et al., 2007).
Consequently, determining why these specific patterns
of substrate use emerge is a complex task, and it is
usually achieved through experimental studies (e.g.,
Hedvall et al., 1998; Moksnes & Heck, 2006; Webley
et al., 2009). However, it is known that young,
benthic, vagile individuals are often found in higher
concentrations on substrates with higher structural
complexity, which can provide refuge for them
(Moksnes & Heck, 2006; Webley et al., 2009).
Knowing that M. nodifrons normally occupies
rocky substrates, yet it can also be found in biogenic
substrates such as P. lapidosa. A few questions arose:
is there a non-random pattern for the distribution of M.
nodifrons? Are young individuals found in greater
concentrations in biogenic substrates? Is the size of M.
nodifrons important for the occupation of a certain
substrate? This study described the utilization of
different biogenic substrates on rocky shores by M.
nodifrons, in order to evaluate the dynamics of the
spatial occupation of this crab during its ontogenetic
development. A better knowledge of habitat
occupation by M. nodifrons could provide useful
information for its monitoring and conservation.
All sampling was carried out in the intertidal zone of
rocky shores of Ubatuba, northern coast of the State of
São Paulo, Brazil (Fig. 1). Colonies of Phragmatopoma lapidosa (Polychaeta: Sabellariidae), were
collected at Tenório Beach (23º27’54”S, 45º03’30”W).
Algae banks of Sargassum cymosum C. Agardh, 1820
(Phaeophyceae: Fucales), were sampled at Grande
Beach (23º28’01”S, 45º03’34”W), and Domingas Dias
Beach (23º29’46”S, 45º08’49”W). Colonies of
Schizoporella unicornis (Johnston, 1874) (Bryozoa,
Gymnolaemata) were sampled at Itaguá Beach
(23°27’04”S, 45°02’49”W). At the collection site, the
crabs were removed from the biogenic substrates by
hand. The crabs that were not associated with biogenic
substrates were sampled on or under rocks and in rock
crevices by hand at Grande Beach (23º27’54”S,
45º03’30”W). All sampling was carried out bimonthly, during two years, in low-tide periods, with a
catch per unit effort of two persons during 2 h each
Importance of biogenic substrates for Menippe nodifrons
461
Figure 1. Map of Brazil, northeastern coast of São Paulo, detail of Ubatuba region. 1: Itaguá Beach, 2: Tenório Beach,
3: Grande Beach, 4: Domingas Días Beach.
month, totaling 4 h of catch effort per month and per
substrate. The biogenic substrates used in this study
were chosen based on previous studies, such as those
of Fransozo et al. (2000); Barros-Alves (2009) and
Alves et al. 2013.
In the laboratory, the maximum carapace width
(CW) of crabs was measured with a vernier caliper
(0.1 mm). Crab sex was determined by observing the
external morphology of the abdomen (in males the
abdomen is triangular, and in females it is oval), and
number of pleopods (males with 2 pairs and females
with 4 pairs of pleopods).
The juveniles for which we could find no sign of
sex differentiation were classified as undetermined sex
(UN). Determination of the juvenile and adult conditions was based on the size at sexual maturity of M.
nodifrons described by Bertini et al. (2007), for the
same region. Thus, female crabs smaller than 29.7 mm
CW were considered as juvenile females, and male
crabs smaller than 31.6 mm CW were considered as
juvenile males.
For each biogenic substrate type, the distribution of
proportions by size class and sex ratio was determined, and tested by χ2 (P < 0.05). The mean size of
specimens on each substrate type was compared by
means of the Kruskal-Wallis test (Zar, 2010). The
tests were chosen only after the premises of normality
and homoscedasticity were satisfied (Zar, 2010).
A correspondence analysis (CA) was used to
analyze the relations: crab size vs substrate type, and
crab demographic category vs substrate type (Lepš
& Šmilauer, 2003). In this analysis, we used the
proportion values, considering each substrate type as
an independent set of data, in order to minimize the
influence of sampling design.
RESULTS
We obtained 686 specimens of M. nodifrons: 134
associated with P. lapidosa, 285 with S. cymosum, 80
with S. unicornis, and 187 in rock crevices or
neighboring areas. There were 306 juvenile males, 25
462
adult males, 244 juvenile females, 33 adult females,
one ovigerous female, and 77 undetermined individuals (for details, see Table 1).
Among the different substrates, the crabs’ size
ranged from 2.4 to 82.5 mm CW (mean = 13.1 ±12.5
mm), recorded for S. cymosum and rocks, respectively
(Table 1). The smallest mean size was also recorded
for S. cymosum (mean = 7.2 ± 3.0 mm) (Table 1). The
mean size of males and females did not differ
significantly (U = 44,279.00; P = 0.380). The mean
size of individuals of M. nodifrons from rocks showed
significant differences with respect to other substrates
(P < 0.001) (Table 2).
The crabs were distributed in 11 size classes with 8
mm amplitude. The size-frequency distribution of
crabs was unimodal (Fig. 2). In P. lapidosa and S.
unicornis, individuals reached up to size class 26-34
mm CW (Figs. 2a-2c); in S. cymosum individuals
reached up to size class 18-26 mm CW (Fig. 2b); and
in the rocks, crabs from all size classes were found,
with the highest frequency in the 10-18 mm CW size
class (Fig. 2d).
A deviation from the expected 1:1 sex ratio was
observed only for individuals associated with algae (S.
cymosum), in favor of males (1:0.64; χ2 = 11163.00; P
= 0.001) (Table 3).
The correspondence analysis (CA) indicated a
major correspondence between individuals of size
classes 2-10 and 10-18 with the substrates S.
cymosum, S. unicornis and P. lapidosa. Additionally,
specimens of size classes 18-26 to 82-90 were
associated with rocks. Although P. lapidosa was
closer to S. cymosum and S. unicornis than to rocks,
when one observe the “x” axis, the P. lapidosa group
is the most distant from the other groups (see “y” axis)
(Fig. 3). The CA also revealed a higher correspondence of the biogenic substrates with the immature
crabs; and of rocks with adult crabs of M. nodifrons
(Fig. 4).
DISCUSSION
The utilization of certain habitats by marine organisms
is commonly mentioned in the literature, showing its
biological adaptive advantages. For instance, the
Table 1. Descriptive statistics of the stone crab Menippe nodifrons in different substrates. Number of individuals (n),
minimum (Min.) and maximum sizes (Max.), and mean size (x) by demographic category and substrate. CW: carapace
width, SD: standard deviation, UN: undetermined, JM: juvenile male, AM: adult male, JF: juvenile female, AF: adult
female, OF: ovigerous females.
Substrate
Sargassum
cymosum
Schizoporella
unicornis
Phragmatopoma
lapidosa
Rocks
Demographic
category
n
UN
JM
JF
Total
UN
JM
JF
Total
UN
JM
AM
JF
Total
JM
AM
JF
AF
OF
Total
52
142
91
285
2
33
45
80
23
51
1
59
134
80
24
49
33
1
187
Min.
2.6
2.4
3.2
2.4
3.6
2.5
3.1
2.5
2.6
5.0
3.6
2.6
6.2
30.8
8.4
32.0
6.2
CW (mm)
Max.
x ± SD
9.1
5.1 ± 1.6
15.4
7.4 ± 3.0
23.5
8.0 ± 3.0
23.5
7.2 ± 3.0
4.0
3.8 ± 0.3
24.8
8.9 ± 5.3
15.2
7.0 ± 2.6
24.8
7.7 ± 4.1
4.7
3.7 ± 0.6
28.9 11.7 ± 5.8
31.7
28.8 10.4 ± 5.9
31.7
9.9 ± 6.3
28.9 16.9 ± 6.5
67.1 40.1 ± 8.2
31.1 19.3 ± 6.4
82.5 51.8 ± 12.0
70.1
82.5 26.9 ± 16.2
463
Table 2. Comparison (P values) of the mean size of Menippe nodifrons captured in different substrates (Kruskal-Wallis,
P < 0.05).
Phragmatopoma lapidosa
Sargassum cymosum
Schizoporella unicornis
Rocks
Phragmatopom
lapidosa
Sargassum
cymosum
Schizoporella
unicornis
Rocks
0.004*
0.189
< 0.001*
0.004*
1.000
< 0.001*
0.189
1.000
< 0.001*
< 0.001*
< 0.001*
< 0.001*
-
*Significant values
Figure 2. Size-frequency distribution of Menippe nodifrons by type of substrate. a) Phragmatopoma lapidosa,
b) Sargassum cymosum, c) Schizoporella unicornis, d) rocks.
provision of refuge against adverse environ-mental
conditions (Abele, 1974), predators (Wieters et al.,
2009), and the availability of food (Amarasekare,
2003). Jones et al. (1994) and Chintiroglou et al.
(2004) termed the sessile fauna of rocky shores
“ecosystem engineers”, capable of increasing the heterogeneity and tridimensionality of the environment,
providing new microhabitats.
The biogenic substrates evaluated here are sessile
species and generate favorable internal spaces for
exploitation by vagile organisms, which search for the
benefits described above. Thus, the high proportion of
juveniles of M. nodifrons in these biogenic substrates
might be the consequence, mainly of the availability
of refuge sites at the millimeter scale, as well as food
availability (e.g., other small-sized invertebrates and
algae), and to minimize competition with larger crabs
for available resources. Furthermore, the smaller
proportion of juveniles of M. nodifrons recorded on
rocks may be a consequence of a lower recruitment
rate in that habitat. This can be caused by tactile or
chemical identification of a “favorite” substrate, or
also by a higher mortality rate through predation of
young M. nodifrons on rocks, since this is one of the
factors responsible for the occurrence of non-random
distribution patterns in young benthic organisms
464
Table 3. Sex ratios of Menippe nodifrons captured in different substrates.
Phragmatopoma lapidosa
Sargassum cymosum
Schizoporella unicornis
Rocks
Males
52
142
33
105
Females
59
91
45
83
M:F
1:1.13
1:0.64
1:1.36
1:0.79
χ2
0.441
11163
1846
2574
P
0.569
0.001*
0.213
0.126
* Significant values
Figure 3. Correspondence analysis (CA) between the numbers of Menippe nodifrons crabs caught by size class (mm) (210, 10-18, 18-26, 26-34, 34-90) and type of substrate.
(Smith & Herrnkind, 1992; Fernández et al., 1993).
Rocky habitats have lower structural complexity
compared to biogenic substrates, which may lead to a
higher mortality rate caused by predation in those
environments (Dittel et al., 1996; Moksnes et al.,
1998).
In addition to the low proportion of young crabs, a
few individuals of the first size class (2-10 mm) were
also obtained on rocks. There are probably some
refuges on rock substrates also, but in a lower
proportion, since these small crabs represented only
about 10% of the total individuals found there. This
may be associated with the existence of a larger
number of refuges for large crabs and fewer refuges of
millimeter scale for small crabs. Another hypothesis is
that in rocks, the greater occurrence of adult
individuals may increase competition and cannibalism. The smaller individuals are threatened in these
intraspecific relationships, given that cannibalism is
considered one of the main contributors to the
mortality of juvenile crabs in high-density locations
(Fernández et al., 1993; Moksnes et al., 1998).
The results of the correspondence analysis and the
size comparison by substrate type indicated the
predominance of juvenile crabs of M. nodifrons in
colonies of S. unicornis, P. lapidosa and algae banks
of S. cymosum. Those substrates are important
microhabitats for the development of immature
individuals. In contrast, the predominance of adult
individuals only on rocks, suggests that individuals
with a carapace width of 18 mm or more disperse
actively among the substrates, most likely due to a
465
Figure 4. Correspondence analysis (CA) between the number of crabs caught by demographic category and type of
substrate. UN: undetermined, JM: juvenile males, AM: adult males, JF: juvenile females, AF: adult females, OF:
ovigerous females.
lower risk of predation in association with a larger
body size and greater defensive ability (Smith &
Herrnkind, 1992).
The utilization of different microhabitats by
individuals in different phases of the life cycle has
been reported for many species (Werner & Gilliam,
1984; Olson, 1996; Hjelm et al., 2000; Moksnes &
Heck, 2006). Among crustaceans, habitat partitioning
during the course of ontogeny is common (e.g., Beck,
1995; Flores & Negreiros-Fransozo, 1999; MichelettiFlores & Negreiros-Fransozo, 1999; Díaz et al., 2001;
Pardo et al., 2007). This partitioning suggests a
selective pressure for space, modulating the adaptations for shelter and refuge against predation, which
are more critical in the initial benthic life phase
(MacArthur & Levins, 1967; Santelices et al., 1982;
Edgar, 1983; Schoener, 1983; Corona et al., 2000;
Guisande et al., 2003).
The sex ratio in favor of males, as observed in this
study, among the alga S. cymosum, is common in
many populations of marine crustaceans. This may be
a consequence of the limitations imposed by several
factors, such as mortality, behavior and differential
migration between the sexes (Wenner, 1972). It could
be hypothesized that there is a natural deviation
toward males in this species, since S. cymosum was
the substrate with the highest rate of recruitment for
M. nodifrons, in view of the relatively large number of
specimens of undetermined sex and small mean size
captured there.
Knowledge of the distribution and life cycle of
species exploited as fishery resources is fundamental
for the sustainability of natural populations. This study
provided new information about M. nodifrons, from
which a non-random pattern of distribution can be
suggested, where body size seems to be the most
important factor influencing the distribution of
individuals among the substrates. However, future
studies are needed, especially experimental ones, to
investigate whether the observed pattern is a
consequence of a preference of smaller individuals for
a specific habitat, or also whether a greater availability
of refuges in certain habitats ensures a higher survival
rate. We reinforce the need for conservation of these
natural substrates, not only for conservation itself but
also for their visitors and inhabitants, in order to
maintain the natural stocks.
466
ACKNOWLEDGMENTS
We are indebted to Janet W. Reid, PhD for her great
help with the English language. We are grateful to the
Conselho Nacional de Desenvolvimento de Pesquisa
Tecnológica (CNPq) and Fundação de Amparo à
Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP). The
authors appreciate the helpfull comments by Adilson
Fransozo, PhD, and Maria Lucia Negreiros-Fransozo,
PhD. We are thankful to the NEBECC co-workers for
their help during the fieldwork. All sampling in this
study has been conducted with applicable state and
federal laws.
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Use of tuna industry waste in tilapia feeding
Research Article
Use of tuna industry waste in diets for Nile tilapia, Oreochromis niloticus,
fingerlings: effect on digestibility and growth performance
Crisantema Hernández1, Miguel A. Olvera-Novoa2, Domenico Voltolina3, Ronald W. Hardy4
Blanca González-Rodriguez1, Patricia Dominguez-Jimenez1, Martin Valverde-Romero1 &
Samuel Agramon-Romero1
1
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo (CIAD), Unidad Mazatlán
A.P. 711, 82010 Mazatlán, Sinaloa, México
2
Centro de Investigación y de Estudios Avanzados del IPN (CINVESTAV), Unidad Mérida
Km 6 Antigua Carretera a Progreso, 97310 Mérida, Yucatán, México
3
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Laboratorio UAS-CIBNOR
Mazatlán, Sinaloa, México
3
Hagerman Fish Culture Experiment Station, University of Idaho, Hagerman, Idaho 83332, USA
ABSTRACT. During the tuna canning process, about 52~54% of the total weight of the fish is discarded as
waste, which can be processed in order to obtain tuna byproducts meal (TBM), or stabilized as tuna silage
hydrolysates (TSH). Both products were tested as replacements of soybean meal (SBM), in diets for fingerling
male Nile tilapia Oreochromis niloticus. Seven test diets were isonitrogenous (35% CP) and isoenergetic (19
kJ g-1): a basal diet contained SBM as main protein source (TSH0); four experimental diets had increasing
inclusion levels of TSH replacing 25, 50, 75 and 100% of the SBM protein. The sixth diet contained TBM as
sole protein source, and a commercial feed for tilapia was used as reference diet (RD). The diets were fed for
eight weeks to triplicate tanks, each with 15 fry tilapia (initial weight of 0.89 ± 0.29 g). Tilapia fed the TBM
diet had greater weight gain and feed intake, and lower feed conversion ratios than those fed diets containing
with TSH. The RD, TSH25 and TSH50 diets gave the similar growth response. Fish fed diets TSH0, TSH75%
and TSH100% showed reduced growth performance.
Keywords: fish feeding, fisheries by-products, silage, rendered proteins, Oreochromis niloticus.
Uso de residuos de la industria del atún en dietas para alevines de tilapia
del Nilo, Oreochromis niloticus: efecto sobre la digestibilidad y el
rendimiento del crecimiento
RESUMEN. Durante el proceso de enlatado de atún se desecha aproximadamente el 52-54% del peso total de
los peces. Estos desechos pueden ser usados para producir harina de desechos de atún (TBM) o estabilizados
como subproductos hidrolizados de atún (TSH). Ambos productos se probaron como sustitutos de harina de
soya (SBM), en dietas para alevines de tilapia del Nilo Oreochromis niloticus. Seis dietas con igual contenido
de proteína (35%) y energía (19 kJ g-1): una dieta basal con SBM como principal fuente de proteína (TSH0); y
cuatro dietas experimentales se prepararon con crecientes niveles de TSH en reemplazo de 25, 50, 75 y 100%
de la proteína de soya. La sexta dieta fue preparada con TBM como única fuente de proteína y un alimento
comercial fue incluido como dieta referencia (RD). Estas dietas se ofrecieron por triplicado durante ocho
semanas a grupos de 15 alevines cada uno, con un peso medio inicial de 0,89 ± 0,29 g. Los peces alimentados
con la dieta preparada con TBM presentaron mayor ganancia de peso, mayor consumo de alimento y factor de
conversión más eficiente que los alimentados con las dietas RD, TSH25 y TSH50. Con las dietas antes
mencionadas, se obtuvieron resultados similares entre sí, mientras que los peces que recibieron dietas TSH0,
TSH75% y TSH100% dieron las menores respuestas de crecimiento.
Palabras clave: alimentación de peces, derivados de la pesca, ensilado, proteínas prestadas, Oreochromis
niloticus.
___________________
Corresponding author: Crisantema Hernández (chernandez@ciad.mx)
468
469
INTRODUCTION
Tilapia is one of the most important farmed fish crops,
and its production continues to increase at an
accelerated rate (Fitzsimmons et al., 2011). However,
since the price of feed may account for an important
percentage of the production costs of tilapia farms
(Lim & Webster, 2006; Ng & Hanim, 2007), an
important challenge facing the tilapia industry is the
development of cost-effective feeds.
Fishmeal is the most expensive ingredient in
formulated feeds and although research is ongoing on
the evaluation of alternative and cheaper ingredients
(Kureshy et al., 2000; Lim et al., 2008), soybean meal
(SBM) has been considered the best protein source to
replace fishmeal, due to its wide availability and
consistent quality. Despite of its low contets of
essencial amino acids, plant proteins may contain antinutritional compounds which may affect fish growth
(Mbahinzirek et al., 2001; Davis et al., 2005; Wang et
al., 2006; NRC, 2011). The effects of SBM in fish
diets have been the object of several studies (Kaushik
et al., 1995; Refstie et al., 1998). These studies have
found evidence that tilapia grows normally when fed
diets in which fishmeal is completely replaced with
SBM, either supplemented with essential amino acids
(El-Saidy & Gaber, 2002; Nguyen, 2008) or minerals
(Viola, 1988), or even as the sole protein source
(Nguyen et al., 2009).
On the other hand, the demand for SBM as
ingredient for compounded animal feeds is increasing
(FAO, 2009), and other by-products of the agro
industry are also in high demand (Tacon & Nates,
2007), which suggests the importance of investigating
the effects of alternative ingredients as protein
sources.
In Mexico, annual tuna landings are approximately
134,500 ton, and 52-54% of this amount is discarded
as waste during processing by the canning industry.
Part of this is converted into a commercially available
product (tuna by product meal, TBM). This has
considerable potential as feed ingredient for fish
culture since substitutions of FM by TBM have been
reported with different success in juvenile tilapia
(Goddard et al., 2008; Saïdi et al., 2010; Gümüs et al.,
2011), common carp fry (Gümüs et al., 2009),
rainbow trout (Tekinay et al., 2009), and shrimp
(Hernández et al., 2011).
Additionally, there is considerable evidence that,
because of their high protein content and positive
effects on feed palatability, fish hydrolysates may be
desirable ingredients to combine with plant proteins in
fish diets (Vidotti et al., 2003; Ramírez-Ramírez et al.,
2008). Fish silages have been used with some success
in feeds for tilapia (Plascencia-Jatomea et al., 2002;
Llanes et al., 2010).
This study was designed to determine the effect of
partial or complete substitution of soybean meal with
tuna silage hydrolysates (TSH), or of its total
substitution with TBM, on the growth response of Nile
tilapia, Oreochromis niloticus fry, as well as on the
digestibility and amino acid profile of the
experimental diets.
Experimental ingredients
Soybean meal (SBM) was purchased as defatted,
solvent extracted from a local feed manufacturer.
Steam-dried tuna by-product meal (TBM) was
obtained from the manufacturer (Pescados Industrializados S.A de C.V. (PINSA), located in Sinaloa,
Mexico), that provided also the tuna processing waste
used for hydrolysis and silage (fresh viscera
eliminated before the canning process and the cooked
by-products consisting of dark muscle, skin, gills,
head, tail and skeleton removed from the eviscerated
fish after cooking at 65°C for 160 min). The
proximate composition and the essential amino acid
contents of the experimental ingredients are shown in
Table 1.
Tryptophan not determined
Amino acids essential for tilapia according to Santiago
& Lovell (1988) (as percentage of protein): arginine
4.2, histidine 1.7, isoleucine 3.1, leucine 3.4, lysine
5.1, methionine 2.7, phenylalanine 3.8, threonine 3.6
and valine 2.8.
Tuna by-product silage production (TSH)
The cooked by products and the viscera with their
proteolytic enzymes were minced (Meat Mincer Torrey Mod 22, Monterrey, N.L. Mexico, with a 5 mm
sieve), mixed with sugarcane molasses (180 g kg-1 wet
basis) as a carbon source, and inoculated with 50 mL
kg-1 (wet basis) of Lactobacillus plantarum (APGEurozym) at a concentration of 1x109 cfu (Shirai et
al., 2001).
Fermentation of 13.6 kg of this mixture was
carried out in a 30 L packed bed column reactor at
controlled temperature (96 h, 30°C). Preservation of
the fermented product was aided by the lactic acid
produced and by a reduction in the water activity from
the initial 0.98 of the raw material, to 0.94 of the TSH
(Ramírez-Ramírez et al., 2008). The lactic acid
concentration of the hydrolysate was 0.49 mmol g-1,
470
Table 1. Proximate composition (% dry weight) and amino acid profile of feed ingredients included in the diets: defatted
soybean meal (SBM), tuna by-product meal (TBM), and hydrolyzed tuna silage (TSH).
SBM
Proximate composition (% dry wt)
Crude protein (Nx6.25)
Crude fat
Fiber
Ash
NFE
GE (kJ g-1)
44.8
1.26
7.3
7.26
38.8
17.9
TBM
TSH
57.2
13.9
0.54
20.8
7.6
20.3
51.8
8.1
0.23
14.2
25.7
19.8
9.1
2.0
4.8
6.6
6.1
2.9
6.1
4.3
5.8
6.7
2.9
5.0
7.7
5.9
2.5
6.9
3.8
4.1
Essential amino acids (g AA/100 g of protein)
Arginine
Histidine
Isoleucine
Leucine
Lysine
Methionine
Phenylalanine
Threonine
Valine
and the final pH was 4.4. The TSH was dehydrated by
forced air (36 h, 60 ± 2°C). During drying, the silage
was turned over periodically to facilitate water loss,
and the dry product was ground again and sieved
using a sieve of 0.5 mm then stored at 3°C in a
refrigerator.
Feed formulation and preparation
Six isonitrogenous and isoenergetic diets were
formulated based on the species requirements reported
by Jauncey (2000). Five varied in the percentage of
substitution of SBM protein with TSH (0, 25, 50, 75
and 100% of SBM; Diets TSH0, TSH25, TSH50,
TSH75 and TSH100, respectively). An additional
experimental diet was formulated with commercially
available TBM as the sole protein source (Table 3). A
commercial feed for tilapia (Malta Clayton) was
ground, supplemented with 0.5% of chromic oxide
and repelleted. This feed served as a reference diet
(RD). All diets contained chromic oxide (0.5%), as an
indigestible marker for the evaluation of digestibility,
and were supplemented with 2% carboxymethylcellulose (CMC) as binder.
All ingredients were ground using a laboratory mill
and mixed in a Hobart food mixer for 15 min. Hot
water (approximately 60°C) was added to get the right
consistency for pelleting, and mixing continued for 15
additional min. The resulting mash was passed
7.6
2.7
4.5
7.8
6.4
1.3
3.2
4.4
4.5
through a meat grinder to produce pellets of 3 mm,
which were dried in a forced air oven for 16 h at 36 ±
2°C. A sample of each diet was retained and stored, in
plastic bags at -20°C, until analyses for proximate and
amino acid compositions.
Sampling and chemical analyses
Samples of the ingredients, formulated diets, feces and
initial and final fish carcasses were analyzed in
triplicate using standard methods (AOAC, 1990).
Crude protein (total nitrogen x 6.25) was measured
using a LECO FP-528 nitrogen analyzer. Crude lipid
was determined by petroleum ether extraction using a
Micro Foss Soxtec Avanti 2050 Automatic System
and crude fiber using a moisture-free defatted sample,
using the Fibertec System 2021 (FOSS, Denmark).
Dry matter was determined by drying the sample in an
oven at 105°C for 16 h and weighing to the nearest 0.1
mg, and the ash content was obtained by incinerating
samples in a muffle furnace at 550°C for 12 h.
Nitrogen-free extract (NFE) was calculated by
difference as:
NFE = (100 - % moisture + % crude protein + %
crude fat + % crude fiber + % ash).
Gross energy (GE) was calculated using the energy
equivalents suggested by New (1987): protein 5.5 kcal
g-1, lipids 9.1 kcal g-1, and carbohydrate 4.1 kcal g-1.
471
The amino acid composition of the experimental
ingredients and diets were determined by HPLC
(Varian 9012) analysis using a precolumn Microsorb
(4.5x30 mm) packed with octadecyl-silane and a 3µm, 4.6x100 mm Microsorb Short C18 column,
according to Vázquez-Ortiz et al. (1995). Amino acid
standards were used and α-aminobutyric acid was
added as internal standard.
The chromic oxide content of the feed and fecal
samples was determined using the acid digestion
technique (Furukawa & Tsukahara, 1966).
Fish and experimental procedures
The feeding experiment was conducted indoors in a
closed-recirculating water system. This included a
settling tank, a bubble bead biological filter and a
receiving tank, which provided a continuous water
flow of dechlorinated tap water (1.5 L min-1) to the 21
(three for each diet) experimental 100-L circular
fiberglass tanks.
Each tank contained 15 tilapia fry with an initial
mean weight (± SD) of 0.89 ± 0.29 g. Water
temperature and dissolved oxygen were maintained at
27 ± 1ºC and 5 ± 1 mg L-1 and the total ammonia and
nitrite concentrations, recorded weekly according to
Spotte (1979), ranged from 0.06 to 0.3 mg L-1 and
from below detection level to 0.016 mg L-1,
respectively.
Each diet was randomly assigned to three replicate
tanks and the experiment lasted eight weeks (56 days).
Fish were initially fed at 8% of the biomass of each
tank divided into three rations (09:00, 13:00 and 17:00
h), which were adjusted later to limit the amount of
unconsumed feed. This was collected one hour after
feeding, dried and weighed in order to calculate the
mean daily individual consumption.
All fish were weighed every two weeks to
calculate their mean body weight and the biomass
present in each tank, and adjust accordingly the daily
ration. The response variables were determined
according to the following equations:
Survival (S %) = 100 × final count initial count-1.
Specific growth rate (SGR% d-1) = [(ln final body
weight-ln initial body weight) × 100] time (d-1).
Weight gain (%) = 100 {(final weight-initial weight)
initial weight-1)}
Total feed consumption per fish (on as-fed basis)
(TFC; g fish-1) = Σi56 intake on the ith day (number of
fish on the ith day)-1;
Feed conversion ratio (FCR) = TFC per fish weight
gain-1
Apparent nitrogen utilization (ANU%) = 100 (final
carcass nitrogen / total nitrogen intake-1).
Determination of digestibility
The apparent digestibility coefficients (ADCs) were
determined for all experimental diets, as well as for
the reference diet.
A total of 153 fish (initial mean body weight 37 ±
3 g; means ± SD) were stocked into six 80-L
fiberglass digestibility tanks at 17 fish per tank. After
an acclimatization period of 15 days, during which the
fish were fed their prescribed diet twice daily to
satiation at 09:00 and 13:00 h, feces were collected at
1-h intervals between the morning and afternoon
feeds. The feces collected from each tank were gently
rinsed with distilled water, oven-dried (60°C) and
stored in individual sealed bottles at -4°C until
analysis. Sample collection continued during four
weeks.
The ADCs of the dry matter and of each nutrient
(NUT) of the experimental diets were calculated
according to Maynard & Loosli (1969) and Hardy &
Barrows (2002):
%Cr2 O3 in feed
ADC dry matter ሺ%ሻ = 100-100 ൤൬
൰൨
%Cr2 O3 in faeces
ADC NUT or energy ሺ%ሻ = 100-100
%Cr2 O3 in feed % NUT or energy in feces
൤൬
൰൬
൰൨
%Cr2 O3 in feces % NUT or energy in feed
Data analysis
The results of growth performance and feeding
efficiency were compared with one-way analysis of
variance (ANOVA), after verification of the normality
and homogeneity of variances using KolmogorovSmirnov and Bartlett´s tests, separating the different
means using Tukey’s HSD tests (Zar, 1984). All
statistical procedures were performed using the
SigmaStat ver. 3 software package.
RESULTS
Ingredients and diets quality
Considering the tilapia requirements (Santiago &
Lovell, 1988), SBM was the only ingredient with
methionine deficiency for tilapia feeding. The
phenylalanine contents of SBM and TSH were 90% of
the requirement (Table 1).
All diets were isonitrogenous (350 g kg-1 CP) and
isoenergetic (19 kJ g-1) (Table 2) and their essential
amino acid (EAA) contents were higher than the
472
Table 2. Formulation (g kg-1 dry weight), and proximate composition of the experimental diets. †Commercial diet, used as
reference diet.
Experimental diet
Ingredients (g kg-1)
Soybean meal
TSH
TBM
Fish oil (sardine)
Soy oil
CMC
Corn starch
Mineral premix†
Vitamin premix†
Vitamin C†
Choline chloride*
Chromic oxide**
TSH0
TSH25
TSH50
TSH75
TSH100
TBM
781.3
0
0
35.7
35.7
20
95.3
10
10
2
5
5
585.9
190.2
0
18.1
40
20
113.8
10
10
2
5
5
390.6
380.4
0
4.8
40
20
132.2
10
10
2
5
5
195.3
570.6
0
0
31.5
20
150.6
10
10
2
5
5
0
760.9
0
0
18.4
20
168.7
10
10
2
5
5
0
0
616.2
0
37.5
20
298.8
10
10
2
5
5
353
81
41
73
453.2
19.3
352
84
33
87
452.1
19.3
357
82
24
83
457.1
19.5
352
83
13
99
454.9
19.4
354
84
7
101
457.3
19.5
353
84
24
124
440.7
18.8
Proximate composition (g kg-1)
Crude protein
Crude lipid
Crude fiber
Ash
NFE||
GE (kJ g-1)
†
Commercial feed: 361 g kg-1 crude protein; 56.2 g kg-1 crude fat; 67 g kg-1 crude fiber; 74.4 g kg-1 ash; 455
g kg-1 NFE; GE: 18.33 kJ g-1.
†
BASF Mexicana S.A. de C.V. (by cortesy).
*
Argent Chemical laboratories
**
J.T. Baker
tilapia requirements, with the exception of lysine,
methionine and phenylalanine in the 100% SBM
(TSH0) diet (Table 3).
Survival, feed intake, growth performance and
feed utilization
Fish were observed to be in good health conditions. In
all treatments mean survival ranged from 95.5 to
100%, and there were no significant differences (P >
0.05) among treatments. The fish were observed to be
in good condition of health. Feed consumption was
markedly higher for fish fed diet with TBM than that
fish fed feeds contained SBM or TSH as sole protein
source as well as feeds containing different inclusion
levels of TSH as well (P < 0.05). However, the fish
fed the RD diet showed similar total feed intake to
diets contained 25 and 50% of TSH.
The highest growth performance and feed
efficiency (SGR 5.4%; FCR: 1.1 and ANU: 42.1%),
were in fish fed TBM (P < 0.05). In contrast, the fish
that received the TSH100 and the TSH0 diets showed
slower growth, (P < 0.05) (Table 4). The diets RD,
TSH25 and TSH50 showed similar results for growth
performance.
Significant differences were observed in the whole
body protein and fat compositions of the fish (P <
0.05). The carcass of fish fed diet TSH25 and TBM
had the lowest moisture and the highest protein
contents. The crude protein and ash content increased
progressively with increasing TSH inclusion, but the
diets TSH75, TSH100 had lowest protein content
(Table 5). The highest crude fat contents were for fish
fed TSH0 and RD diets.
Digestibility
As a general rule, the apparent digestibility increased
with increasing levels of TSH until the 50-75% level,
and decreased significantly for the 100% inclusion. In
473
Table 3. Essential amino acid profile (g AA/100 g of protein) of diets containing soybean meal and different levels of
TSH or with 100% TBM (TSH0 = SBM). Req = requirement of Nile tilapia fry (Santiago & Lovell, 1988).
Amino acids
Req
TSH0
TSH25
TSH50
TSH75
TSH100
TBM
RD
Arginine
Histidine
Isoleucine
Leucine
Lysine
Methionine
Phenilalanine
Threonine
Valine
4.2
1.7
3.1
3.4
5.1
2.7
3.8
3.8
2.8
4.51
1.78
3.01
5.82
4.00
2.18
2.47
3.74
3.22
5.10
2.62
3.98
6.14
5.11
2.30
3.47
3.87
3.38
5.80
2.90
3.18
6.29
5.38
2.57
3.86
3.92
3.92
6.30
2.99
3.21
6.96
5.49
2.62
4.12
3.96
4.11
6.75
3.09
3.10
6.54
5.59
2.60
4.26
3.84
4.74
6.89
3.76
3.97
6.44
5.88
2.76
4.25
3.97
4.84
5.72
2.63
3.21
6.32
5.19
2.60
3.79
3.91
4.29
Table 4. Growth performance and feed utilization of tilapia fry, fed with the experimental diets for 56 days (mean and
standard deviation in parenthesis, n = 3). Values in the same row with the same superscript are not significantly different
(P > 0.05). WG: weight gain; SGR: specific growth rate; TFC: total feed consumption, and FCR: feed conversion ratio
(food on “as fed” basis). ANU: Apparent nutrient utilization.
Mean value†
Experimental diet
TSH0
TSH25
TSH50
TSH75
TSH100
TBM
RD
Survival (%)
95.6a
(3.9)
97.8a
(3.8)
97.8a
(3.9)
100a
(0.0)
95.5a
(3.9)
97.8a
(3.8)
97.8a
(3.9)
Initial weight (g)
0.89a
(0.29)
0.89a
(0.29)
0.89a
(0.29)
0.90a
(0.29)
0.89a
(0.29)
0.90a
(0.29)
0.89a
(0.29)
Final weight (g)
2.9d
(0.16)
10.3b
(0.57)
10.9b
(0.93)
6.4c
(0.11)
1.9d
(0.23)
20.8a
(0.79)
11.7b
(0.25)
WG (%)
221d
(16.0)
1054b
(63.8)
1131b
(94.2)
611c
(19.1)
116d
(26.8)
2204a
(73.6)
1228b
(23.6)
SGR (d-1)
1.9e
(0.09)
4.2b
(0.10)
4.3b
(0.15)
3.3c
(0.03)
1.2d
(0.20)
5.4a
(0.07)
4.4b
(0.04)
TFC (g fish-1)
5.0d
(0.5)
13.1b
(0.3)
13.2b
(0.8)
10.5c
(0.2)
4.3d
(0.3)
21.4a
(1.0)
13.7b
(0.8)
FCR
2.6b
(0.2)
1.4c
(0.1)
1.3c
(0.0)
1.9bc
(0.0)
4.3a
(0.6)
1.1d
(0.0)
1.3c
(0.1)
ANU (%)
23.2c
(2.0)
35.9b
(1.3)
35.0b
(1.2)
23.0c
(0.1)
9.2d
(1.4)
42.1a
(0.3)
34.8b
(1.6)
all cases, the highest ADC values were for the 50%
inclusion of TSH, and the lowest were those of diet
TSH100. Diets TBM and RD had in all cases
intermediate values (Table 6).
DISCUSSION
Nowadays, fish feeding faces ethical and ecological
controversies related with the use of fishmeal as the
main protein ingredient, which forces the industry to
identify new options to solve this situation. Considering that the main objective of agriculture and
fisheries ought to be the production of feeds for
human being, the use of their by-products is seen as a
sustainable source of feedstuffs for animal feeding. By
now, there are several examples of ingredients derived
of the processing of agriculture crops or meat/fisheries
industries that have good nutritional value to be
included in fish feeds, with the soybean meal or
rendered meat meals as ones of the most relevant.
474
Table 5. Carcass proximate composition (%, wet weight.) of O. niloticus fry, fed with the experimental diets for 56 days
(mean values and standard deviation in parenthesis). Values in the same column with the same superscript are not
significantly different (P > 0.05).
Diet
Moisture
Crude protein
Crude fat
Ash
Initial
TSH0
TSH25
TSH50
TSH75
TSH100
TBM
RD
77.0 (0.1)
70.5a (0.4)
73.7b (0.1)
75.7b (0.5)
76.0b (0.1)
75.1b (0.7)
73.8b (0.2)
74.5b (0.1)
13.4 (0.1)
18.1a (0.1)
15.9b (0.2)
15.3c (0.2)
14.4c (0.2)
13.2e (0.2)
15.2c (0.1)
14.6d (0.2)
4.5 (0.2)
6.9a (0.1)
5.6b (0.2)
3.9d (0.2)
3.8d (0.0)
4.7c (0.2)
5.4b (0.2)
6.8a (0.2)
2.7 (0.3)
3.3e (0.01)
3.2e (0.1)
3.7d (0.1)
4.5b (0.1)
5.3a (0.3)
4.2c (0.4)
2.8f (0.2)
Table 6. Apparent digestibility coefficients (ADC%,
mean values and standard deviation in parenthesis) of the
experimental diets for O. niloticus fingerlings (mean
weight 37 ± 3 g). DM: dry matter, CP: crude protein, CL:
crude lipids, and E: energy. Values in the same column
with the same superscript are not significantly different
(P > 0.05).
ADC
Diet
DM
CP
CL
E
TSH0
70.7b
(0.45)
85.1d
(0.24)
91.6e
(0.75)
80.0b
(0.22)
TSH25
67.6c
(0.50)
89.3b
(0.36)
94.5c
(0.10)
80.8ab
(0.23)
TSH50
77.5a
(0.95)
90.0a
(0.30)
96.9b
( 0.29)
85.6a
(0.61)
TSH75
76.0a
(0.45)
87.9c
(0.43)
97.8a
(0.24)
84.8a
(0.43)
TSH100
51.9d
(7.22)
70.2e
(5.48)
86.1e
(2.37)
58.9c
(6.65)
TBM
72.5b
(1.10)
84.4d
(0.53)
92.8d
(1.10)
81.0ab
(0.83)
RD
71.4b
(0.80)
88.7b
(0.36)
86.7e
(0.53)
74.9b
(1.16)
In the last years the industrial processing of
agriculture crops has expanded the options for using
agricultural by-products in animal feeding including
protein concentrates from soybean (Zhao et al., 2010)
for tilapia, rapeseed (Nagel et al., 2012) or lupin and
pea (Zhang et al., 2012), for rainbow trout.
Additionaly, with the advent of the biofuels
industry and in addition to the industrial processing of
traditional crops, there are several examples of
potential ingredients for fishmeal replacement in
aquaculture feeds, including microbial by-products
like brewer’s waste or distiller’s dried grains with
solubles used successfully in tilapia feeds (Zerai et al.,
2008; Lim et al., 2011) or biofuel yeast protein
concentrate for carp and tilapia (Schaffer et al., 2010;
Omar et al., 2012).
Approximately half of the processed seafood is
discarded as a waste product, most of the time with
negative environmental effects. This by-product is
composed of body parts that are not suitable for
human consumption and include heads, bones, viscera
and skins. Because of its multi specific origin varies
highly in its physical characteristics and chemical
composition, and it is highly unstable, requiring
special preservation methods to maintain its nutritional quality, before it is processed as a meal, or
stabilized using other methods including the chemical
or microbial silage, resulting in a liquid or semiliquid
product that generally contains 31-56% CP (db) and 68% crude fat (Ayadi et al., 2012).
The potential of using silages in fish feeding have
been demonstrated with several studies with different
species. Kader et al. (2012), determined that it is
possible to replace 36% fish meal protein in diets for
Japanese flounder, Paralichthys olivaceus, with a
mixture 1:1 of fermented soybean meal and squid byproduct.
In this study, fish fed diets containing TSH gained
progressively less weight as the level of TSH
increased, and their growth was significantly lower
than with TBM. This shows that, although both
products came from the same base material, the
nutritional value of TSH was inferior compared to
TBM. However, the growth performances obtained
with diets containing 25 and 50% TSH were similar to
those observed with the commercial feed, indicating
that tilapia feeds prepared with a blend (1:1, w/w) of
475
soybean and TSH proteins do not affect fish growth.
Fagbenro et al. (1994), observed this effect feeding
tilapia with diets containing up to 75% of a 1:1
mixture of co-dried wet tilapia silage and soybean
meal, concluding that fish silage is a suitable protein
source for tilapia feeding. In another study, Gonçalves
et al. (2010), replaced 20% fish meal protein with a
co-dried blend of shrimp protein hidrolizate (SPH) and
soybean meal (53.5% of the diet), in diets for Nile
tilapia, with better results than those obtained with a
commercial diet. They conclude that SPH is a
promising feedstuff for tilapia.
Digestibility is an important determinant of protein
quality in fish feeds, but our results seem to show that
it has a poor predictive value when it is used to
characterize hydrolysates. This is probably due to the
fact that small peptides fragments and free amino
acids in hydrolysates are more rapidly absorbed than
amino acids from intact proteins, making them easily
available for energy production rather than for protein
synthesis (Hardy et al., 1983; Stone & Hardy, 1986;
Fagbenro et al., 1994).
Low palatability reduces feed intake, thereby
reducing the amount of nutrients available for fish
growth. Thus, the poor acceptance of diets TSH0 and
TSH100 was the most evident cause of reduced
growth, whereas the high consumption of the TBM
diet, which might be attributed to the high palatability
of its ingredients, as well as to their content of
essential amino acids, vitamins and minerals, may
serve to explain the fact that the fish fed with this diet
had the highest weight gain.
Low consumption and low digestibility could
explain the adverse results obtained with the TSH100
diet, whereas the low palatability of diet TSH0 seems
the main reason for the low growth observed, since
only its fat ingredients had lower digestibility than the
diet which gave the highest growth. Inconsistent
results still exist on how soybean meal inclusion
affects feed palatability, or how the anti-nutritional
factors could be the main cause of poor growth and
feed utilization in fish (Wilson & Poe, 1985; Bureau et
al., 1998; Refstie et al., 1998; Peres et al., 2003).
Furthermore, the soybean meal-based diet was
deficient in some amino acids essential for tilapia fry,
especially methionine and phenilalanine (Santiago &
Lovell, 1988; Hertrampf & Piedad-Pascual, 2000),
suggesting that a portion of dietary protein for tilapia
fry should be from animal/fish sources (Coyle et al.,
2004).
The inclusion of up to 50% TSH in a SBM-based
diet had a positive effect on feed consumption as well
as on growth and feed utilization, indicating that this
percentage may be used in Nile tilapia practical diets,
with results equivalent to fish fed a standard
commercial feed. However, when the substitution
increased to 75%, feed consumption and growth
decreased. The worst result was observed with 100%
substitution. These is in agreement with findings by
Espe et al. (1999), and Plascencia-Jatomea et al.
(2002), who reported a positive effect of low levels of
inclusion of fish silage or shrimp head silage on
productive performance of Atlantic salmon and Nile
tilapia diets, but found that its efficiency decreased
with high inclusion levels, due to a lower feed intake
associated with reduced palatability of the diets. This
effect was avoided by Olivera-Cavalheiro et al.
(2007), using a mixture of shrimp head silage with
soybean, bovine blood and corn meals, substituting
100% fishmeal without adverse effects on tilapia
performance.
Middleton et al. (2001), observed that it is possible
to include up to 33% of an extrusion, co-processing
culled sweet potatoes and poultry mortality silage in
diets for hybrid tilapia (Oreochromis niloticus x O.
mossambicus), without adverse effects in the fish
performance. This inclusion level was the highest
tested, so it is possible that could be increased without
deleterious effects.
ACKNOWLEDGEMENTS
Funded by SAGARPA-CONACYT Project Nº12375.
PINSA, S.A de C.V. donated the tuna by-product meal
and the tuna by-product samples. The authors
acknowledge the help of Dr. K. Shirai and the
Biotechnology Laboratory, Universidad Autónoma
Metropolitana, for processing the tuna by-product
silage.
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Research Article
Otolith shape analysis as a tool for stock identification of the
southern blue whiting, Micromesistius australis
Javier Leguá1, Guido Plaza1, Darío Pérez2 & Alexander Arkhipkin3
1
2
Instituto de Física, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Av. Universidad 330, Curauma, Valparaíso, Chile
3
Fisheries Department, Falkland Islands Government, P.O. Box 598
Stanley FIQQ 1ZZ, Falkland Islands
ABSTRACT. The southern blue whiting, Micromesistius australis (Norman, 1937), is an important demersal
resource associated with the slope and continental shelf of southern Chile, Argentina and the
Malvinas/Falkland Islands. Recent studies have reported schools of adult fish from Atlantic waters migrating
along the southern Chilean coast in mid-winter, moving northwards to spawn in August (47º-51ºS), and then
returning to Atlantic waters, presumably to feed. The migratory pattern suggests the presence of one or more
stock units associated with the South American coast. In the present study, “otolith morphometry” is used to
determine the stock structure of M. australis based on applications of basic size descriptors (SDs) (area,
perimeter and otolith size), shape indices (SIs) (circularity, squareness, shape factor, roundness, ellipticity),
and normalised elliptical Fourier descriptors (NEFDs). Samples were collected during the winter and spring of
2010, during the reproductive period, in the economic zone of southern Chile (36º-57ºS), in the Pacific Ocean
and around the Falkland Islands economic zone (50º-52ºS) in the Atlantic Ocean. Analyses were conducted to
include the effects of size, sex and age. A stepwise canonical discriminant analysis showed that fish were
successfully discriminated with SDs, SIs and NEFDs. In this analysis, 86.4% and 70.1% of the fish were
correctly classified as belonging to the Atlantic and Pacific stocks, respectively. A multivariate analysis of
variance showed that the mean values of the NEFDs, SDs, and SIs did not vary significantly between sexes
within areas (P > 0.05), but varied significantly between the Pacific and Atlantic oceans (P < 0.05). These
results highlighted that otolith shape analysis can be a useful tool to evaluate the potential level of mixing in
feeding areas where both stocks, the Pacific and Atlantic units, are expected to co-occur.
Keywords: otolith morphometry, demersal fish, southern blue whiting, Micromesistius australis, stock
identification.
Análisis morfométrico de los otolitos como herramienta para la identificación
de stock de la merluza de tres aletas, Micromesistius australis
RESUMEN. La merluza de tres aletas, Micromesistius australis (Norman, 1937), es un importante recurso
demersal asociado al talud y plataforma continental en la región sur-austral de Chile, Argentina e islas
Malvinas. Estudios recientes han reportado la existencia de cardúmenes de peces adultos procedentes de aguas
atlánticas migrando hacia el extremo sur de la costa chilena a mediados de año, desplazándose al norte, en
agosto (47º-51ºS), para desovar, retornando posteriormente a aguas atlánticas, presumiblemente para
alimentarse. El patrón migratorio plantea la presencia de una o más unidades de stock asociadas al cono sur de
América. En el presente estudio se utiliza la “morfometría de otolitos” para determinar la estructura del stock,
basada en parámetros básicos de tamaño (área, perímetro y tamaño), índices de forma (circularidad,
rectangularidad, factor de forma, redondez y elipticidad), y descriptores elípticos de Fourier normalizados
(NEFDs). Se analizaron dos zonas geográficas: océanos Pacífico y Atlántico. Las muestras fueron colectadas
en primavera e invierno de 2010, durante el período reproductivo en el sur de Chile (36º-57ºS), y alrededor de
la zona económica exclusiva de las islas Falkland (50°-52°S). El análisis se efectuó considerando el efecto de
tamaño, sexo y edad. Se realizó un análisis discriminante canónico tipo inclusión por pasos y se diseñó una
función de clasificación, con una discriminación exitosa de 86,4% y 70,1% para los océanos Atlántico y
Pacífico, respectivamente. Se realizó un análisis de varianza multivariado (MANOVA), que indicó que los
valores medios de NEFDs, SDs y SIs no variaron significativamente entre sexos dentro de las áreas (P > 0,05),
479
480
pero variaron significativamente entre ambas zonas (P < 0,05). Los resultados mostraron que el análisis de la
forma de otolitos puede ser utilizado para evaluar niveles potenciales de mezcla en áreas de alimentación
donde concurren ambas unidades de stock.
Palabra clave: morfometría de otolitos, pez demersal, merluza de tres aletas, Micromesistius australis,
identificación de stock.
___________________
Corresponding author: Guido Plaza (guido.plaza@ucv.cl)
INTRODUCTION
The concept of stock in fisheries science has
historically been defined in different ways, but the
genetic and operational definitions are used most
often. The genetic definition states that a stock is a
reproductively isolated unit that is genetically
different from other stocks (Carvalho & Hauser,
1994). The operational definition was proposed by
Begg & Waldman (1999) and states that a stock is a
semidiscrete group of fish with definable attributes of
interest to managers. In a population with nondetectable genetic differences, it might be possible to
find discrete separated units (i.e., stocks), having their
own life history characteristics (i.e., growth, mortality,
reproduction), and showing a different response to
fishery exploitation (Gauldie, 1988; Begg &
Waldman, 1999). Hence, it is crucial to identify these
units, including their distribution, migration, spawning
areas, and temporal and spatial degree of overlap with
other stocks. Indeed, the reliability of stock
assessments and therefore the effectiveness of fishery
management are severely limited for many principal
fishery resources because stock structure and
delineation are uncertain (Waldman, 2007).
In recent years, otolith shape analyses have been
shown to be promising tools for stock identification
(Campana & Casselman, 1993; Begg & Brown, 2000;
Tuset et al., 2003). To date, the simpler otolith shape
analyses are based on the comparison of linear
distances among otolith shapes. More recent
procedures use geometric outline methods to quantify
the boundary shapes of otoliths, so that patterns of
shape variation within and among groups are
evaluated (Cadrin & Friedland, 1999; Cadrin et al.,
2005). At present, the most common outline methods
involve Fourier analysis (Campana & Casselman,
1993), and elliptical Fourier series analysis to describe
the shape of otoliths (Kuhl & Giardina, 1982; Stransky
et al., 2008a, 2008b). If this discrimination is
statistically significant, otolith shape analysis proves
to be more advantageous as a monitoring tool,
particularly to detect mixing levels in common fishery
areas, because of its lower cost and easier preparation
procedures. This advantage of otolith shape analysis
appears to hold for the southern blue whiting,
Micromesistius australis, in which mixing is expected
to occur.
The southern blue whiting is a commercially
important demersal species associated with subAntarctic waters (Saavedra et al., 2012). To date, two
populations, viewed as two separate subspecies, have
been described. M. australis pallidus occurs in waters
around New Zealand, and M. australis is found in the
southwest Atlantic and southeast Pacific oceans (Ryan
et al., 2002). M. australis occurs primarily from 38oS
to Burwood Bank and the Scotia Sea in the south.
North of 47ºS, M. australis is confined to the shelf
break and slope and is primarily associated with the
Subantarctic and Antarctic Intermediate water masses.
In the Falkland-Patagonian region, M. australis
primarily occurs near the bottom. In the southeast
Pacific, M. australis occurs along the continental shelf
between 24º26’S and 57º00’S at depths from 150 to
700 m (Céspedes et al., 1998). In both the southern
Atlantic and southern Pacific, the activity of the M.
australis fishery is linked to the patterns of the
reproductive migration to its spawning grounds. In the
southwest Atlantic, the principal spawning ground is
located south and southwest of the Falkland Islands. In
the southeast Pacific, the spawning areas are located
primarily around the Penas gulf (Pájaro & Macchi,
2001). On both spawning grounds, the reproductive
period appears to extend from August through
November (Macchi & Pájaro, 1999).
Despite the known activity of the M. australis
fishery, in both of these regions of the Pacific and
Atlantic oceans, the stock structure of the species is
still controversial. Certain authors have hypothesized
the existence of only one stock with two separate
spawning grounds and with a unique feeding area
around the Scotia Sea, where the fish feed primarily
on krill during the summer and beginning of autumn.
Recent studies have shown the genetic homogeneity of
M. australis from Chile and the Falkland Islands
(Shaw, 2005). Late in the autumn, M. australis
initiates a migration to its spawning areas in both the
southwest Atlantic and southeast Pacific oceans. This
hypothesis requires a high level of homing ability.
Recently, Arkhipkin et al. (2009) determined, using
the otolith microchemistry and the concentrations of
four elements (Li, Mg, Sr and Ba), that approximately
80% of the adult fish have a strong affinity with areas
of origin, their spawning grounds on the Pacific or
Atlantic side. Moreover, that study showed that the
Chilean spawning population includes approximately
four-fifths of the native fish and approximately onefifth of migrants from the Atlantic, and vice-versa.
Similarly, Niklitschek et al. (2010) used parasite
assemblages in conjunction with otolith microchemistry to resolve population substructure on this
species, demonstrating the existence of at least two
ecologically distinct sub-populations of southern blue
whiting in South America. Hence, it appears that the
stock structure of this species is characterized by a
high degree of homing but also reflects a certain
amount of mixing in the Scotia Sea. Moreover, the
amount of mixing could vary among different years.
Under this scenario, it is advisable to evaluate the
performance of stock identification methods that can
be applied with relative ease to the monitoring
process. As otoliths are commonly collected as part of
the stock assessment protocols for M. australis, a
shape analysis of the otoliths would provide a useful
tool for monitoring mixing levels in this species.
Therefore, the aim of the current study was to
determine the stock structure of southern blue whiting,
M. australis, with otolith shape analysis. For this
purpose, sagittal otoliths collected from spawning
areas southwest of Chile (36ºS to 57ºS) and around the
Falkland Islands (50ºS to 52ºS) in the Atlantic Ocean,
were compared using basic shape descriptors and
shape indices and normalised elliptical Fourier
analysis.
Study area and image-capture procedures
Samples of adult southern blue whiting, M. australis,
were collected from commercial and research
midwater trawls in two geographic areas: (i) in the
southwest Atlantic around the Falkland Islands (50º52ºS) and (ii) in the southeast Pacific off the shelf and
slope of the Chilean coast (36º-57ºS) (Fig. 1). The
collections were performed during the reproductive
period (June-October) to minimise the mixing effects
of fish migration between spawning areas. To reduce
the effects of ontogeny, the analysis was performed on
a restricted range of fish lengths that included only
fish between 50 and 60 cm in total length (Fig. 2).
Overall, 239 pairs of sagittal otoliths were available
for analysis. In this sample of otoliths, 107 (47 males
481
and 60 females) and 132 (86 males and 46 females)
corresponded to the Pacific and Atlantic areas,
respectively. To maintain consistency and avoid
asymmetric effects, only the left sagittal otolith was
used for otolith shape analysis, whereas the right
otolith was stored as a replacement sample. Digital
images of otoliths were obtained following the recommendations of Stransky et al. (2008a), to minimise the
distortion error. Each otolith was placed on a Petri
capsule on a dark background and digitized with a
high-resolution video camera connected to a PC with
an Image Analysis System (Olympus model SZ-61;
Fig. 3).
Basic morphometric characterisation of sagittal
otoliths
The basic size descriptors (SDs) (area, perimeter,
maximum and minimum feret) and shape indexes
(SIs) (circularity, shape factor, rectangularity, roundness, and ellipticity) were obtained with Image Proplus software based on specified mathematical
equations (Table 1). A black mask was used for the
otolith, and a white background was used to improve
the contour. Image noise was manually removed.
Elliptical Fourier descriptors (EFDs)
EFDs (Kuhl & Giardina, 1982) can outline any type of
shape with a closed two-dimensional contour. In the
present paper, SHAPE software (Iwata & Ukai, 2002)
was used to calculate EFDs. First, the Chain Coder
package was used to convert the black-masked image
into a binary image to extract its contour. Then, the
software was used to generate 11 harmonics for each
individual. Each harmonic was composed of four
coefficients. This analysis initially produced 44
coefficients per individual. Each otolith was then
normalised through the first harmonic for size and
orientation. This calculation resulted in the elimination
of the first three coefficients (a0, b0, and c0). The
fourth coefficient (d0) was also deleted to yield a
balanced multivariate statistical analysis of 40
coefficients for use in the shape analysis.
Multivariate analysis of variance (MANOVA)
A MANOVA was used to test for significant
differences in normalized elliptical Fourier descriptors
(NEFDs), and size descriptors (SDs), between sexes
and geographic spawning areas. Only the NEFDs and
SDs that met the assumptions of normality and
homoscedasticity were included in the MANOVA
analysis. The following MANOVA model was used:
MOijk = µ + areai + Sexj + (area *sex)ij + εijk
In this model, MOijk: response vector containing
the morphometric and harmonic variables for the
482
Figure 1. Geographic distribution of the southern blue whiting Micromesistius australis in South America, illustrating the
location of the Atlantic and Pacific spawning areas.
Figure 2. Frequency distribution (number of individuals) of total length (cm) of the southern blue whiting,
Micromesistius australis, collected from winter through spring 2010 in the Atlantic Ocean (a) and Pacific Ocean (b).
otolith; µ: overall mean; areai: main effect caused by
sampling area (i = 1, 2); sexj: main effect caused by
sex in each sampling area (j = 1, 2); (area*sexo)ij:
interaction effect between sampling area and sex; εijk:
random error.
The response vector contained 14 dependent
morphometric variables Yijk. Seven of these variables
(c2, c5, c6, c8, d3, d6, d7) were NEFDs, and seven
were SDs. Areai and Sexj were fixed factors. Areai, the
sampling area, has two levels (the Atlantic and Pacific
483
Figure 3. Illustration of left sagittal otoliths taken at 5x magnification. Otoliths from two 52 cm TL females
collected in the Atlantic a), and Pacific b), spawning areas. V: ventral, D: dorsal, A: anterior, P: posterior.
Table 1. Nomenclature used to identify basic size
descriptor (SD) and shape indexes for stock identification
of the southern blue whiting Micromesistius australis.
Size descriptor
Area (A)
Perimeter (P)
Feret weight (Fw)
Feret length (Fl)
Shape indexes
Circularity = P2/A
Squareness = A / (Fl*Fw)
Form-Factor = (4pi*A)/P2
Roundness = (4A)/(pi*Fl2)
Ellipticity = (Fl-Fw)/(Fl+Fw)
areas). Sexj also has two levels (male and female). The
interaction effect, (Area x Sex)ij, represents the
interaction between the two fixed factors. The
Kolmogorov-Smirnov (K-S) and Levene tests were
used to test for normality and homogeneity of
variance, respectively.
Canonical discriminant analysis (CDA)
A CDA was performed to determine a multiple
classification function with geographic area as a
categorical dependent variable. The independent
variables included the NEFDs that met the
assumptions of normality and homeoscedasticity and
the SDs corrected for the effect of otolith length, with
the common within-group slope (Cardinale et al.,
2004). A forward stepwise CDA was used to detect
differences in otolith morphometrics and harmonics
among individuals from the Atlantic and Pacific
spawning areas, using the statistical package SPSS 17.
Cross-validation procedures were used to calculate an
unbiased estimate of classification success. Three
trials were conducted to verify the discriminatory
power of morphometric variables (Table 3). The first
one was performed using the standardized residuals of
the size descriptors, also including a shape index. The
second trial only included the NEFDs, whereas the
third trial (termed global) contained NEFDs,
standardized residuals of size descriptors and a
morphometric index.
RESULTS
General morphological characterisation of sagittal
otoliths
Sagittal otoliths of M. australis from the Pacific and
Atlantic Oceans have an elliptical shape sharpened to
the rostrum and forming a blunt point (Figs. 3a, 3b).
Irrespective of location, the dorsal edge is minimally
lobed and becomes almost smooth in adult fish, with
small irregularities (soft indentations), whereas the
ventral margin is curved (Fig. 3a), and almost linear
(Fig. 3b) towards the rostrum in sagittae from the
Pacific and Atlantic, respectively. Otoliths from the
two areas share a heightened outwards concavity in
the anterior-posterior axis.
484
Multivariate analysis of variance
Three trials were used to test for significant
differences in otolith shape between the Atlantic and
Pacific oceans. In each approach, a multivariate
analysis of variance (MANOVA) was used to contrast
the null hypothesis associated with the factors (Area x
Sex) with the mean values of the SDs, NEFDs, and
SIs. In the first approach, seven dependent variables
were used. Of these variables, six corresponded to
unstandardized residuals of SDs (URSD) and one to a
SIs that was significant for the normality K-S and
Levene tests. In the second approach, the dependent
variables corresponded to the NEFDs that were
statistically significant for the normality K-S and
Levene tests. In the third approach, all variables from
the previous two trials were combined. The
MANOVA results (Table 2) show that for all these
tests, the mean values of the size and shape variables
(NEFDs, SDs and SIs) did not differ significantly
between the sexes within the areas (MANOVA, P >
0.05) but varied significantly between the Pacific and
Atlantic oceans (MANOVA, P < 0.05).
Discriminant analysis
A stepwise discriminant analysis was performed using
the area as the grouping variable (i.e., the Atlantic and
Pacific oceans), and the SDs and NEFDs as
explanatory variables, with the same three approaches
that had previously been used in the MANOVA
(Table 4). The results of the discriminant analysis
showed that, based on the SDs and SIs, the sagittal
otoliths can be assigned to the Atlantic and Pacific
spawning areas with accuracies of 84.8% and 63.6%,
respectively. The overall percentage of correct
classifications was 75.3% of the total, for the second
approach, with the NEFDs as input variables, the
discriminant classification matrix correctly classified
75.8% and 61.7% of the sagittal otoliths for the
Atlantic and Pacific spawning areas, respectively. The
overall percentage of correct classifications was
69.5%. If the input variables were combined, the
model correctly classified 86.4% and 70.1% of the
sagittal otoliths for the Atlantic and Pacific spawning
areas, respectively, and had the best overall
classification percentage (79.1%). The final discriminant model included five output variables. The discri-
Table 2. Summary statistics of three multivariate analysis of variance (MANOVA) test for significant differences
between the Pacific and Atlantic spawning areas in mean values of variables derived from otolith shape analysis of
sagittal otoliths of the southern blue whiting Micromesistius australis. a) Basic size descriptors (SDs) and circularity
index (CI); b) normalised elliptical Fourier descriptors (NEFDs); and c) combined model ((SDs+CI) + (NEFDs)).
Effect /trials
Intercept
Area
Sex
Area * Sex
Wilks´ Lambda
A
b
c
0.00 0.08 0.00
0.78 0.83 0.69
0.91 0.98 0.89
0.96 0.99 0.94
a
62,690
9.15
3.23
1.45
F-value
b
c
361 34,213
6.70 7.04
0.50 2.01
0.49 0.97
Effect DF
a b
c
7 7 14
7 7 14
7 7 14
7 7 14
Error DF
a
b
c
229 229 222
229 229 222
229 229 222
229 229 222
a
0.00
0.00
0.00
0.19
P-value
b
c
0.00 0.00
0.00 0.00
0.84 0.02
0.84 0.48
Table 3. Nomenclature used in discriminant analyses. Three trials conducted with different approaches. a) Basic size
descriptors (SDs) and circularity index (CI), b) Normalised elliptical Fourier descriptors (NEFDs), and c) combined
model ((SDs+CI) + (NEFDs)). N entry and N output denote the number of initial variables and the number of variables
after the stepwise process, respectively.
Trials
Descriptions
A
B
C
UR size + Index N&H test
NEFDs (N&H test)
Global (NEFDs N&H + UR size + I)
Acronyms
description
N&H test
UR size
NEFDs
CI
C
Normality & homogeneity test
Unstandardised residuals of size
Normalised coefficients of the EFDs
Circularity Index
Constant
N entry
N output
7
7
14
2+c
6+c
5+c
485
Table 4. Illustration of analyses with three classification matrices summarising the percentage of correct classifications
derived from a linear discriminant analysis (LDA) for stock identification of the southern blue whiting Micromesistius
australis. LDA based on a) Basic size descriptors (SDs) and circularity index (CI), b) normalized elliptical Fourier
descriptors (NEFDs), and c) combined model ((SDs+CI) + (NEFDs)).
Classification matrix
Group / trials
Atlantic Ocean
Pacific Ocean
Total
Percent correct
a
b
c
84.8 75.8 86.4
63.6 61.7 70.1
75.3 69.5 79.1
N. Atlantic
a
b
c
112 100 114
39
41
32
151 141 146
N. Pacific
a b
c
20 32
18
68 66
75
88 98
93
Table 5. Classification functions derived from an otolith shape analysis of the southern blue whiting Micromesistius
australis based on three trials. a) Basic size descriptors (SDs) and Circularity index (CI), b) normalized elliptical Fourier
descriptors (NEFDs), and c) combined model ((SDs+CI) + (NEFDs)). C2 to D10 correspond to NEFDs, CI: circularity
index, UR_Area: unstandardized residuals of SDs of area. Variables C2 to D10 come from elliptical Fourier analysis.
Group
Variable/ Trials
C2
C3
C5
C6
C7
C8
C10
D3
D4
D6
D10
CI
UR_Area
Constant
Classification functions; grouping: area
Atlantic Ocean
a
b
226.58
7,043.24
-93.74
-1,024.93
c
418.48
Pacific Ocean
a
b
331.28
c
524.76
-104.27
251.20
3,376.95
35.74
335.10
3,505.30
133.36
1,836.25
296.42
1,976.27
-182.52
-246.84
1,024.93
934.61
-5.49
minatory power of the combined model (Fig. 4c) is
graphically illustrated by the canonical scores for this
model compared with the canonical scores from the
classification models derived from the SDs and from
the NEFDs (Figs. 4a, 4b). A classification function
was derived from the discriminant analysis for each
trial (Table 5).
DISCUSSION
The morphological and morphometric characterization
of otoliths from Southern blue whiting furnished a
basis for qualitative and quantitative otolith shape
analyses of this species. Otolith shape analysis is
based on the principle that the shape of the otolith
7,374.37
-95.71
-1,075.67
6,871.20
-91.45
-975.71
-6.80
7,216.12
-93.45
-1,031.51
varies geographically, even within a species (Campana
& Casselman, 1993) and has high morphological
specificity (Aurioles, 1988, 1988, 1991; Lowry et al.,
1990, 1991; García, 1995, Hernández et al., 2004;
Martínez et al., 2007). Due to these properties, otolith
shape is a useful tool for identifying intraspecific
relationships (biological interactions within a
population or stock groups within a population) and
interspecific relationships.
Basic size descriptors and the contour morphometry of otoliths determined by the analysis of elliptic
Fourier descriptors are demonstrated to be useful and
practical tools for stock discrimination of M. australis
between the Atlantic and Pacific oceans. These
findings are consistent with the findings of previous
486
Atlantic Ocean
Pacific Ocean
a
12
10
8
6
4
2
0
-3,5 -3 -2,5 -2 -1,5 -1 -0,5 0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5
12
b
F
Frequency
10
8
6
4
2
0
-3,5 -3 -2,5 -2 -1,5 -1 -0,5 0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5
12
c
10
8
6
4
2
0
-3,5
3 5 -33 -2,5
2 5 -22 -1,5
1 5 -11 -0,5
0 5 0 0,5
0 5 1 1,5
1 5 2 2,5
2 5 3 3,5
35
Canonical score
Figure 4. Frequency distribution of canonical scores
derived from three discriminant function analyses
illustrating separation of adult southern blue whiting,
Micromesistius australis, collected in the Atlantic and
Pacific spawning grounds. a) Basic size descriptors
(SDs) and Circularity index (CI), b) normalized elliptical
Fourier descriptors (NEFDs), and c) combined model
((SDs+CI) + (NEFDs)).
works that the elliptical method, in conjunction with
the basic morphometry and shape indices, reveals
small variations that are difficult to assess with linear
morphometry if examined in isolation (Bird et al.,
1986; Castonguay et al., 1991; Campana &
Casselman, 1993; Friedland & Reddin, 1994; Begg et
al., 2001; De Vries et al., 2002; Tracey et al., 2006;
Turan, 2006; Turan et al., 2006; Burke et al., 2008;
Stransky et al., 2008a, 2008b; Farias et al., 2009).
According to Cadrin & Friedland (1999), the Fourier
analysis technique is an efficient method for
describing all of the variation in the shape contours
and the individual differences in the scale of the
otolith contour (Campana & Casselman, 1993),
although the biological interpretation of the results
obtained from this technique is more complex than the
biological interpretation of the results obtained from
linear morphometry (Stransky & MacLellan, 2005).
Three multivariate trials were performed for stock
identification of the southern blue whiting in the
current study. In the first two trials, the discriminatory
capacity of the basic size descriptors and the
discriminatory capacity of the normalised elliptical
Fourier descriptors were evaluated separately. The
third trial involved an approach in which the two types
of descriptors were combined. The third approach
showed the best performance. This approach achieved
correct classification percentages of 86.4% and 70.1%
for the Falkland Islands and southern Chile,
respectively. These results agree with the results of
previous studies in which contour analyses of otoliths
were performed for stock discrimination purposes
(Bird et al., 1986; Castonguay et al., 1991; Campana
& Casselman, 1993; Friedland & Reddin, 1994, De
Vries et al., 2002; Tracey et al., 2006; Turan, 2006;
Turan et al., 2006; Tuset et al., 2003; Burke et al.,
2008; Stransky et al., 2008a, 2008b; Farias et al.,
2009). The incorrect classification of the remaining
20% of the otoliths could reflect a mixture of adults.
This mixture would include individuals that did not
follow the pattern of migration to their natal spawning
grounds. These results support previous works on
population structure of M. australis (Arkhipkin et al.,
2009 & Niklitschek et al., 2010), which state the
existence of two ecologically distinct sub-populations
maintained by a high degree of fidelity to spawning
sites and that a certain level of mixing occurs in the
Scotia Sea during the immature stage. During this
stage, the fish are in their common feeding area in the
Scotia Sea during the Antarctic summer. To
corroborate the discriminatory capacity of otolith
shape, a multivariate analysis of variance (MANOVA)
was performed. The analysis revealed a significant
area-sex interaction effect. This significant difference
strengthens the high classification rate found in the
discriminant model and supports the hypothesis that
two distinct groups, representing discrete populations
of the southern blue whiting, occur in South American
waters. The degree of mixing occurs between these
groups and should be addressed in future studies.
The present study underscores the importance of
ensuring that certain sampling conditions hold (Farias
et al., 2009). These authors emphasised the need to
use otoliths from fish in similar ranges of length and
age. The present study used otoliths from fish whose
total length ranged between 50 and 60 cm to ensure
that the specimens used were limited to the adult
stage. This approach would avoid the effect of
allometric growth (Cardinale et al., 2004). Moreover,
Cardinale et al. (2004) showed that the normalised
Fourier descriptors are independent variables
unrelated to otolith size. In addition, the correlation
between otolith length and basic size descriptors
(perimeter, area, aspect ratio, maximum diameter,
medium and minimum width and maximum Feret)
was removed from each dependent variable to remove
the effects of covariance. Consequently, the conclusions of the current study about the stock structure of
the southern blue whiting appeared to be reliable.
Furthermore, an attempt to minimise errors resulting
from the migratory behaviour of this species was
made by collecting adult fish during the spawning
season. However, possible additional sources of
misclassification in the analysis of otolith shape
cannot be excluded. These sources include methodological inaccuracies, individual variability and
migration (Campana & Casselman, 1993; Tracey et
al., 2006). Cardinale et al. (2004) showed that even at
the same temperature and growing conditions,
different populations have very different otoliths. He
also observed differences in the shape of the otoliths,
as a result of genetic effects (L'Abee-Lund & Jensen,
1993). Certain authors have suggested that environmental factors are more influential in determining the
shape of the otolith because they affect the growth rate
of the fish (Smith, 1992; Campana & Casselman,
1993). A study under controlled temperature and food
conditions (Hüssy, 2008), showed that for Gadus
morhua, the size and shape of the otoliths are
ontogenetic effects but small-scale differences in
shape can result from environmental factors,
specifically the availability of food.
The water masses associated with the two
spawning grounds of the southern blue whiting in
South America are clearly different. The Chilean
spawning grounds are occupied by the waters of the
West Wind Drift, which meets the Chilean shelf at
approximately 42°S and splits into two principal
branches. One of these branches, the Humboldt
Current System, comes from the north. Another
branch, the Cape Horn Current, comes from the south
and meets the Antarctic Circumpolar Current (ACC)
in the Drake Passage (Orsi et al., 1995). During the
austral winter, water temperatures vary between 8º and
487
9°C at the spawning depths of 200-300 m (Reyes,
2002). In contrast, the Atlantic spawning grounds to
the south of the Falkland Islands are occupied by the
Falkland Current, a derivative of the ACC, with much
colder waters (4º-5°C) at the spawning depth of 200300 m (Zyrjanov & Severov, 1979). This difference in
environmental conditions would perhaps explain the
differences in otolith shape between the Atlantic and
Pacific stock units. Given this scenario, it is
mandatory to evaluate the performance of otolith
shape analysis, as applied in the present study, on an
interannual basis. As otoliths are commonly collected
as part of the stock assessment protocols for M.
australis in both oceans, otolith shape analysis would
provide a useful tool for monitoring mixing levels on
the common feeding grounds used by this species.
Furthermore, otolith shape analysis can support and/or
complement other techniques used for stock
identification in this species (Galleguillos et al., 1997;
Ferrada et al., 2002; Valdivia et al., 2007; Niklitschek
et al., 2010) to contribute to the development of
reliable conclusions about the population structure of
this species, to ensure the sustainable management of
this transoceanic fishery resource.
ACKNOWLEDGEMENTS
This study was carried out while GP and DP were
supported by the FONDECYT Grant No. 1100895.
The Instituto de Fomento Pesquero, Chile (IFOP) and
Fisheries Department, Falkland Islands Government
Falkland, provided otolith samples from Pacific and
Atlantic spawning grounds, respectively.
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The use of lactic acid bacteria as growth promoters in fish fed
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 490-497, 2013
Research Article
The use of lactic acid bacteria isolated from intestinal tract of Nile tilapia
(Oreochromis niloticus), as growth promoters in fish fed low protein diets
Maurilio Lara-Flores1 & Miguel A. Olvera-Novoa2
1
Instituto de Ecología, Pesquerías y Oceanografía del Golfo de México, Universidad Autónoma
de Campeche, Av. Agustín Melgar y Juan de la Barrera S/N, Col. Buenavista
C.P. 24039. San Francisco de Campeche, Campeche, México
2
Centro de Investigación y Estudios Avanzados del Instituto Politécnico Nacional
Unidad Mérida Apdo. Postal 73-Cordemex, C.P. 97310, Mérida, Yucatán, México
ABSTRACT. In this study, the effect as growth promoter of five lactic acid strains (Enterococcus faecium, E.
durans, Leuconostoc sp., Streptococcus sp. I and Streptococcus sp. II), isolated from intestinal tract of Nile
tilapia (Oreochromis niloticus), was evaluated. Eight isocaloric diets were formulated: one containing 40% of
protein as positive control, and seven with 27% protein. Five diets with 27% protein were supplemented with
one of the isolated lactic acid bacteria in a concentration of 2.5x106 cfu g-1 of diet. A commercial probiotic
based on S. faecium and Lactobacillus acidophilus was added at the same concentration to one 27% protein
diet as a comparative diet, and the last diet was not supplemented with bacteria (negative control). Tilapia fry
(280 mg basal weight) stocked in 15 L aquaria at a density of two per liter were fed for 12 weeks with
experimental diets. Results showed that fry fed with native bacteria supplemented diets presented significantly
higher growth and feeding performance than those fed with control diet. Treatment with Streptococcus sp. I
isolated from the intestine of Tilapia produced the best growth and feeding efficiency, suggesting that this
bacteria is an appropriate native growth promoter.
Keywords: probiotics, Nile tilapia, Oreochromis niloticus, growth promoter, lactic acid bacteria.
Uso de bacterias ácido lácticas aisladas del tracto intestinal de tilapia
nilótica (Oreochromis niloticus) como promotores de crecimiento en peces
alimentados con dietas bajas en proteína
RESUMEN. Se evaluó el efecto como promotores de crecimiento de cinco cepas de bacterias ácido lácticas
(Enterococcus faecium, E. durans, Leuconostoc sp., Streptococcus sp. I y Streptococcus sp. II) aisladas del
tracto intestinal de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus). Se formularon ocho dietas isocalóricas: una
conteniendo 40% de proteína como control positivo y siete con 27% de proteína. Cinco dietas con 27% de
proteína fueron suplementadas con cada una de las bacterias aislada a una concentración de 2,5x106 ufc g-1 de
alimento. Un probiótico comercial a base de S. faecium y Lactobacillus acidophilus a la misma concentración
de inclusión bacteriana a una dieta con 27% de proteína como dieta comparativa, y la última dieta no fue
suplementada con bacterias (control negativo). Juveniles de tilapia (280 mg de peso basal) fueron distribuidos
en acuarios de 15 L de capacidad, a una densidad de dos juveniles por litro, alimentados durante 12 semanas
con las dietas experimentales. Los resultados mostraron que los organismos alimentados con las dietas
suplementadas con bacterias nativas presentaron crecimiento y asimilación del alimento significativamente
mayor que las dietas control. El tratamiento con Streptococcus sp. I, aislada del intestino de la tilapia, produjo
el mejor crecimiento y la mejor eficiencia alimenticia, sugiriendo que esta bacteria es apropiada como un
promotor de crecimiento nativo de tilapia.
Palabras clave: probiótico, tilapia nilótica, Oreochromis niloticus, promotor de crecimiento, bacterias ácido
lácticas.
___________________
Corresponding author: Maurilio Lara-Flores (maurilio_lara@yahoo.com.mx)
490
491
INTRODUCTION
Aquaculture is a fast-growing and rapidly expanding
multibillion dollar industry. Marine capture fisheries
and aquaculture supplied the world with about 104
million ton of fish in 2004 (FAO, 2007). Of this total,
marine aquaculture accounted for about 18%, where
shrimp from aquaculture continues to be the most
important commodity traded in terms of value (2.4
million ton). Worldwide, the aquaculture sector has
been expanding at an average compounded rate of
9.2% per year since 1970, compared with only 1.4%
for capture fisheries and 2.8% for terrestrial-farmed
meat production systems. During the last decades,
antibiotics used as traditional strategy for fish
diseases management but also for the improvement of
growth and efficiency of feed conversion. However,
the development and spread of antimicrobial resistant
pathogens were well documented (Kim et al., 2004;
Cabello, 2006; Sørum, 2006).
There is a risk associated with the transmission of
resistant bacteria from aquaculture environments to
humans, and risk associated with the introduction in
the human environment of nonpathogenic bacteria,
containing antimicrobial resistance genes, and the
subsequent transfer of such genes to human
pathogens (FAO, 2005). Considering these factors, as
well as the fatal effect of residual antibiotics of
aquaculture products on human health, the European
Union and USA implemented bans on, or restricted
the use of antibiotics (Kesarcodi-Watson et al.,
2008).
In connection with the ban of antibiotic growth
promoters new strategies in feeding and health
management in fish aquaculture practice have
received much attention (Balcázar et al., 2006). In
addition, the global demand for safe food has
prompted the search for natural alternative growth
promoters to be used in aquatic feeds. There has been
heightened research in developing new dietary
supplementation strategies by promoting various
health and growth compounds as probiotics (Denev,
2008).
The importance of probiotics in human and
animal nutrition is widely recognized (Fuller, 1992;
Rinkinen et al., 2003), in recent years, the role of
probiotics in nutrition and health of certain
aquaculture species have also been investigated
(Gatesoupe, 1999; Verschuere et al., 2000; KesarcodiWatson et al., 2008; Ringo et al., 2010; Merrifield et
al., 2010). It appears that probiotics provide benefits
by establishing favorable microbial communities,
such as lactic acid bacteria and Bacillus sp. in the
gastrointestinal track, which may alter gut
morphology and produce certain enzymes and
inhibitory compounds causing improved digestion
and absorption of nutrients, as well as enhanced
immune response (Verschuere et al., 2000). Several
studies have demonstrated that use of probiotics
improves health of larval and juvenile fish, disease
resistance, growth performance and body composition, however, the mode of action in fish species
may vary between farmed fish species cultured in
freshwater and marine environments.
The use of probiotic in feeds to improve growth of
different fish species including African catfish, (AlDohail et al., 2009); Senegalese sole (Sáenz de
Rodrigáñez et al., 2009), Nile tilapia (Lara-Flores et
al., 2003, 2010; El-Haroun et al., 2006), Japanese
flounder (Taoka et al., 2006), gilthead sea bream and
sea bass (Carnevali et al., 2006) has been investigated. The effects of probiotics have been linked to
modulation of gut microbiota and establish-ment of
the beneficial microorganisms, higher specific and
total digestive enzyme activities, in the brush border
membrane, which increases the nutrient digestibility
and feed utilization (Verschuere et al., 2000; Balcazar
et al., 2006; Kesarocodi-Watson et al., 2008). In
addition, the production of vitamins by these gut
microbiota could also increase vitamin synthesis and
improve fish health (Holzapfel et al., 1998). This
study was carried out to find the effect of isolated
acid lactic bacteria from intestinal tract of Nile tilapia
(Oreochromis niloticus), on feed efficiency and
growth of fry Nile tilapia fed with low protein diets.
Bacterial strains
Five strains of lactic acid bacteria isolated from Nile
tilapia intestine were characterized on the basis of
morphological, physiological and biochemical test by
Bergey´s Manual of Systemic Bacteriology (Holt et
al., 1993). Axenic cultures of the purified bacteria
were tentatively identified, using Mini-API System
Bio-Merieux, as Enterococcus faecium, E. durans,
Leuconostoc sp., Streptococcus sp. I and Streptococcus sp. II. Commercial probiotic containing
mixture of Lactobacillus acidophilus and S. faecium
was used as control.
All bacteria were grown aseptically in 10 mL of
MRS broth for 24 h at 35 ± 2°C. Five mL were
transferred under aseptic conditions into 250 mL of
MRS broth and held on a shaker at 150 rpm for 24-48
h at 35 ± 2°C. The cells of each isolate were
harvested by centrifugation at 10,000 rpm for 15 min
and washed twice with phosphate buffer (PB) having
pH 7.0, then dispensed in 5 mL PB.
492
after which the different treatments were randomly
assigned to the aquaria, with four replicates per
treatment.
Feed was manually administered ad libitum four
times a day, for 12 weeks. A daily record was kept of
feed offered. Bulk weight was measured weekly to
follow growth in weight and calculate survival and
feeding ration. Briefly, the fish were taken from each
tank using a net previously disinfected with a 1%
benzalkonium chloride solution. Initial mean weight
(IMW), final mean weight (FMW), specific growth
rate (SGR), Feed conversion ratio (FCR), survival,
protein efficiency ratio (PER), apparent nitrogen
utilization (ANU), apparent organic matter digestibility (AOMD) and apparent protein digestibility
(APD) were measured using the following equations:
SGR = 100[(log. final body weight-log initial body
weight)/time (days)]
FCR = individual food intake/individual weight gain
PER = individual protein intake/individual weight
gain
ANU = 100(carcass nitrogen deposition/N intake)
Beginning in the third week of the experiment,
feces were collected by siphoning the aquaria 30 min
after the second daily feeding, to minimize leaching.
Scales were removed from the collected feces, the
feces were oven dried at 105°C for 24 h, and then
stored in hermetic containers under refrigeration to
preserve them until analysis.
Experimental diets
Eight isocaloric diets were formulated: one
containing 40% protein, and the other seven with
27% of protein level. The lower protein inclusion in
the latter diets was used as a stress factor since that
the optimum protein level for fry tilapia is 40%
(Tacon, 1984). Each one of the lactic acid bacteria
isolates was added to lower protein diets in a
concentration of 2.5x106 cfu g-1 of diet. The
commercial probiotic was added to one diet with 27%
protein in a concentration of 2.5x106 cfu g-1 of diet
for comparison. Finally, positive and negative control
diets were formulated with 40 and 27% of protein
level, respectively, both diets without bacterial
supplements. To all diets, 0.5% chromic oxide was
added for determining digestibility. Tables 1 and 2
shows diet formulation and proximate composition
respectively.
Experimental setup
Population density was also used as a stress factor,
under the assumption that overpopulation is one of
the main growth-inhibiting factors in intensive
aquaculture systems. To this end, 32 glass aquaria of
15 L capacity were stocked at a 30 organisms per
aquaria (2 fry per liter). All fry had similar average
initial weights (280 ± 10 mg). The different diet
formulations were assigned within the aquaria. The
animals were allowed to adapt to the experimental
system for a week, and fed with a conventional diet,
Table 1. Formulation of experimental diets.
Diet
Ingredients (g kg-1)
CON 40
CON 27
Anchovy fish meal
Cod liver oil
Soybean oil
Yellow corn starch
Mineral premix1
Vitamin premix2
Chromic oxide
Microorganisms
542.3
0.0
32.6
345.0
15.0
30.0
0.5
0.0
366.0
18.5
64.0
470.4
15.0
30.0
0.5
0.0
ED
366.0
18.5
64.0
462.6
15.0
30.0
0.5
7.8
B2
B3
A1
A2
366.0
18.5
64.0
468.1
15.0
30.0
0.5
2.5
366.0
18.5
64.0
468.3
15.0
30.0
0.5
2.3
366.0
18.5
64.0
462.2
15.0
30.0
0.5
8.2
366.0
18.5
64.0
460.4
15.0
30.0
0.5
0.6
ALL 27
366.0
18.5
64.0
469.4
15.0
30.0
0.5
0.1
CON 40: Positive control, CON 27: Negative control, ED: Diet supplemented with E. faecium, B2: Diet
supplemented with E. durans, B3: Diet supplemented with Leuconostoc sp., A1: Diet supplemented with
Streptococcus sp. I, A2: Diet supplemented with Streptococcus sp. II; ALL 27: Diet supplemented with
commercial probiotic. 1Jauncey & Ross, (1982). 2Tacon, (1984).
493
Table 2. Proximate composition of experimental diets (% dry matter).
Moisture
Crude protein
Ether extract
Crude fiber
Ash
Nitrogen-free extract
Gross energy (MJ kg-1)
CON 40
CON 27
ED
B2
B3
A1
A2
ALL 27
7.30
39.90
8.62
1.66
10.27
32.25
19.95
6.63
27.09
8.65
3.87
10.90
42.86
19.75
6.48
27.90
7.95
3.83
10.39
43.45
20.09
7.27
27.66
10.25
3.94
9.86
41.06
19.83
7.43
27.56
9.42
4.33
10.02
41.24
19.92
7.51
28.02
10.42
4.01
10.00
40.04
20.67
6.89
28.65
8.01
3.75
9.84
44.86
20.82
7.30
27.68
9.25
3.98
10.23
41.56
19.65
For water quality control, temperature and
dissolved oxygen were measured daily, and weekly
analyses were done of total ammonium, nitrite, nitrate
and pH levels, using standard methods (APHA,
1989). The following values (±SD), appropriate for
tilapia cultivation, were used: temperature, 28.83 ±
0.45°C; dissolved oxygen, 5.71 ± 1.16 mg L-1; pH
7.98 ± 0.45; ammonia, 0.09 ± 0.04 mg L-1; nitrite,
0.08 ± 0.02 mg L-1 and nitrate, 5.93 ± 0.61 mg L-1.
Every third day, each aquaria was partially cleaned
and the water partially changed (1:l). Once a week,
the same day bulk weight measurement was done, the
aquaria were completely cleaned and a total change
of water in the system carried out.
Chemical analysis
Proximate chemical analyses of diet ingredients were
made and a sample of fish, at the beginning and end
of the experiment, according to standard methods
(AOAC, 1995). Gross energy in the feed was
determined by combustion in a Parr adiabatic
calorimeter. To evaluate digestibility, the chromic
oxide content of each diet and the collected feces
were analyzed using the acid digestion method
(Furukawa & Tsukahara, 1966). Protein content was
also determined for the feces, to assess protein
digestibility.
Statistic
Growth performance and feed utilization efficiency
parameters were statically compared using one-way
ANOVA (P < 0.05), and differences among means
were identified using Duncan Multiple Range Test.
Analyses were carried out with the StatGraphics Plus
Version Centurion XV computer software. Arcsin
transformation of raw data were made when
necessary.
RESULTS
The growth performance including IMW, FMW,
SGR, FCR, PER, ANU, AOMD, APD and survival
rate of Nile tilapia are shown in Table 3. No
significant differences were observed in IMW among
treatments. Fish fed with CON 27 diet showed
significantly lower survival (66.7%) than those fed
with bacteria-supplemented and positive control diets
(P < 0.05). The highest survival was recorded for
CON 40 and diet supplemented with E. durans
(100%). The treatment CON 27 presents the lower
FMW (5.95 g). Fish fed with diets supplemented with
native bacteria exhibited higher FMW compared to
controls diets.
The ALL 27 treatment resulted with the significantly higher FCR (2.02) among the bacteriasupplemented diets, thought all the other bacteriacontaining diets showed FCR significantly lower than
those for the controls diets (P < 0.05). The best FCR
recorded for the A1 treatment (1.19).
The PER was significantly higher in treatment A1
(2.53) than in the others treatments. The lower PER
was recorded for the CON 40 treatment (1.36). Fish
from A1 treatment presented ANU significantly
greater (48.4%), in comparison with the other
treatments. The lowest biological value was observed
in control diets.
In general, AOMD and APD were variable among
treatments. The maximum value were obtained in the
A2 treatment (AOMD = 95.08%; APD = 94.28%),
which was statically different from the rest of the
treatments.
Whole body composition data are presented in
Table 4. The moisture content showed no significant
difference among fish fed with the experimental
diets, and it ranged from 72.9 to 76.4%. The
uppermost two values (18.7 and 18.4%) of crude
494
Table 3. Growth and feeding performance of fish feed with diets supplemented with bacteria.
Diet
1
Mean values
Survival (%)
Initial mean weight (g)
Final mean weight (g)
SGR (% day-1)3
FCR4
PER5
ANU (%)6
AOMD (%)7
APD (%)8
CON 40
CON 27
100.00a
0.28a
6.74ab
3.77ab
ALL27
±SE2
91.28abc
0.29a
87.11c
0.28a
8.125
0.012
9.89c
4.18b
6.99ab
3.80ab
8.48bc
4.14b
0.611
0.124
1.51c
2.23e
1.19a
2.53g
1.42b
2.29f
2.02g
1.66b
0.007
0.010
31.64c
91.58d
39.66d
89.68b
48.45f
91.78d
41.61e
95.08e
31.31c
90.36c
0.033
0.750
91.00d
89.06b
90.60c
94.28e
90.17c
0.830
ED
B2
B3
A1
A2
66.66d
0.28a
91.66ab
0.29a
100.00a
0.28a
89.58abc
0.28a
91.66ab
0.29a
5.95a
3.65a
7.22ab
3.82ab
5.80a
3.59a
7.67ab
3.90ab
1.84f
1.36a
2.00g
1.71c
1.57d
2.27f
1.64e
2.05d
21.46a
90.92c
30.48b
81.61a
42.08e
90.71c
91.57d
76.62a
89.19b
1
Values with the same superscript in the same row are not statistically different (P > 0.05), 2Standar error, calculated from mean-square error of
the ANOVA, 3Specific Growth Rate, 4Food Conversion Ratio, 5Protein Efficiency Ratio, 6Apparent Nitrogen Utilization, 7Apparent Organic
Mater Digestibility, 8Apparent Protein Digestibility.
Table 4. Body composition of fish fed diets supplemented with bacteria.
Diet
Composition
(% wet weight)
Moisture
Crude protein
Crude lipid
Ash
1
B3
A2
ALL 27
± S.E.1
CON 40
CON 27
ED
81.09
74.93c
73.47b
74.42c
76.44d
72.93a
73.76b
74.33c
73.68b
8.13
11.80
3.06
2.46
a
b
17.08
6.45e
b
17.88
5.87c
a
14.79
4.73a
b
17.27
7.24a
c
18.72
6.18d
b
17.50
5.99cd
18.37c
6.75f
0.01
0.61
3.76f
2.56c
3.54e
2.72d
1.81b
2.73d
1.25a
0.12
15.22
5.33b
3.49e
B2
A1
Initial
Values with the same superscript in the same row are not statically different (P > 0.05).
protein were achieved for fish fed diets A1 and
ALL27, with no significant difference. Fish from B2
treatment showed lower lipid content (4.7%) in
comparison with the other treatments. Statistical
differences were observed also in the body ash
content among fish fed with the different diets, with
significantly lower content in fish from ALL 27
treatment (1.3%).
DISCUSSION
Many studies on probiotics in aquaculture have used
in vitro models of specific bacteria as antagonists of
pathogens (Vine et al., 2004, 2006), measured the
survival of probiotic in fish gut (Andlid et al., 1998),
or evaluated the beneficial effect of probiotic on
health management, disease resistance and immune
response of fish (Li & Gatlin III, 2004; Shelby et al.,
2006). Other important effect of the use of probiotic,
that it is not extensively study, but demonstrated an
important effect, is the feed efficiency and the growth
promotion (Gatesoupe, 2002; Lara-Flores et al.,
2003, 2010).
In this study, groups administered diets with lactic
acid bacteria showed similar and superior survival
results when compared with positive and negative
control groups. Similar results were observed by
Suyanandana et al. (2002) when administered Lactobacillus sp. isolated from the intestine of Nile tilapia.
Probiotics are biopreparations containing living
microbial cells that optimize the colonization and
composition of the growth and gut micro flora in
animals, and stimulate digestive processes and
immunity (Bomba et al., 2002). The results of the
present study confirm the results from other studies
that the incorporation of probiotic in the diets can
improve growth performance in terms of SGR, FCR
and PER. Gatesoupe (1991) reported increased
weight gain in Scophital mus larvae fed a diet
incorporating lactic acid bacteria and Bacillus toyoi.
In the present study, fish fed lactic acid bacteria grew
faster than those fed a control. It has been reported
495
that the improvement of growth by using probiotics is
related to an enhancement of nutrition (El-Haroun et
al., 2006), as some probiotic strains may serve as a
supplementary source of food and their activity in the
digestive tract may be a source of essential nutrients
(Balcazar et al., 2006). According with Ghosh et al.
(2007), most of this enhancement is reflected in the
whole body proximal composition of fish. In the
present experiment, and regardless of the treatments
with lactic acid bacteria, the whole body composition
of O. niloticus showed a trend of higher values of
protein, which might indicates a better utilization of
diet nutrient provided by the probiotic cells.
The mechanisms by which probiotic bacteria
stimulate growth rate are not yet clearly. The
improvement of feed utilization for fish fed diet,
supplemented with probiotics, could be due to
improvement in the intestinal microbial flora balance
which, in turn, will lead to better absorption quality,
increased enzyme activities (Tovar-Ramírez et al.,
2002; Balcazar et al., 2006; Waché et al., 2006; AlDohail et al., 2009; Lara-Flores et al., 2010), and
more degradation of higher molecular weight protein
to lower molecular weight peptides and amino acids
(De Schrijever & Ollevier, 2000). Especially, the
stimulating growth by probiotics containing LAB
strains has been associated with improved feed
conversion ratio and protein efficiency ratio
attributed to an increase in lactic acid and cellulolytic
and amylolytic enzyme production (KesarcodiWatson et al., 2008). These contribute towards
optimizing the digestion and use of protein for
growth, that will result in more efficient protein in
fish diets. The probiotic, after transit thought the
stomach, they attach in the intestine and use a large
number of carbohydrates for their growth and
produce a range of relevant digestive enzymes
(amylase, protease and lipase), that increase the
digestibility of organic matter and protein, produce a
higher growth, prevent intestinal disorders and
produce or/and stimulate a pre-digestion of secondary
compounds present principal in plant sources (ElHaroun et al., 2006; Lara-Flores et al., 2010).
Moreover, the nutritional benefits of probiotic
bacteria have been attributed to the synthesis of B
vitamins and short chain fatty acids in the intestine,
and the higher availability of trace elements
(Holzapfel et al., 1998; Lara-Flores & AguirreGuzmán, 2009). Our observation shows that a
significant increase in body weight, and better
efficiency, occur in fish fed with native bacteria
supplemented specifically with the Streptococcus sp. I.
The present investigation showed that the addition
of native bacteria in Nile tilapia fry diets improved
animal growth and mitigated the effect of stress
factors, such as the low protein level in diets. All
native bacterial strains used in the present study were
effective in stimulating fish performance. Streptococcus sp. I produced the best results, and it could be
a good candidate for optimizing growth and feed
utilization in intensive tilapia culture.
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La pesquería de la corvina golfina en una Reserva Marina
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 498-505, 2013
Research Article
La pesquería de la corvina golfina y las acciones de manejo en el
Alto Golfo de California, México
Joaquín Humberto Ruelas-Peña1, Carmen Valdez-Muñoz1 & Eugenio Alberto Aragón-Noriega2
1
Instituto Tecnológico de Guaymas, Km 4, Carretera al Varadero Nacional
Sector Las Playitas, Guaymas, Sonora 85480, México
2
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Unidad Sonora, Km 2.35 Camino al Tular
Estero de Bacochibampo, Guaymas, Sonora 85465, México
RESUMEN. La corvina golfina (Cynoscion othonopterus) es una especie endémica del golfo de California y
su pesquería es una de las más importantes del Alto Golfo de California. Dos modelos de biomasa dinámica
(Schaefer & Pella-Tomlinson) se utilizaron para evaluar el estado del stock al no contar con datos suficientes
de edad para una evaluación basada en estructura de edades. Los modelos requirieron series históricas de los
índices de abundancia (CPUE) de la pesquería, derivados de los datos de captura y esfuerzo de la pesca
comercial (1993-2010). El criterio de información de Akaike indicó que el modelo de Schaefer presentó un
mejor ajuste a los datos de la pesquería. El rendimiento máximo sustentable (RMS) estimado con el modelo de
Schaefer fue de 3,100 ton, con una biomasa (BRMS) que permitiría obtenerlo de 8,200 ton y con el esfuerzo
de pesca (fRMS) de 457 embarcaciones. La mortalidad por pesca (F = 0,43), fue 26,5% más alta que la
mortalidad por pesca en el punto de referencia biológico (F0.1 = 0,33). La biomasa promedio del periodo 20062010 fue el 52% de su nivel óptimo (Est2006-2010 < 1). La declinación de la biomasa se aceleró a partir de 1999,
en razón del aumento del esfuerzo de pesca. Los resultados indican que el recurso no ha sido saludable a pesar
del decreto de la Reserva de la Biósfera, debido a que la zona núcleo no ha sido respetada como zona
prohibida para la pesca y por el incremento del esfuerzo pesquero.
Palabras clave: corvina golfina, Cynoscion othonopterus, pesquería, Alto Golfo de California, reserva de la
biosfera, México.
Analysis of the corvina gulf fishery as a function of management actions in
the Upper Gulf of California, Mexico
ABSTRACT. The gulf corvina (Cynoscion othonopterus), is an endemic species of the Gulf of California, and
its fishery is one of the most important in the Upper Gulf of California. Two dynamic biomass models
(Schaefer & Pella-Tomlinson), were used to assess the state of the stock due to the lack of enough age data for
a reliable full age-structured stock assessment. The models required an historical annual time-series of the
abundance index (from 1993 to 2010), derived from the commercial catch and effort data. The Akaike
information criterion indicates that the best model was the Schaefer model. The maximum sustainable yield
(MSY), estimated with the Schaefer model was 3.100 ton, with a maximum surplus biomass (BMSY) that will
allow the capture of 8.200 ton, and a fishing effort (fMSY) of 457 boats. The fishing mortality (F = 0.43) was
26% higher than the fishing mortality at the biological reference point (F0.1 = 0.34). The average biomass
from 2006 to 2010 was 52% of the optimum level of the fishery (Est2006-2010 < 1). In 1999 an increase of the
fishing effort accelerated the decrease of the biomass. These results indicate that the stock has not been
healthy, in spite of the Biosphere Reserve decree, because the core zone has not been respected as a prohibited
zone for fishing, and because of the increased fishing effort.
Keywords: gulf corvina, Cynoscion othonopterus, fishery, Upper Gulf of California, biosphere reserve,
México.
___________________
Corresponding author: J. Humberto Ruelas-Peña (ruelasjh@hotmail.com)
498
499
INTRODUCCIÓN
Las Áreas Naturales Protegidas (ANP′s), en México
son consideradas como un instrumento de manejo
para la protección y conservación de la biodiversidad.
Estas áreas son también unidades productivas
estratégicas, generadoras de una corriente vital de
beneficios sociales y patrimoniales. Las ANP′s establecidas en ambientes marinos también han llegado a
ser un elemento central para el manejo de algunos
recursos marinos. El objetivo principal de estas áreas
es reducir la presión antropogénica en los ecosistemas
marinos, por ello, es importante comprender su
impacto sobre las pesquerías (Kaplan, 2009). Existe
consenso en que las áreas marinas protegidas
mejorarán la biomasa, la abundancia o la biodiversidad (Alder et al., 2002), considerándose éstas
como algunos de los indicadores biológicos para
medir la efectividad de estos instrumentos de manejo.
La Reserva de la Biosfera Alto Golfo de
California y Delta del río Colorado, es una ANP
localizada en la parte más norteña del Golfo de
California, decretada así por el gobierno de México
en 1993. El manejo de ecosistemas con herramientas
de política ambiental, como las Reservas de la
Biósfera, tiene un esquema de administración que
soporta la explotación de los recursos naturales. En
esta reserva, la actividad pesquera está orientada a la
explotación de camarón y especies de escama, entre
las que destaca la corvina golfina, Cynoscion
othonopterus (Jordan & Gilbert, 1882). Durante los
años 1917 a 1940, la corvina golfina representó una
pesquería importante en el Alto Golfo (RománRodríguez, 2000), desapareciendo a principios de los
años sesenta. Tras su resurgimiento, a principios de
los noventa, hoy en día constituye la segunda
pesquería más importante en la región, por su
volumen de captura, los ingresos económicos
derivados de su venta y la cantidad de empleo que
genera durante su temporada de pesca (Campoy,
1999).
La corvina golfina constituye una pesquería
mono-específica. La especie es capturada por la flota
artesanal durante sus migraciones reproductivas
anuales a la región del Alto Golfo. La mayor
actividad extractiva de la especie se concentra
principalmente en la zona núcleo de la Reserva de la
Biósfera, de principios de febrero a principios de
mayo, cuando se registran las capturas máximas de la
temporada (Román-Rodríguez, 2000). Estos hechos
muestran graves violaciones al Programa de Manejo
de la Reserva de la Biosfera, en el cual se establece la
zona núcleo como una zona prohibida para la pesca.
El presente estudio tuvo como objetivo analizar la
evolución de la pesquería de la corvina golfina en el
Alto Golfo de California tras el decreto de la Reserva
de la Biósfera; haciendo énfasis en la influencia que
esta herramienta de política ambiental ha ejercido
sobre la biomasa de la población de esta especie.
Área de estudio
La Reserva de la Biósfera Alto Golfo de California y
Delta del río Colorado se localiza en la parte norte del
golfo de California (30o00’-31o43’N, 114°08’-114°
52’W) (Fig. 1). Esta reserva posee una superficie de
934.756 ha, con una zona núcleo de 164.779 ha y una
zona de amortiguación de 769.976 ha (SEMARNAP,
1995).
Datos
Se emplearon los registros históricos de la captura
total anual (Ct, toneladas) y el esfuerzo de pesca (f,
número de embarcaciones), de la pesca artesanal de la
corvina golfina para el periodo 1993-2010. Los datos
de los desembarcos comerciales se obtuvieron de las
oficinas de pesca del golfo de Santa Clara, Sonora,
México, dependiente de la Secretaria de Agricultura,
Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación
(SAGARPA). Los registros oficiales indican que las
capturas más altas se obtienen durante marzo y abril.
Para la captura del recurso, cada embarcación utiliza
una red agallera de monofilamento de 14,5 cm de luz
de malla y una longitud máxima de 293 m de paño
relingado. El esfuerzo de pesca no se estandarizó
considerando lo siguiente: (1) la pesquería de la
corvina golfina es de carácter mono-específica, (2) la
actividad extractiva de este recurso se realiza en una
sola zona durante un solo periodo del año y, 3) desde
la reactivación de la pesquería (1992-1993) la flota
pesquera ha permanecido tecnológicamente estable.
Análisis de datos
Modelo de biomasa dinámica de Schaefer
El análisis de la pesquería de la corvina golfina se
realizó utilizando el modelo de producción excedente
de Schaefer (1954), en su versión dinámica,
propuesta por Hilborn & Walters (1992), expresado
mediante la siguiente ecuación:
⎛ B ⎞
Bt +1 = Bt + rBt ⎜⎜1 − t ⎟⎟ − Ct
K ⎠
⎝
(1)
donde Bt es la biomasa en el año t, r es la tasa
intrínseca de crecimiento, K es la capacidad de carga
498
500
Figura 1. Reserva de la Biósfera Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado indicando la zona núcleo y la zona de
amortiguamiento.
poblacional y Ct es la captura comercial en el año t.
Se considera que la biomasa máxima coincide con el
valor del modelo de Schaefer, en tanto que el valor
mínimo (biomasa remanente), es ligeramente inferior
a K/2. El ajuste del modelo consistió en comparar la
CPUE observada con índices de abundancia pronosticados (Punt & Hilborn, 1996). Asumiendo que It es
medido con error, el índice se estimó como
Iˆ = q B exp(v ) , donde q es el coeficiente de captut
t
t
rabilidad y vt es el error de observación, suponiendo
vt ≈ N (0, σ v ) y Iˆt = q Bt . Así mismo, vt = 1n(I t ) − 1n(Iˆt )
se calculó considerando que la variabilidad de la
población fue causada por la incertidumbre del
verdadero valor de It. Los parámetros ro, Ko y δo, se
estimaron utilizando la siguiente función de
verosimilitud:
⎛ v2
⎡1
⎤ ⎡1
− 1nL (I rO , Κ O , δ O ) = ∑ − ⎢ 1n (2π )⎥ − ⎢ 1nσ − ⎜⎜ t 2
⎣2
⎦ ⎣⎢ 2
t
⎝ 2σ
⎞⎤ (2)
⎟⎟⎥
⎠⎦⎥
donde, δ es una constante utilizada para estimar la
biomasa inicial y σ es la desviación estándar del
error de proceso:
σ=
[
( )]
1 n
∑ 1n(I t ) − 1n Iˆt
n t =1
2
(3)
Como q cambia en el tiempo, se considera que el
indicador de abundancia relativa tiene una distribución log-normal y se expresa como:
Iˆt = q Bt exp(vt )
(4)
donde, vt es el error de observación. Como se
consideraron valores de capturabilidad promedio, el
valor esperado de capturabilidad fue estimado con la
siguiente expresión:
⎧⎪ 1 n ⎡ ⎛ I ⎞⎤⎪⎫
(5)
q = exp⎨ ∑⎢1n⎜ t ⎟⎥⎬
⎪⎩ n t=1 ⎣ ⎝ Bt ⎠⎦⎪⎭
Modelo de biomasa dinámica de Pella-Tomlinson
También se empleó el modelo de Pella-Tomlinson
(1969) que, a diferencia del modelo de Schaefer,
utiliza un parámetro m que altera la forma de la
función:
(6)
501
499
Latin Americaan Journal of Aqquatic Research
Criterio de Información
n de Akaike (A
AIC)
Se comparaa el ajuste de los dos modeloos utilizando el
e
Criterio de Información
I
de
d Akaike (19773):
AIC = (2* -log L) + 2p
(77)
donde, –logg L representaa el logaritmo negativo de la
l
verosimilituud y p el núm
mero de parám
metros incluidoos
en cada moodelo. El valo
or más pequeeño de AIC es
e
para el mejoor modelo (Haaddon, 2001).
Puntos dee referencia biológicos y estado deel
recurso
l pesquería se
s
Para analizaar el comporttamiento de la
consideraron los puntoss de referenncia biológicoos
e el manejo tradicional de
d los recursoos
utilizados en
pesqueros (Mace, 1994
4). Con loss modelos de
d
Tomlinson (19969), la produccSchaefer (19954) y Pella-T
ción excedeente máxima (PEM)
(
se obttiene cuando la
l
biomasa de la población es la mitad dee lo que tendríía
(
este nivvel de biomassa
en su condiición virgen (K/2);
se utilizó coomo punto de referencia bioológico (Cadddy
& Mahon, 1996).
1
Para deefinir el valor de BtActual se
s
consideró el promedio dee los últimos cinco años. La
L
e
evaluación del estado deel recurso (Esst) consistió en
conocer si la biomasa actual BtActuall era mayor o
do la siguiente expresión:
menor que BPEM utilizand
Desspués del resuurgimiento de la pesquería, en 1993,
la producción
p
dee corvina gollfina y el esffuerzo de
pescca se fueron inncrementandoo hasta el año 2000. En
el periodo
p
1993-1997, el esfuuerzo de pescaa tuvo un
aum
mento del 93,22%, incrementtándose a 152,3% en el
año 2002. La prooducción máxiima histórica se obtuvo
l temporada de pesca de 2002 con 4,2200 ton y
en la
5577 embarcacionnes. Después de ese año, la produccióón presentó tres declives im
mportantes, enn el 2003,
20005 y 2009. En el año 2010 la producciónn presentó
un ligero
l
incremento; sin embbargo, la relacción entre
el índice
í
de abuundancia (CPU
UE) y el esffuerzo de
pescca siguió sienddo negativa (bb = -0,0008) (F
Fig. 3).
De esta manera, el estado del recurrso se ubicó de
d
gla de decisiónn:
acuerdo a laa siguiente reg
Modelos
c
de Akkaike para el modelo
m
de Schhaefer fue
El criterio
86,006, con tres paarámetros y unn logaritmo neegativo de
la verosimilitud
v
d -40,03. Paara el modelo de Pellade
Tom
mlinson (19699) el criterio de
d Akaike fue de 92,42,
conn cuatro parám
metros y un loogaritmo negattivo de la
veroosimilitud de -42,23. Los resultados mostraron
m
que el modelo de
d biomasa dinnámica de Scchaefer se
ajusstó mejor a loss datos del índdice de abundaancia para
el periodo
p
de 19993-2010 (Figg. 4). La capaacidad de
cargga, estimada con
c este modeelo para la pobblación de
corvvina golfina en
e el Alto Golfo, fue de 166,400 ton,
conn intervalo de confianza
c
del 95% de 15.8880-16.900
ton.. La tasa intrínnseca de crecim
miento estimaada fue de
0,755, con intervaalo de confiannza del 95% de 0,730,766. La estimaciión del error estándar
e
de laa biomasa
utiliizada en la funnción objetivoo fue de 0,024 (Fig. 5).
Para suggerir medidas tendientes all manejo de la
l
pesquería, resulta
r
conven
niente equiparrar el valor de
d
los puntos de referenciaa, derivados del
d modelo de
d
biomasa dinnámica, con lo
os últimos dattos de esfuerzzo
y mortalidaad por pesca, ya que aquuellos tendríaan
sentido soloo si son confro
ontados con el
e estado actuaal
de la poblaación (Getz et
e al., 1987).. Se estimó el
e
esfuerzo dee pesca con ell cual se alcannza el máxim
mo
rendimientoo sostenible (fRMS = r/2q); la mortalidaad
por pesca enn el rendimien
nto máximo soostenible (FRM
MS
= 0,5*r); la
l mortalidad
d por pesca al 0.1 (F0.1 =
0,45*r), como punto dee referencia biológico
b
y la
l
F = q*f), aplicada a la pessmortalidad por pesca (F
quería.
Pun
ntos de refereencia biológicca y estado deel recurso
El modelo de Schaefer,
S
ajuustado a los datos de
capttura y esfuerzzo, aportó un RMS
R
de 3,1000 ton, con
unaa biomasa (BRM
)
que
permit
tiría
obtenerlo
o de 8.200
MS
ton y un nivel de esfuerzo (fRMS) de 457 embarcaciiones. La morrtalidad por pesca en el renndimiento
máxximo sostenible (FRMS) fue de 0,37. La mortalidad
m
por pesca estimadda (F = 0,43) fue el 30,3%
% más alta
que la mortalidadd en el punto de referencia biológico
(F0.1 = 0,33). El estado
e
del recuurso, estimadoo para los
últim
mos cinco añños del perioddo de estudio (Est(2006contró por deebajo del niveel óptimo
2010)) < 1), se enc
(Figg. 6). La decllinación de laa biomasa se aceleró a
parttir de 1999 enn razón del auumento del esfuerzo de
pescca.
(88)
RESUL
LTADOS
Capturas
ual de las capturas
c
de la
l
La variabillidad interanu
corvina golffina es produccto de los regím
menes de pescca
utilizados en
e la extraccción del recurso (Fig. 2).
2
DISCUSIÓ
ÓN
Cap
pturas
La pesquería de la corvina golfina,
g
es unna de las
pesqquerías más im
mportante parra el pescadorr del Alto
502
498
Figura 2. Captura y esfuerzo de pesca históricos de la flota comercial de corvina golfina.
Figura 3. Comportamiento de la CPUE de corvina golfina en relación con el esfuerzo de pesca.
Figura 4. Ajuste del modelo de biomasa dinámica (Schaefer & Pella-Tomlinson) para datos observados de biomasa de
corvina golfina en el Alto Golfo de California.
Golfo de California; ocupa el segundo lugar en
importancia económica en la comunidad del golfo de
Santa Clara, después de la pesquería del camarón
(Rodríguez & Bracamonte, 2008). Campoy (1999),
indica que las pesquerías del camarón y corvina
golfina incrementan el poder adquisitivo del pescador
y el movimiento económico de la comunidad del
golfo de Santa Clara. A principios de los 60’s, la
corvina golfina llegó a estar comercialmente extinta
(Román-Rodríguez, 1998; Román-Rodríguez et al.,
503
499
Figura 5. Serie de tiempo de las estimaciones de biomasa de la corvina golfina, con su intervalo de confianza del 95% de
probabilidad (líneas punteadas), en el Alto Golfo de California, y desembarques registrados en el mismo periodo.
Figura 6. Estado del recurso corvina golfina, en el Alto
Golfo de California (1995-2010).
1998); al reactivarse la pesquería en 1993, la
producción aumentó gradualmente hasta el año 2000,
al igual que el esfuerzo de pesca. Este aumento, en el
esfuerzo de pesca, fue producto de los problemas que
presentó la pesca industrial camaronera. A finales de
los 80’s, la pesca de camarón de alta mar disminuyó
afectando directamente la economía regional,
haciendo que las cooperativas buscaran nuevas
oportunidades de pesca en especies de escama
(Valdez-Gardea, 2002). Las cooperativas pesqueras
de alta mar, al no contar con embarcaciones mayores,
adquirieron embarcaciones menores para capturar
corvina golfina, chano (Micropogonias megalops) y
sierra (Scomberomorus sierra). Este esfuerzo de
pesca repercutió sobre el índice de abundancia de la
población de la corvina.
La pesquería de la corvina golfina registró su
máxima producción histórica en el 2002, con 4,299
ton. Este aumento en la producción concuerda con el
ingreso de 337 embarcaciones más, que afectaron la
eficiencia de la flota. Panayotou (1983) indica que un
aumento temporal en la captura, tras una expansión
del esfuerzo de pesca, no debe inducir a error al
administrador de la pesca en la creencia que todavía
hay potencial para una mayor intensificación de la
pesca. Después del 2002, la producción de corvina
golfina disminuyó gradualmente, a pesar de que el
esfuerzo de pesca permaneció constante. Durante los
años 2007 y 2010, el esfuerzo de pesca disminuyó
6,6 y 26,4% respectivamente; sin embargo, éstos
nuevos regímenes de pesca no tuvieron el impacto
esperado. En 2009 la producción de corvina golfina
disminuyó a casi la mitad del año anterior, mientras
que la producción registrada en el 2010 fue casi la
mitad de la máxima producción histórica de la
pesquería.
En la pesquería de corvina golfina, como en
cualquier otra pesquería, los pescadores dirigen su
esfuerzo hacia donde el recurso es más abundante e
interrumpen su actividad cuando deja de ser rentable
(Hilborn & Walter, 1992). Gran proporción de la
captura de este recurso se obtiene en la zona núcleo
de la Reserva de la Biósfera (zona de desove y
crianza de la corvina golfina) durante sus migraciones
reproductivas, capturándose una gran cantidad de
organismos que no han desovado. Román-Rodríguez
(2000), señala que la pesca de corvina golfina se
realiza en la zona núcleo de la reserva de principios
de febrero a principios de mayo, cuando se registran
las capturas máximas de la temporada. Estos hechos
muestran graves violaciones al Programa de Manejo
de la Reserva de la Biosfera, en el cual se establece a
la zona núcleo como una zona prohibida para la
pesca, lo que sumado al nivel de esfuerzo de pesca
aplicado a la pesquería, pone en riesgo la viabilidad
de la población.
Modelo
Es importante señalar que no existen antecedentes de
evaluaciones previas de este tipo para C.
othonopterus. El comportamiento de la biomasa del
stock fue inversamente proporcional al esfuerzo de
pesca; la disminución de la biomasa se aceleró a
partir de 1998, debido al aumento del esfuerzo de
pesca. Al comparar los puntos de referencia
biológicos, obtenidos con el modelo de biomasa
dinámica de Schaefer y el manejo de la pesquería, se
observa que, durante la fase de crecimiento de la
pesquería (periodo: 1993-1996), el efecto neto del
esfuerzo de pesca estuvo 49,2% por abajo del
esfuerzo de pesca en el punto de referencia biológico
(225 embarcaciones). Después de 1996 el esfuerzo de
pesca se fue incrementando gradualmente y, en el
2001, registró un 39,3% más de su nivel óptimo. El
esfuerzo pesquero aplicado en 1997 es el que más se
aproxima al valor de su respectivo punto de
referencia (fRMS), con una diferencia de 6,3%. Por otro
lado, la biomasa en el RMS es del orden de 3.100 ton,
equivalentes a un esfuerzo de 457 embarcaciones.
Sobre la base de lo anterior, en el 2010 la pesquería
se encontraría a 23,2% de alcanzar su máximo
rendimiento y, para lograrlo, sería necesario disminuir el esfuerzo de pesca en 16%, que a la vez
permitiría disminuir la mortalidad pesca. Caddy &
Mahon (1996), señalan que el modelo de producción
más apropiado puede conocerse solo después que el
esfuerzo total para alcanzar el RMS se ha excedido.
En el caso particular de la pesquería de corvina
golfina el esfuerzo de pesca se mantuvo por encima
del nivel óptimo desde 1997.
La comparación entre los puntos de referencia y el
estado actual de la pesquería sugieren que la
población no ha sido saludable, a pesar del decreto de
la Reserva de la Biósfera y de las acciones de manejo
de la pesquería. Es necesario reducir la sobrepesca y
el impacto que genera la captura del recurso en la
zona núcleo de la Reserva sobre el potencial
reproductivo de la especie. Las estrategias de manejo
para C. othonopterus, en la reserva de la biósfera,
deberán dirigirse a mantener la mortalidad por pesca
en el punto de referencia biológico, controlando el
esfuerzo de pesca.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue financiado por el PROMEP
0002200806 y el Instituto Tecnológico de Guaymas.
504
498
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Marine protected area zoning
Research Article
Zoning of the Mejillones Peninsula marine protected coastal area
of multiple uses, northern Chile
Raúl Ulloa1, Adolfo Vargas2,3, Cristian Hudson2 & Marcelo M. Rivadeneira4
1
Centro Regional de Investigación Pesquera, Instituto Nacional de Pesca
Dirección General de Investigación Pesquera Pacifico Norte
Miguel Alemán sur Nº605, C.P. 85400, Guaymas, Sonora, México
2
Programa Magíster en Ciencias Aplicadas mención Biología Pesquera
Departamento Ciencias del Mar, Universidad Arturo Prat, P.O. Box 121, Iquique, Chile
3
Centro de Investigación y Desarrollo de Profesionales Marinos Pacífico Ltda.
Vivar 1218, Iquique, Chile
4
Centro de Estudios Avanzados en Zonas Áridas (CEAZA) & Facultad de Ciencias del Mar
Universidad Católica del Norte, Av. Bernardo Ossandón 877, CP. 1781681, Coquimbo, Chile
ABSTRACT. Marine protected areas of multiple uses (MPA-MU), are an important management tool to
protect biodiversity and regulate the use of coastal marine resources. However, robust conservation plans
require an explicit consideration of not only biological but also social components, balancing the protection of
biodiversity with a sustainable exploitation of marine resources. Here we applied the decision-making
algorithm MARXAN to provide a zoning analysis at the Mejillones Peninsula MPA-MU in northern Chile,
one of largest MPA’s of the Humboldt Current Marine Ecosystem. We set conservation goals for coarse and
fine-filter conservation targets that were crossed out against different threats and pressure factors from human
activities across the area. We identified a portfolio of sites for conservation, within the Mejillones Peninsula
MPA-MU, representing different ecological systems with different levels of human impacts and vulnerability.
These results may serve as a foundational guideline for the future administration of the MPA-MU.
Keywords: MPA-MU, MARXAN, conservation plans, marine coastal ecosystems, northern Chile.
Zonificación del área marina costera protegida de múltiples usos
de la península de Mejillones, norte de Chile
RESUMEN. Las áreas marinas protegidas de múltiples usos (AMCP-MU), son una importante herramienta de
manejo para la protección de la biodiversidad y la regulación del uso de recursos marinos costeros. Sin
embargo, planes robustos para la conservación, deben considerar explícitamente no sólo componentes
biológicos sino además sociales, equilibrando la protección de la biodiversidad con la explotación sustentable
de los recursos marinos. En este trabajo se aplica el algoritmo de toma de decisiones MARXAN, para entregar
un análisis de zonificación del AMCP-MU, de la península de Mejillones, en el norte de Chile, una de las
AMP más grandes del Ecosistema Marino del sistema de la Corriente de Humboldt. Se fijaron metas de
conservación para objetivos de conservación de filtro grueso y fino, que fueron cruzados contra diferentes
amenazas y factores de presión, generados por las actividades humanas registradas en la zona. Se identificó un
portafolio de sitios prioritarios de conservación, dentro de la AMCP-MU, representativos de diferentes
sistemas ecológicos, sometidos a diferentes niveles de impacto humano y vulnerabilidad. Estos resultados
pueden proveer las guías fundacionales para el futuro plan de administración de la AMCP-MU de la península
de Mejillones.
Palabras clave: AMCP-MU, MARXAN, planes de conservación, ecosistemas marinos costeros, norte de
Chile.
___________________
Corresponding author: Marcelo M. Rivadeneira (marcelo.rivadeneira@ceaza.cl)
506
507
INTRODUCTION
Marine ecosystems are fundamental to the sustainable
development of coastal countries, providing a large
variety of environmental resources. Currently, these
ecosystems face a growing menace of overexploitation
of fisheries, pollution, habitat destruction, among
other human-driven impacts (Jackson, 2001; Jackson
et al., 2001; Jackson & Sala, 2001; Rivadeneira et al.,
2010). In this scenario, Marine Protected Areas
(MPA) arises as one of most practical strategies for
the conservation of the marine biodiversity (Allison et
al., 1998). MPA not only seek to protect biodiversity
but also allows sustainable exploitation of the
ecosystem, providing social, economic, and research
benefits (Salm et al., 2000).
In contrast to terrestrial ecosystems, MPA
networks are worldwide poorly developed and less
than 1% of the global ocean is currently protected
(Chape et al., 2005). The situation is no better in Latin
America and Caribbean regions, where despite there
are over 700 MPA established, only 1.5% of coastal
and shelf waters areas are protected (Guarderas et al.,
2008). Moreover, vast areas of the Humboldt Current
Large Marine Ecosystem, included Chile, are largely
unprotected (Guarderas et al., 2008).
The current environmental policy of Chile recognizes eight categories of areas for conservation of
biodiversity (Sierralta et al., 2011). Among them,
marine protected costal area of multiple uses (MPAMU) are mixed-used MPA, aimed to conserve
biodiversity, protect marine species, reduce conflicts
of use, allowing commercial and recreational
activities, including fishing and tourism (Sierralta et
al., 2011). Currently, there are four MPA-MU
established for the Chilean coast (Tognelli et al.,
2009). Despite the existing MPA network that seems
to protect a large fraction of the marine biodiversity,
many species with small geographic ranges are not
covered. In addition, the success of a MPA depends on
the existence of zoning plans, able to resolve conflicts
between local users and the environment, balancing
the protection of marine biodiversity with a
sustainable exploitation of marine resources and uses
of the coastal seascape (Villa et al., 2002; Douvere,
2008). However, to date, such zoning analysis has
been implemented only at Isla Grande de Atacama
MPA-MU (Gaymer et al., 2008; Rojas-Nazar et al.,
2012).
The Mejillones Peninsula (Fig. 1), has been
previously identified as a priority site for marine
conservation (Tognelli et al., 2005, 2008, 2009;
Miethke et al., 2007), and is one of the recently
proposed MPA-MU for the Chilean coast (Hudson et
al., 2008). The Mejillones Peninsula MPA-MU, is
placed in the coastal area of the hyper-arid Atacama
Desert, and it is the third largest MPA of the
southeastern Pacific, covering more than 400 km²
along a stretch of ca. 100 km of coast (Wood, 2007).
The marine ecosystem is characterized by nearly
continuous upwelling events, which introduce cold
and nutrient-rich waters to coastal areas (Sobarzo &
Figueroa, 2001; Thiel et al., 2007). The high marine
productivity and relative isolation from human
activities, begets a great diversity and abundance of
marine species. The area is a vertebrate hotspot of
endemism (Tognelli et al., 2005, 2008), and it is well
recognized for the presence of large colonies of sea
lions, transit of dolphins, great abundance and
diversity of seabirds, and the seasonal arrival of sea
turtles and whales (Aguayo & Maturana, 1973; Guerra
et al., 1987; Rendell et al., 2004; Vilina et al., 2006;
Guerra-Correa et al., 2008).
In spite of the relative isolation of the Mejillones
Peninsula, different human activities can be identified,
all of which can potentially interfere on marine
biodiversity and conservation plans, including both
legal and illegal artisanal fisheries, aquaculture
centers, and non-regulated tourism from the nearby
cities (Hudson et al., 2008). Therefore, conservation
plans for the MPA-MU must take into account the
integration of human stakeholders in order to find
optimal solutions that balance biodiversity protection
with socio-cultural and economic realities. In this
work, we carried out a spatial zoning analysis to
identify specific areas for conservation across the
Mejillones Peninsula MPA-MU, using optimization
algorithms to reduce human threats and maximize the
conservation goals.
Biological and anthropogenic database
The study area included 435 km², 98.5 km of
coastline, encompassing all marine coastal shelf
habitats (<200 m depth), from the intertidal to 2.7 km
offshore within the coastal shelf. We compiled an
exhaustive georeferenced database, documenting
different facets of the marine biodiversity and human
activities (see below) in the study area. The information data was obtained from four main sources: a)
Published scientific literature, including papers, thesis,
technical reports from Chile governmental services
(e.g., Ministerio del Medio Ambiente de Chile,
Instituto de Fomento Pesquero, Fondo de Investigación Pesquera, Comisión Nacional Forestal, and
Centro Nacional de Datos Hidrográficos y Oceanográficos), b) Unpublished information, available from
Chilean public services (e.g., Servicio Nacional de
508
506
Figure 1. Spatial distribution of the coarse filter for conservation in the study area.
Pesca, Subsecretaría de Pesca, Servicio Hidrográfico y
Oceanográfico de la Armada), c) the traditional
knowledge of local fishermen regarding fisheries,
reproduction and recruitment zone, and sea bottom
types, and d) new information from field samplings in
intertidal and subtidal benthic habitats, carried out
during November 2008. Field surveys allowed a
community-level characterization of the biodiversity,
and also cross-validate the information provided by
the traditional knowledge of fishermen.
The georeferenced information was assigned to
10,873 hexagonal planning units (PU) of 4 ha each
(0.04 % of total area of MPA) (Fig. 1). For a geographic homologation we used the zone 19 UTM and
Datum WGS-84.
509
507
Conservation targets and goals
Conservation targets were defined using two
complementary approaches, fine and coarse filters,
following previous studies (Day & Roff, 2000; Beck
& Odaya, 2001; Roberts et al., 2003; Vierros, 2004).
Fine filters were selected according two criteria: i)
species included in any threatened category according
to UICN, CITES, CONAF or MMA, ii) particular
traits associated to species; justifying further conservation efforts (e.g., endemic, migratory, keystone,
umbrella, and flagship species, Barua, 2011) (Table
1). Because fine filters are typically available only for
a very restricted subset of marine biodiversity (i.e.,
higher vertebrates), we also used coarse filters that
may provide a broader picture of ecological processes
occurring in the area, including ecosystem engineers,
areas of reproduction/resting, areas with existing
conservation/management plans, and areas of high
primary productivity (Table 2). Ecosystem engineers
(Jones et al., 1994), such as kelps, mussels, scallops,
and tunicates were included, because they provide a
habitat to a vast diversity of other species. Reproductive/resting areas of migratory or flag species
imply the existence of a high population abundance
were bottom-up/top-down processes may be enhanced. Similarly, the restricted or reduced human
perturbations expected in the existing management
and exploitation area for benthic resources
(MEARB’s) and the La Rinconada marine reserve
may imply an indirect protection of marine biodiversity (Fernández & Castilla, 2005; Navarrete et
al., 2010).
In order to ensure the viability and persistence of
each conservation target we assigned a conservation
goal to each one (Groves et al., 2000; CONABIO,
2009; Ulloa et al., 2006). It should be remarked that
these goals were consensual with social actors of the
Mejillones Peninsula, including artisanal fishermen,
academic researchers and public authorities. We set
conservation goals for each target, with values varying
between 20% (less relevant) and 100% (irreplaceable).
Pressure factors and threats
Threats to biodiversity were selected based on known
impacts of anthropogenic activities on ecological
systems. The aim was to use high quality data to
characterize pressure factors in order to select sites
that could still be valuable to invest in conservation or
restoration. The data used by the prioritization
algorithm for representing threats is often referred as
costs, following the logic that areas suffering from
negative impacts are more difficult to protect and
require higher conservation investment. Cost information is used to distribute conservation priorities to
sites amenable to long-term persistence of conservation features (Chan et al., 2006).
A threat was defined as any human activity
affecting negatively marine biodiversity. Threats were
identified based on compiled information for five
categories: fishing, tourism, human settlements,
shipping zones, and aquaculture (Table 4). The spatial
extension of each threat was digitalized into a
geographic information system. Coasts (arbitrary
units) were assigned to each threat, ranging from 500
(lowest) to 10.000 (highest).
Those values were estimated considering the
relationship between the spatial extension of the threat
and the number of users or elements associated (e.g.,
number of fishermen, local population, frequency of
use of space, volume of production). Thus, despite
fishing activities are carried out along all the area, we
assigned low to mid costs because of the relatively
low levels of fishermen involved in the activity. In
contrast, we assigned a large cost to aquaculture, due
to the large volume of production involved.
Identifying priority areas for conservation
The identification of priority sites was carried out
based on biological variables, and on pressure factors,
using the simulated annealing algorithm in the
MARXAN software (Ball & Possingham, 2000), a
robust and widely used analytic approach (McDonnell
et al., 2002; Stewart & Possingham 2002). The
program was run with 1.000.000 iterations and 10.000
runs, using the adaptive annealing schedule with
normal iterative improvement at the end of each run
(Cook & Auster, 2005; Chan et al., 2006). The type of
data and criteria used in the process of assigning
conservation goals to biodiversity elements and cost
values to represent pressure factors followed the
methodology used by different authors (Ball &
Possingham, 2000; Groves et al., 2000; Ulloa et al.,
2006). The selection frequency of a planning unit
provides a fundamental measure of conservation value
for the unit (Stewart et al., 2007) indicating its relative
importance to meet given targets. Planning units
included in all the MARXAN solutions are considered
irreplaceable, and thus were designated as high
priority.
RESULTS
A total of 76 conservation targets, 58 fine filter and 18
coarse filters were identified (Tables 2 and 3). For
coarse filters, larger goals (100%) were assigned for
reproductive/resting areas of flag or migratory turtles,
510
506
Table 1. Criteria used to define fine-filters and conservation goals. Conservation categories according to IUCN and MMA
(DD: data deficient, LC: least concern, NT: near threat, VU: vulnerable, EN: endangered).
Taxa
Conservation categories
Species’ features relevant for conservation
IUCN CITES MMA
Endemic Keystone Migratory Flagship Goal
Species
Ascidiacea
Bivalvia
Pyura chilensis
Aulacomya atra
Choromytilus chorus
Elasmobranchii Catharachta lonnbergi
Mustelus mento
Reptilia
Microlophus atacamensis
Aves
Arenaria interpres
Catoptrophorus semipalmatus
Daption capense
Fregata grallaria
Fulmarus glacialoides
Larus belcheri
Larus dominicanus
Larus pipixcan
Oceanites oceanicus
Pachyptila belcheri
Pelecanus thagus
Phalacrocorax brasilianus
Stercorarius chilensis
Sula variegata
Aves
Diomedea cauta
Diomedeae pomophora
Diomedea exulans
Fregata tropica
Larus modestus
Macronectes giganteus
Phalacrocorax bougainvillii
Phalacrocorax gaimardi
Phalaropus fulicaria
Phoebetria palpebrata
Procellaria aequinoctialis
Pterodroma cookii
Puffinus griseus
Sterna hirundinacea
Sterna paradisaea
Sula nebouxii
Thalassarche bulleri
Mammalia
Globicephala melaena
Aves
Larosterna inca
Procellaria cinerea
Pterodroma neglecta
Sterna elegans
Mammalia
Arctocephalus australis
Lagenorhynchus obscurus
Lissodelphis peronii
Mirounga leonina
Otaria flavescens
Pseudorca crassidens
Ascidiacea
Pyura praeputialis
Reptilia
Chelonia mydas
Lepidochelys olivacea
X
X
X
LC
X
X
X
X
LC
LC
LC
LC
LC
LC
LC
LC
LC
LC
LC
EN
20%
X
X
X
X
VU
VU
LC
LC
NT
X
X
X
X
X
NT
X
NT
VU
40 %
X
X
NT
LC
LC
X
NT
NT
LC
NT
NT
DD
DD
X
X
NT
DD
X
X
X
EN
X
X
X
X
X
X
EN
VU
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
80%
X
100%
511
507
(Continuation)
Taxa
Aves
Mammalia
Conservation categories
Species’ features relevant for conservation
IUCN
MMA
Endemic
EN
EN
VU
EN
X
X
Species
Pterodroma externa
Puffinus creatopus
Spheniscus humboldti
Sterna lorata
Delphinus delphis
Lontra felina
Tursiops truncatus
CITES
VU
VU
VU
EN
EN
EN
EN
X
X
X
X
Keystone Migratory Flagship Goal
X
X
X
X
X
X
X
X
100%
DD
EN
Table 2. Coarse-filters for conservation, indicating the geographic extend (PU’s) of each target and the conservation goals
set.
Coarse filters
Planification
Units (PU’s)
Targets
Shape
Ecosystem-engineer
species, subtidal
‘type’ assemblages
Brown seaweed beds (Lessonia spp., Macrocystis pyrifera)
Red algae beds (Gelidium chilensis)
Algal crusts
Tunicate beds (Pyura praeputialis)
Clam beds (Leukoma thaca, Gari solida) Mussel beds (Aulacomya atra)
Scallop beds (Argopecten purpuratus)
Polygon
Polygon
Polygon
Polygon
Polygon
Polygon
Polygon
1055
37
902
78
93
249
312
60%
60%
60%
100%
60%
60%
60%
Reproductive/resting
areas for
flag/migratory species
Seabird resting areas
Seabird breeding areas
Sea turtle watching areas
Resting areas of fur seal (Arctocephalus australis)
Reproductive areas of fur seal (Arctocephalus australis)
Resting areas of sea lion (Otaria flavescens)
Reproductive areas of sea lion (Otaria flavescens)
Cetacean watching areas
Polygon
Polygon
Polygon
Point
Point
Point
Point
Polygon
1330
376
182
7
5
10
5
6222
60%
100%
100%
100%
100%
100%
100%
10%
Administrative areas
Management and Exploitation Area for Benthic Resources
(MEARB’s)
La Rinconada Marine Reserve
Polygon
707
100%
Polygon
413
100%
Polygon
4540
10%
-1
Oceanographic
High chlorophyll-a concentration (>2 mg L )
Table 3. Different anthropogenic threats identified, and number of planning units (PU’s) and costs assigned.
Threat
Threat type
Form
PU’s
Degree
Shipping
Anchoring point
Point
1
Low
500
Fishing
Free-diving fishing
Intertidal harvesting
Hooka fishing
Pelagic-diving
Polygon
Polygon
Polygon
Polygon
130
74
2
3
Low
Low
Mid
Mid
1130
1604
3881
4534
Tourism
Camping areas
Polygon
104
Mid
2500
Fishermen’s villages
Juan López cove
Constitución cove
Polygon
Polygon
3
1
Mid
Mid
2500
1500
Aquaculture concession
Aquaculture centers
Polygon
Polygon
238
238
High
High
5500
5500
Aquaculture
Cost
Goal
seabirds and sea mammals (Table 2). However, we
also assigned high goals (≥60%) to seaweed and
invertebrate beds, MEARB’s and the sole genetic
reserve in the region. For fine filters, larger goals were
assigned to endangered, endemic and flag species.
These include the turtles Chelonia mydas and
Lepidochelys olivacea; the dolphins Delphinus delphis
and Tursiops truncates, and also the tunicate Pyura
praeputialis. In general, the conservation goals were
distributed across the entire study region, but
particularly in coastal shallower areas (Fig. 1).
We assigned a cost value to each one of the nine
types of human threats identified along the Mejillones
Peninsula region (Table 3), with larger values
indicating a higher potential damage to biodiversity.
The largest costs were located in nearshore areas,
where intertidal and subtidal benthic areas are subject
to human activities, mainly aquaculture, artisanal
fisheries, and non-regulated tourism (Table 3, Fig. 2).
The spatial integration of the costs of the threats
showed that 9% of PU yielded very high costs (e.g.,
≥5000).
The zoning analysis yielded a portfolio of 211 PU
more frequently selected (5.001-10.000), encompassing 2.4% (844 ha) of the total area evaluated.
These areas are spatially clustered in several shallowwater hotspots along the study region (Fig. 3). The
two largest hotspots are located at the northern (Caleta
Lobería-Punta Angamos) and southern ends (Isla
Santa María-La Rinconada) of the Mejillones
Peninsula. The analysis also identified several smaller
and discontinuous spots highly selected across the
MPA-MU.
DISCUSSION
The Mejillones Peninsula has been recognized as a
priority the area for the conservation of marine
biodiversity in the Chile (Tognelli et al., 2005, 2008,
2009; Miethke et al., 2007). Therefore, our zonation
analysis represents an important step for the
establishment of administrative policies of the
Mejillones Peninsula MPA-MU.
The definition of conservation goals, in coastal
ecosystems, is one the most debated questions in
coastal planning, due its complexity and the limited
understanding of the ecological processes and its
scale-dependency (Roberts et al., 2003). Quantitative
goals has been introduced only recently, but mainly
based on the expert criteria, and the abundance of the
conservation targets (Beck & Odaya, 2001; DeBlieu et
al., 2005; Ulloa et al., 2006). In this vein, our
conservation proposed goals, accordingly to four
506
512
criteria, allowed us to reduce the uncertainty
introduced by the approaches based on the expert
criteria (Ballantine, 1997), or the abundance of the
conservation target. This is particularly relevant
because the conservation status is available for a small
fraction of species (i.e., mainly vertebrates), leaving
out the vast majority of non-vertebrate biodiversity.
Indeed, the total number of species used to set fine
filters was strongly biased towards seabirds and
mammals, representing ca. 11% of total marine
richness reported for the study area (Hudson et al.,
2008). We mitigated this problem by using coarsefilters, which reflect population, community or
ecosystem-level properties. Given the high diversity of
invertebrates and vertebrates associated to these
species, we ensured the secondary protection of many
species for which we lack assessments of conservation
status
The two areas identified as target for conservation,
at the northern and southern ends of the MPA, have
been previously recognized as important areas for
different
ecological
processes
relevant
for
conservation plans. For instance, these areas are
traditional spots for cetacean watching, such as the
common dolphin Delphinus delphis (Guerra et al.,
1987), and resting/reproductive areas of seabirds
(Vilina et al., 2006). On the other hand, these areas
show high abundances of ecosystem engineers (Jones
et al., 1994), including kelps, tunicates, scallop and
mussel beds, which serve as habitat for a large number
of invertebrate and vertebrates (Cerda & Castilla,
2001; Thiel & Ullrich, 2002; Vega et al., 2005;
Vasquez et al., 2006). For instance, Cerda & Castilla
(2001) reported more than 96 putative species living
within the beds of the tunicate P. praeputialis, and
invasive species but with a very restricted geographic
range (i.e., endemic) along the southeastern Pacific
coast (Castilla et al., 2004). Hence, setting high
conservation goals for these species may ensure the
indirect protection of a vast diversity of marine
species.
Because of the spatial clustering of the portfolio of
priority PU’s, connections between areas may be not
warranted. Roberts & Hawkins (2000) and Sala et al.
(2002) have suggested that isolated MPA are of
limited use for conservation since they protect a
limited fraction of the marine biodiversity, and
therefore the distance among MPA’s should enable the
dispersal among populations. The existence of a
permanent off-shore upwelling plume at the region
would potentially reduce the larval dispersal
alongshore, although larval retention may be enhanced
by the existence of eddies (Thiel et al., 2007).
However, recent phylogeographic studies have
513
507
Figure 2. Spatial distribution of the threats for conservation along the study area.
revealed no genetic break within or near the MPA-MU
zone in species with very contrasting dispersal
capabilities (Cardenas et al., 2009a, 2009b; Tellier et
al., 2009), which suggest that populations should be
genetically connected across the region. In addition,
different oceanographic processes (i.e., Ekman trans-
port, wind velocity, slick occurrence), and the
recruitment of intertidal barnacles are structured at
spatial scales of ca. 50 km (Lagos et al., 2008).
Altogether, these pieces of evidence suggest a strong
connectedness among high priority PU’s, ensuring the
conservation potential of the network.
514
506
Figure 3. Portfolio of sites identified as conservation priority according MARXAN.
How viable would be our zoning scheme on a
long-term basis? This is a question often overlooked
by conservation plans (Pressey et al., 2007; Game et
al., 2008) partly because of the state-invariant nature
of the zoning algorithms such as MARXAN (i.e.,
conservation targets and threats are temporally
invariant). For instance, coarse-scale and fine-scale
filters may be deeply altered in occurrence and
location during the El Niño events (e.g., Tomicic,
1985) via changes in the structure of local
communities (Vásquez et al., 2006; Sielfeld et al.,
2010), or inducing shifts in the geographic ranges of
the species (Riascos et al., 2008; Carstensen et al.,
2010). Moreover, these changes in distribution may
515
507
not be necessarily transient, but represent the longterm shifts in the geographic distribution of species
(Rivadeneira & Fernández, 2005), and hence
potentially altering the diversity and composition of
species at the MP. While the MP area is far away from
the biogeographic breaking zones, described for
different marine taxa across the Pacific coast of South
America (Lancellotti & Vásquez, 1999, 2000; Camus,
2001), which may reduce the potential impacts of the
shifts of the geographic ranges of species, a real
evaluation of this threat remains untested. Future
studies may improve our model by considering
uncertainties introduced by increasing threats (e.g.,
increasing fishing effort, and aquaculture center and
touristic activities).
The Mejillones Peninsula, encompassing an
extension of 435 km2, is the third largest marine
protected area of the Humboldt Current Large Marine
Ecosystem (Wood, 2007), harboring more than 500
species, from diatoms to whales (Hudson et al., 2008).
Our analysis could set the foundational basis for
robust conservation plans of the Mejillones Peninsula
Marine Protected Area. A similar zoning approach
may be undertaken, at a much larger spatial scales, in
order to design a regional/nationwide network of
MPA’s able to balance the growing needs for robust
plans of conservation of marine biodiversity, and the
sustainable use of coastal spaces and the management
of marine resources.
ACKNOWLEDGEMENTS
We deeply appreciate the logistic help, continuous
encouragement and valuable comments provided by
our old friends Pedro Pizarro, John W. Bobbitt and
Dirk Shafer. Two anonymous reviewers provided
extremely helpful and constructive suggestions and
comments that improved the final version of this
manuscript. This project was funded by the Ministerio
del Medio Ambiente de Chile (i.e., formerly
CONAMA). The research of M.M.R. was partially
funded by projects FONDECYT 11070147 and
1110582.
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UNEP-WCMC & WWF. www.mpaglobal.org. Reviewed: 20 October 2011.
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 519-544, 2013
Red trófica de bahía Magdalena, BCS, México
Research Article
Análisis funcional de la red trófica de Bahía Magdalena
Baja California Sur, México
Víctor H. Cruz-Escalona1, María V. Morales-Zárate2, Andrés F. Navia1,3
Juan M. Rguez-Baron4 & Pablo del Monte-Luna1
1
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politécnico Nacional
Apartado Postal 592, La Paz, Baja California Sur, CP 23094, México
2
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Mar Bermejo Nº195, Col. Playa Palo
de Sta. Rita, Apartado Postal 128, La Paz, Baja California Sur, CP 23090, México
3
Fundación colombiana para la investigación y conservación de tiburones y rayas-SQUALUS
Carrera 79 Nº6-37, Cali, Valle, Colombia
4
Grupo Tortuguero de las Californias A.C., La Paz, Baja California Sur, CP 23060, México
RESUMEN. El objetivo del presente estudio fue desarrollar un modelo trófico (ECOPATH con ECOSIM)
para caracterizar la estructura y función de la trama alimentaria de Bahía Magdalena. El modelo consta de 24
grupos funcionales, siendo dominado por grupos de niveles tróficos secundarios y terciarios, que generan un
tercio de los flujos de biomasa total. Los flujos totales del sistema y la eficiencia de transferencia promedio
entre niveles tróficos, encajan bien en el rango reportado para otros ecosistemas costeros tropicales del mundo.
Una fracción alta de los flujos totales se destina para el mantenimiento de la estructura de la red trófica. El
índice de conectancia (IC) fue igual a 0,2, esto significa que sólo hay 20% de las conexiones totales posibles
en la trama alimentaria. Una jerarquización de los diversos componentes del sistema en términos de su
contribución a la función del sistema reveló que los productores primarios bentónicos y los detritos
contribuyen 53% al total de la ascendencia. La idea de un control de la energía de arriba hacia abajo (a través
de los principales depredadores) es consistente con otros hallazgos, dicho resultado sugiere que las especies de
nivel trófico superior afectan negativamente a otros componentes del ecosistema. Se sugiere emplear el
modelo en el corto plazo, para realizar aproximaciones exploratorias que pongan a prueba hipótesis
relacionadas con los mecanismos bióticos y abióticos que ocasionen cambios en la estructura y función de la
red trófica a través del tiempo, y por tanto contribuyan a entender como la estructura de la trama trófica puede
contribuir a la resiliencia de las comunidades biológicas marinas.
Palabras clave: control top-down, flujos tróficos, ECOPATH, atributos ecológicos.
Functional analysis of the food web of Bahia Magdalena, Baja California
Sur, Mexico
ABSTRACT. In the present study we developed a trophic model (ECOPATH with ECOSIM), to describe the
structure and functioning of Bahía Magdalena estuarine ecosystem. The model, constituted by 24 functional
groups, indicates that one third of the total ecosystem biomass is produced by secondary and tertiary trophic
levels. The magnitude of total flows in the system and the transfer efficiency among trophic levels, are similar
to those observed in other tropical systems around the world. A large proportion of the total flows are directed
to the maintenance of the trophic web structure. The value of the connectance index (CI) was 0.2, meaning
that there is only 20% of realized connections within the web. Benthic primary producers contribute with 53%
of the total ascendency. We believe that the energy control in this particular ecosystem is top-down type
(through the main predators), suggesting that high-trophic level species negatively affect other groups in the
system. This trophic model can be used for exploring different hypothesis concerning the biotic and abiotic
mechanisms that modify the structure and functioning of the Bahía Magdalena ecosystem, with the ultimate
goal of understanding how this attributes determine the resilience of marine communities.
Keywords: top-down control, trophic fluxes, ECOPATH, ecological attributes.
___________________
Corresponding author: Víctor H. Cruz-Escalona (vescalon@ipn.mx, vicreshu@gmail.com)
519
520
INTRODUCCIÓN
Para entender la dinámica de un ecosistema, es
fundamental conocer la estructura y función de las
comunidades que lo componen (Proulx et al., 2005).
Se han desarrollado diversos enfoques metodológicos
para cuantificar la magnitud de las relaciones entre las
especies o grupos de especies, y evaluar la importancia relativa que cada componente tiene en el
mantenimiento general del sistema (Becker &
Ghimire, 2003). Estos enfoques permiten estudiar los
atributos relacionados con los flujos de energía que se
mueven dentro de una red trófica, la dirección y
magnitud del tránsito de la biomasa y el impacto
recíproco entre las especies ante una perturbación
externa; todos ellos representados e interpretados en
un contexto de gestión de recursos naturales
(Plagányi, 2007).
Las aportaciones más importantes al desarrollo y
evolución de los enfoques trofodinámicos en las
últimas décadas, se han dado principalmente en el
campo de la ecología acuática (Lindeman, 1942;
Ulanowicz, 1986; Nielsen & Ulanowicz, 2000;
Abarca-Arenas & Ulanowicz, 2002; Heymans et al.,
2002); siendo el modelo de balance de masas
ECOPATH con ECOSIM (EwE) el más extensamente
utilizado para el análisis de redes tróficas (Polovina,
1984; Christensen & Pauly, 1992). Este modelo
describe de forma cuantitativa los flujos de materia
(biomasa) dentro de la trama alimentaria, y ofrece un
panorama general y comprensible de la estructura y
funcionamiento del sistema. Adicionalmente, las
salidas del modelo permiten calcular diversos
indicadores ecológicos como la ascendencia, superávit
y capacidad de desarrollo (Ulanowicz, 1986; Libralato
et al., 2002), que sirven para dar seguimiento al
desarrollo de un ecosistema a través del tiempo y
compararlos en términos de la madurez ecológica
(Christensen, 1995).
En México la aplicación del modelo EwE ha sido
amplia. Hasta el momento existen cerca de 50
modelos desarrollados y publicados, de los cuales al
menos 10 corresponden al Pacífico (incluyendo el
golfo de California), y cerca de 30 al golfo de México.
La mayoria de estos modelos han sido desarrollados
en ambientes costeros (90%), más que en ambientes
oceánicos o lacustres. Para la costa oeste de la
península de Baja California existen sólo dos modelos
conocidos: golfo de Ulloa (Del Monte-Luna et al.,
2007) y Bahía Tortugas (Morales-Zárate et al., 2011).
Específicamente, para Bahía Magdalena, ChávezRosales (2006) desarrolló un modelo ecotrófico para
evaluar el papel de los mangles en la productividad
general de la región. Sin embargo, no existe un
análisis que ponga de manifiesto la estructura y
atributos ecológicos relevantes de este ecosistema, a
pesar de ser considerado como uno de los hábitats
litorales más importantes de México, así como una
región prioritaria hidrológica y área prioritaria para la
conservación de la biodiversidad (Anónimo, 2006;
Ruiz-Luna & Acosta-Velázquez, 2009). Con el fin de
obtener una descripción detallada de la estructura
trófica del sistema lagunar de Bahía Magdalena, en el
presente trabajo se integra un modelo ecotrófico con la
información biológica y pesquera generada en la zona
de estudio desde la década de los 80’s. Este modelo
podría usarse para representar una línea de base del
ecosistema de Bahía Magdalena en las dos últimas
décadas, así como también explorar hipótesis sobre los
mecanismos bióticos y abióticos que se relacionan con
el cambio en la estructura y función del ecosistema a
través del tiempo.
Área de estudio
Bahía Magdalena es parte del complejo lagunar
denominado Bahía Magdalena-Almejas (Fig. 1).
Cuenta con un área aproximada de 1.200 km² (FunesRodríguez et al., 2007). Es el mayor ecosistema de
humedales en la costa oeste de la península de Baja
California (Morgan et al., 2005) y se clasifica dentro
de la zona de transición templada tropical (Norton et
al., 1985). Este sistema ha sido frecuentemente
considerado como la frontera entre las condiciones
templadas de la Corriente de California (CC) y el área
subtropical (Parrish et al., 1981). La región también se
ha reconocido como el límite sur de distribución
geográfica de numerosas especies de afinidad
templada, incluyendo invertebrados de aguas someras
(Brusca & Wallerstein, 1979).
Desde el punto de vista ecológico, Bahía
Magdalena-Almejas es considerada como un Centro
de Actividad Biológica (BAC), presentando hasta
cuatro veces la productividad primaria y secundaria de
otras áreas costeras del Pacífico peninsular (Nienhuis
& Guerrero-Caballero, 1985; Gárate- Lizárraga et al.,
2000; Lluch-Belda et al., 2000). Este atributo permite
la existencia de altas densidades de especies de
importancia comercial y ecológica, que tienden a
transitar hacia ecosistemas aledaños (Lluch-Belda et
al., 2000).
Dada la relevancia biológica y económica que
representa Bahía Magdalena, diversos equipos multidisciplinarios han generado cantidad de información
durante los últimos cuarenta años; caracterización del
marco físico-ambiental, estudios ecológicos sobre
521
Figura 1. Ubicación geográfica del sistema Lagunar de Bahía Magdalena en Baja California Sur, México.
diferentes grupos taxonómicos y evaluaciones detalladas de recursos pesqueros (Funes-Rodríguez et al.,
2007).
Grupos funcionales
Una de las razones para integrar varias especies en un
grupo es la dificultad que existe para identificarlas o
separarlas físicamente, de ahí que sea más práctico
agruparlas en compartimentos tomando como criterios, por ejemplo, su hábitat y papel trófico. La biota
de Bahía Magdalena fue asignada a uno de los 24
grupos biológicos funcionales sobre la base de sus
similitudes ecológicas tales como hábitat preferencial,
modo de alimentación, dieta, tasa de producción y tasa
de consumo (Tabla 1). Los grupos son: cinco grupos
de productores primarios: Chlorophyta, Phaeophyta,
Rodhophyta, fanerógamas marinas y microfitobentos;
ocho grupos de invertebrados: Echinodermata, Palinuridae, Galatheidae, Penaeidae, Haliotidae, otros
crustáceos, invertebrados suprabentónicos (Amphipoda, Cumacea, Decapoda, Mysidacea) y zooplancton; cinco grupos de peces: Batoideos, Pleuronectiformes, Gerreidae, Serranidae y Sciaenidae, tres
grupos de mamíferos marinos: ballena gris (Eschrichtius robustus), lobo marino (Zalophus califor-
nianus) y delfín común (Tursiops truncatus), un grupo
de tortuga marina: Chelonia mydas, un grupo de aves:
Branta bernicla nigricans y uno de detritos.
Para la construcción del modelo también se
utilizaron diversas fuentes de información biológicopesqueras recolectadas en las últimas cuatro décadas
en el área de estudio (Anexo 1). Sobre esta base se
diseñó una matriz de dietas DCji (donde DCji es la
proporción del grupo i en la dieta del depredador j) y
que en su conjunto representa las relaciones tróficas
en el sistema modelado (Tabla 1). Todas las estimaciones del modelo fueron transformadas en unidades
estandarizadas acorde a los requerimientos de
ECOPATH (ton km-2 año-1).
Modelo ECOPATH con ECOSIM
ECOPATH con ECOSIM (EwE) consiste en un
conjunto de ecuaciones lineales acopladas, donde cada
una representa un grupo funcional en la trama trófica.
El conjunto de ecuaciones describe el balance entre el
aumento de biomasa por producción y las pérdidas por
depredación y exportación, incluyendo la pesca
(Polovina, 1984; Christensen & Pauly, 1992). La
ecuación general del modelo es:
0
24
0
0
0,01
0
0
0
0
0,02
0,003
0,03
0,092
0,234
0,01
0,051
0,183
0,163
0,051
0,14
0,01
0,001
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0,002
0,035
0,058
0,115
0
0
0,228
0,172
0,115
0,217
0
0,001
0,058
0
0
0
3
0
0
0,85
0,05
0,05
0
0
0,05
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
4
0
0
0,078
0,764
0,003
0,064
0
0,019
0,011
0,023
0,003
0,035
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
5
0
0
0
0
0
0
0,05
0,35
0,05
0,15
0,15
0
0,05
0,2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
6
0,118
0
0
0
0
0
0
0,705
0
0,059
0,059
0,059
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
7
0,3
0,4
0
0
0
0
0,15
0,15
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
8
0
0
0
0
0
0
0
0,508
0
0,112
0,112
0,056
0,056
0,112
0,011
0
0,022
0,011
0
0
0
0
0
0
9
Depredador
0
0
0
0
0
0
0
0,35
0
0,2
0,2
0
0
0,1
0
0
0,1
0,05
0
0
0
0
0
0
10
0,198
0,198
0
0
0
0
0
0,592
0,012
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
11
0
0,04
0,4
0,08
0,08
0
0
0,4
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
12
0,456
0,101
0
0
0
0
0,342
0,101
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
13
0,25
0,25
0,01
0
0
0
0,09
0,4
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
14
0,222
0,222
0,111
0
0
0
0,056
0,389
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
15
0
0,684
0,053
0,105
0,105
0
0
0,053
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
16
0,769
0,035
0
0
0
0
0,196
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
17
0,019
0,981
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
18
1: Eschrichtius robustus, 2: Zalophus californianus, 3: Tursiops truncatus-Delphinus spp., 4: Branta bernicla nigricans, 5: Chelonia mydas, 6: Batoideos,
7: Pleuronectiformes, 8: Gerreidae, 9: Serranidae, 10: Sciaenidae, 11: Echinodermata, 12: Galatheidae, 13: Palinuridae, 14: Penaeidae, 15: Otros crustáceos, 16: Haliotidae,
17: Invertebrados suprabentónicos, 18: Zooplancton, 19: Chlorophyta, 20: Phaeophyta, 21: Rhodophyta, 22: Fanerógamas marinas, 23: Microfitobentos, 24: Detritos.
0
23
0
20
0
0
19
0
0
18
22
0,62
17
21
0
0
16
0
14
15
0
0,38
13
0
12
0
0
7
11
0
6
10
0
5
0
0
4
0
0
3
9
0
8
0
2
1
1
Prey
Tabla 1. Matriz de la composición de la dieta de los depredadores (expresada como fracción en peso húmedo) en el modelo trófico (ECOPATH) del ecosistema de Bahía
Magdalena, México. Los números representan la fracción en peso húmedo del alimento ingerido.
522
n
⎛P⎞
⎛Q⎞
Bi * ⎜ ⎟ * EEi = Yi + ∑ B j * ⎜ ⎟ * DC ji
B
⎝ ⎠i
⎝ B ⎠j
j =1
donde Bi es la biomasa del grupo funcional i en un
determinado periodo, para i = 1…n grupos funcionales; (P/B)i es la tasa de producción/biomasa para i
(equivalente a la mortalidad total – Z – del grupo;
Allen, 1971); EEi es la eficiencia ecotrófica (fracción
de la producción utilizada en el sistema). Yi es
rendimiento pesquero para i; Bj es la biomasa del
depredador j, (Q/B)j la tasa consumo/biomasa del
grupo j y DCji la fracción de las presas i en la dieta del
depredador j. De esta ecuación surgen los datos que se
requieren para parametrizar el modelo ECOPATH.
Así, es posible obtener una descripción trófica para
cada uno de los componentes del modelo (grupos
tróficos) y de propiedades globales (tamaño,
capacidad de desarrollo, superávit) propias de ese
nivel de organización. Adicionalmente, ECOPATH
proporciona el nivel trófico (NT) fraccionario y
adimensional (Odum & Heald, 1975) de cada grupo,
excepto para los productores primarios y detritos a los
cuales se les asigna arbitrariamente un nivel igual a 1.
Para el resto de los grupos considerados todos como
consumidores, el NT se estima según la ecuación:
n
NTi = 1 + ∑ DCij * NT j
ji
donde, n es el número de grupos funcionales; NTi es el
nivel trófico del grupo i; NTj es el nivel trófico del
grupo j, DCij es la proporción de la presa j en la dieta
del depredador i.
Balance del modelo
Uno de los supuestos básicos en ECOPATH es el
balance de masas (materia) en el ecosistema, esto es,
que la biomasa (energía) que se produce en el sistema
es exactamente la misma que la que se consume,
libera y exporta. Una vez completados los datos
requeridos, el modelo debe “balancearse” de tal
manera que se cumpla la condición antes referida. En
este sentido, la búsqueda del primer modelo en
balance de masas se realizó manualmente, hasta
obtener valores de Eficiencia Ecotrófica, EE < 1, bajo
la premisa que la producción en un grupo cualquiera
debe ser igual a las pérdidas (Polovina, 1984).
Así mismo, se buscó que la Eficiencia de
Conversión de Alimento Bruta (ECAB) fuera <0,5
(generalmente >0,1 y <0,35, con excepción de algunas
especies de rápido crecimiento). También se procuró
que los valores del cociente Respiración/Biomasa
(R/B) fueran consistentes con la actividad metabólica
de cada grupo, con valores altos para los organismos
523
pequeños y depredadores tope (Christensen &
Walters, 2004). Para esto, la matriz de dietas, B y P/B
se fue ajustando iterativamente hasta obtener un
modelo balanceado. A partir de éste se realizaron
análisis para obtener información acerca de cinco
aspectos fundamentales: 1) índices ecológicos, 2)
propiedades estructurales, 3) agregación trófica dentro
de la red, 4) estados del ecosistema, y 5) especies
clave de la red trófica.
Índices ecológicos
Los resultados de la parametrización del modelo EwE
permiten realizar una caracterización de la estructura
trófica del ecosistema mediante el análisis de atributos
derivados de la teoría ecológica clásica y que son
estimados para cada uno de los grupos funcionales del
modelo, como a continuación se detalla:
Índice de omnivoría
El índice de omnivoría (sensu Pauly et al., 1993) es
estimado por el modelo como la varianza del nivel
trófico de las presas de un consumidor. Se representa
mediante la siguiente ecuación:
n
(
)
IO = ∑ NT j − ( NTi − 1) * DC ij
2
ji
Este índice es adimensional y describe la distribución de las interacciones tróficas en cada NT.
Cuando el valor de IO = 0, el consumidor se considera
especialista (i.e., se alimenta de un solo nivel trófico);
por el contrario, si el valor de IO es elevado, el
consumidor se alimenta de varios niveles tróficos.
Flujos totales
La suma total de flujos del sistema (FT) es estimada
como la suma total de los cuatro componentes de
flujos de un ecosistema: consumo, exportación, flujos
totales a detritus y respiración. Esta suma es un
atributo importante para la comparación de tramas
alimenticias ya que representa el tamaño total del
sistema en términos de flujos (Ulanowicz, 1986).
Producción Primaria / Respiración Total (PP/RT)
Este cociente es considerado por Odum (1971) como
un parámetro útil para describir el estado de madurez
de un ecosistema. En estados tempranos de desarrollo
se espera que la producción exceda la respiración,
obteniendo un cociente P/R mayor que 1. En estados
maduros, el cociente P/R debe ser cercano a 1, ya que
la energía fijada (P) es equilibrada por el costo de
mantenimiento (R). Este cociente es adimensional y
puede tomar cualquier valor en el dominio de los
números positivos.
524
Producción primaria / Biomasa total (PP/BT)
El cociente entre la producción primaria del sistema y
la biomasa total también se espera que sea una función
del estado de madurez del ecosistema. En estados
inmaduros, la producción supera la respiración en la
mayoría de los grupos (i.e., mayor PP/BT) y como
consecuencia se espera una acumulación de biomasa a
lo largo del tiempo. En estados maduros del ecosistema, por el contrario, el cociente PP/BT es menor
que en estados iniciales de desarrollo. Para este
estudio los valores del cociente PP/BT son reportados
en unidades por año.
Biomasa total / Flujos totales (BT/FT)
Según Odum (1971) la biomasa total del sistema que
es sostenida por el flujo de energía disponible, tiende a
hacerse máxima en los estados más avanzados de
madurez del ecosistema. Este cociente puede tomar
cualquier valor positivo y también tiene unidades de
tiempo.
Producción neta del sistema (PPN)
La producción neta del sistema se estima como la
diferencia entre la producción primaria total y la
respiración total del sistema. Esta producción será alta
en estado inmaduro, y cercana a 0 en los estados
maduros.
Respiración total / Biomasa total (RT/BT)
El cociente respiración total/biomasa total (RT/BT)
puede ser considerado una función de orden termodinámico (Odum, 1971). Los sistemas biológicos en
presencia del sol (o cualquier otra fuente primaria de
energía), deben extraer continuamente energía en un
estado “desordenado” para mantener en “orden” su
estructura y función, tendiendo a maximizar su
relación R/B en una escala de tiempo evolutivo. Este
cociente puede tomar cualquier valor positivo y se
expresa en unidades de tiempo (i.e., año).
Índice de conectividad (IC)
El índice de conectividad (IC), para una determinada
red trófica, es el cociente entre el número real de
conexiones posibles entre los grupos funcionales
presentes, excluyendo el canibalismo (N-1)2, y donde
N es el número de grupos. Se espera que, a medida
que el ecosistema transita hacia un estado maduro
(sensu Odum, 1971), las relaciones tróficas evolucionen de cadenas alimenticias lineales simples a
redes tróficas intrincadas, aumentando el valor de IC.
Sin embargo, puesto que el IC depende del nivel de
agregación que se use para representar la trama trófica
(composición de los grupos funcionales), su
interpretación es limitada cuando se compara entre
modelos. Como alternativa, se estima el índice de
Omnivoría del Sistema (IOS).
Índice de omnivoría del sistema (IOS)
El IOS es definido como el promedio del índice de
omnivoría de todos los consumidores y es ponderado
por el logaritmo de la ingesta de alimento de cada
grupo (B * Q/B). Se espera que las tasas de ingesta se
distribuyan dentro del sistema de forma aproximadamente log-normal (Christensen & Pauly, 2004), por
lo que se usa el logaritmo como un factor de
ponderación. El IOS es una medida de cómo se
distribuyen las interacciones alimentarias entre los
niveles tróficos y caracteriza la complejidad de la red
del sistema.
Propiedades estructurales
Fuerza de interacción
Adicionalmente y siguiendo el método propuesto por
Bascompte et al. (2005), se estimaron las fuerzas de
interacción per cápita de los depredadores sobre sus
presas como una medida estandarizada del efecto de
los depredadores sobre la estructura de las tramas
tróficas. Una vez estimadas las fuerzas de interacción
para cada grupo funcional, se implementó una rutina
de remuestreo (1000 interacciones), para generar una
distribución teórica (log normal) de frecuencias de la
fuerza de interacción.
Otros atributos estructurales
También se estimó el número total de conexiones en el
sistema modelado (L), la densidad de las conexiones
(L/S), la longitud promedio de las cadenas (LPCT), la
fracción de omnívoros (FO) fracción de grupos
basales (FGB), fracción de grupos intermedios (FGI),
fracción de grupos tope (FGT), fracción consumidores
primarios (FCP) y el cociente entre grupos presa y
grupos depredadores (GP/GD = GB + 1/GT + 1)
implementadas en el paquete de distribución libre
foodweb, Versión 1-0 (Perdomo et al., en revisión). El
cociente GP/GD es una medida de la forma de la
trama trófica, valores altos definen formas más
triangulares, valores bajos definen formas más
cuadradas, cuando el cociente GP/GD es <1 la trama
trófica tiene una estructura invertida que puede indicar
cierto grado de inestabilidad del ecosistema.
Agregación trófica
En ECOPATH los niveles tróficos no son
necesariamente discretos (enteros) según lo propuesto
por Lindeman (1942), sino fraccionados según lo
sugerido por Odum & Heald (1975). Para esto se
asigna el nivel trófico 1 a los productores y detritos, a
los que posteriormente se les suma el nivel trófico
promedio ponderado de las presas es decir, el nivel
trófico efectivo (NTE). El proceso se realiza
sucesivamente hasta llegar al tope de la red trófica
(Field et al., 1989; Christensen et al., 2005). Con esta
información se construyó un diagrama (de espina), en
el que se muestra el modelo trófico simplificado en
una cadena alimenticia lineal con niveles tróficos
discretos.
Impactos tróficos mixtos (qij)
Otro método empleado para la descripción de las
interacciones tróficas es el análisis de los impactos
tróficos mixtos (Leontief, 1951), modificado por
Ulanowicz & Puccia (1990). Este método permite
observar con mayor claridad el tipo de impacto
(positivo o negativo) que cada grupo funcional tiene
sobre los demás componentes del ecosistema. Dicha
matriz se representa a través de la ecuación:
q ij = dc ij − fc ji
donde ij representan la interacción entre el grupo que
impacta i y el grupo impactado j, de forma que, dcij es
el término de composición de dieta y representa qué
tanto de j contribuye en la dieta de i. fcji representa la
proporción de la depredación sobre j que se debe al
depredador i.
Estado del ecosistema
El análisis de las redes tróficas y de sus atributos en
términos de cantidad de información ofrece otro tipo
de enfoque para caracterizar un ecosistema. Esta
herramienta, basada en la teoría de sistemas propuesta
por Ulanowicz (1986), permite cuantificar la organización de un ecosistema, rescatando los conceptos de
madurez y desarrollo mediante varios índices de flujos
de la red trófica.
La Información Mutua Promedio (IMP) de la red
de flujos (Rutledge et al., 1976; Scotti et al., 2009),
cuantifica el grado en que la estructura de flujos del
sistema depende de la autocatálisis:
IMP =
n
∑
i =1, j =1
(Tij / T )log(TijT / T jTi )
La IMP es una medida de la organización del
sistema en términos del arreglo de la red. Este
concepto asume que dentro de una red organizada
existe menos incertidumbre en cuanto a las rutas que
seguirán los flujos. La IMP escalada por el tamaño del
sistema en términos de flujos (T), aporta una medida
de la Ascendencia (A) de la red (Ulanowicz, 1986). A
525
es un atributo que conjuga entonces el tamaño y la
organización del sistema:
A=T
n
∑
i =1, j =1
(Tij / T )log(TijT / T jTi )
Teóricamente en ausencia de perturbaciones, los
sistemas tienden a evolucionar en la dirección que
produzca el máximo incremento en la A (Ulanowicz,
2004); ésta tiende a presentar valores elevados en los
sistemas maduros. Si la ascendencia es proporcional al
grado de madurez de un ecosistema y suponiendo que
éste no puede crecer indefinidamente, entonces es
posible concebir un límite para su crecimiento y
desarrollo. Este límite se define como Capacidad de
Desarrollo (CD; Ulanowicz, 1986), que es expresado
como:
n
C = T ∑ (Ti / T )log(Ti / T )
i =1
donde T representa los flujos totales del ecosistema y
Tj es el flujo de energía del grupo j.
En realidad los ecosistemas nunca llegan a su CD y
siempre permanecerá una diferencia positiva entre la
CD y A, a la cual se le ha denominado superávit
(overhead; Ulanowicz, 1986). En virtud de que A es
una medida de la cantidad de información contenida
en el ecosistema y que la CD representa la máxima
ascendencia posible, el cociente entre ellos (A/CD) se
ha considerado como un indicador del estado general
del ecosistema.
Índice de especie clave (EC)
Adicionalmente a los ya mencionados, se calculó el
índice de especie clave (EC) de acuerdo a la
metodología propuesta por Libralato et al. (2006). EC
(adimensional) fue calculado como ECi = log [Єi(1pi)]. Donde pj es la fracción relativa de la biomasa
viva en el ecosistema conformada por el grupo (i) y Єi
es el impacto total del grupo (i) sobre los otros grupos
vivos en la trama trófica (más no sobre sí mismo) y
m2ij es la matriz de impactos mixtos estimada en
ECOPATH:
ε
i
=
∑m
i= j
2
ij
.
Utilizando el efecto total Єi (adimensional) es
posible identificar a las especies claves como aquellas
especies o grupos que muestran una biomasa
relativamente baja, pero que son de gran importancia
ecológica en el ecosistema (Power et al., 1996;
Libralato et al., 2006). Las especies clave se
identifican representando gráficamente el efecto total
Єi y el índice ECi, y son las que presentan los mayores
valores de Єi y ECi.
526
RESULTADOS
Balance del modelo
En la Tabla 2 se presentan los parámetros de entrada
incluidos en el modelo ECOPATH, que representa de
manera sintética el ecosistema de Bahía Magdalena.
El supuesto de balance de masa (0 < EE < 1 para todo
i) no se cumplió para varios de los grupos y por lo
tanto, fue necesario realizar algunos cambios en sus
parámetros de entrada y así cumplir con el supuesto
básico de balance de masas.
Diagrama conceptual de flujos
En la Figura 2 se representa la distribución de los
principales flujos de materia entre los grupos
funcionales que constituyen de manera sintética el
ecosistema de Bahía Magdalena. Estos grupos están
organizados de acuerdo a los niveles tróficos
estimados por el programa y se ordenan desde los
productores primarios y detritos (NT = 1), hasta los
depredadores tope (NT > 4). Los grupos zooplancton
(NT = 2), ganso de collar amarillo (NT = 2,05),
Haliotidae (NT = 2,06), tortugas marinas (NT = 2,12) e
invertebrados suprabentónicos (NT = 2,19), se
ubicaron alrededor del segundo nivel trófico debido a
su alta depredación sobre el primero. Luego, se
ubicaron los grupos: Gerreidae, Galatheidae, Palinuridae, el grupo de otros crustáceos y el grupo
Penaeidae los cuales presentaron un consumo alto de
invertebrados suprabentónicos. El resto de los grupos
se ubicaron en niveles cercanos a NT = 4 debido a que
son principalmente carnívoros.
Los flujos totales en el ecosistema (FTS) sumaron
3.361 ton km-2 año-1 de los cuales 52% fueron
destinados a consumo, 26% a procesos de respiración,
19% a detritus y 3% son exportados. La proporción
entre la producción primaria total (PPT) y la biomasa
total (BT, excluyendo aquella proveniente de detritos)
fue de 9,26. El cociente producción primaria
total/respiración total (PPT/RT) fue equivalente a
1,14. En la Tabla 3 se resumen las estadísticas para el
ecosistema de Bahía Magdalena.
Los flujos originados a partir de los productores
primarios sumaron 1.903 ton km-2 año-1, mientras que
los flujos a partir del detrito contribuyeron con poco
menos de 1.600 ton km-2 año-1. Los grupos con mayor
contribución al detrito fueron los invertebrados
suprabentónicos (132 ton km-2 año-1), Pleuronectiformes (7 ton km-2 año-1), la ballena gris (6,3 ton km-2
año-1), Serranidae (4,5 ton km-2 año-1) y equinodermos
(3,5 ton km-2 año-1). Los flujos reciclados hacia el
interior del ecosistema incluyendo los derivados vía
detritos, sumaron poco menos de 290 ton km-2 año-1.
Esta fracción expresada a partir del índice de reciclaje
de Finn (Finn, 1976), equivale al 8,6% del total de
flujos. La longitud promedio de la ruta que representa
el número promedio de grupos por los que pasa un
flujo fue igual a 3,4, mientras que el índice de
conectancia (IC) de la red fue equivalente a 0,2; lo que
significa que solo hay un 20% de las posibles
conexiones en la trama trófica. El índice promedio de
omnivoría del sistema (IOS) fue 0,18. La tasa entre los
flujos totales a consumos (FTC) y los flujos totales del
sistema (FTS) fue igual a 0,50; lo que implica que una
fracción de los flujos totales es destinada al mantenimiento de la organización de la red.
Propiedades estructurales
Con respecto a las fuerzas de interacción per cápita de
los depredadores sobre sus presas, los resultados
expresados en forma de distribución de frecuencias,
muestran en términos generales una mayor proporción
de fuerzas débiles de interacción y unas pocas fuerzas
de interacción fuertes (Fig. 3). El número de
conexiones totales estimadas para el sistema fue igual
a L= 101, con una densidad promedio L/S = 4,2. La
longitud promedio de las cadenas fue LPCT = 5. La
fracción de omnívoros FO = 0,7; la fracción de grupos
basales FGB = 0,2; la fracción de grupos intermedios
FGI = 0,66 y la fracción de grupos tope FGT = 0,04.
El cociente GP/GD estimado para el ecosistema de
Bahía Magdalena fue igual a 1,22.
Agregación trófica
Los resultados de la agregación de los flujos de
biomasa en los niveles tróficos fraccionales del
sistema muestran la existencia de ocho compartimentos tróficos. Del total de los flujos tróficos más
del 90% se concentraron en los tres primeros
compartimentos (Fig. 4). En el primero los flujos
corresponden a los productores primarios y detritos;
en el segundo compartimento (detritófagos y consumidores primarios) los flujos están representados por
el grupo de aves marinas, tortugas marinas,
Haliotidae, Galatheidae, zooplancton, invertebrados
suprabentónicos y Gerreidae. En el tercer compartimento los flujos estuvieron definidos principalmente
por Penaeidae, Palinuridae, Pleuronectiformes, Equinodermos, Serranidae, Batoidea y la ballena gris. El
cuarto nivel se constituyó por los consumidores
terciarios representados por otras familias de teleósteos. Los niveles superiores estuvieron caracterizados
por los mamíferos marinos (delfines y lobo marino),
sumando apenas el 0,4% de los flujos. La eficiencia de
transferencia promedio del sistema (calculada como la
527
Tabla 2. Valores parametrizados para el modelo trófico de Bahía Magdalena, Baja California Sur, México.
Grupo funcional
B
(ton km-²)
Eschrichtius robustus
Zalophus californianus
Tursiops truncates - Delphinus spp.
Branta bernicla nigricans
Chelonia mydas
Peces Batoideos
Pleuronectiformes
Gerreidae
Serranidae
Sciaenidae
Echinodermata
Palinuridae
Galatheidae
Penaeidae
Otros crustáceos
Haliotidae
Invertebrados suprabentónicos
Zooplancton
Chlorophyta
Phaeophyta
Rhodophyta
Fanerógamas marinas
Microfitobentos
Detrito
3,62
0,625
0,004
0,066
1,7
4,35
1,781
1,92
2,83
4,195
1,2
3,8
3
2,85
12
6,5
1,82
1,96
9,6
100
P/B
(año-1)
Q/B
(año-1)
0,02
0,16
0,16
0,85
0,2
0,2
1,3
2,73
2,5
1,7
1,5
1,28
1,33
8,75
6,5
0,76
16,33
40
20
12,87
5
1,095
102
8,58
35,1
11,48
45
3,5
1,294
7,04
11,17
8,54
9,53
4
7,48
12,4
38,65
20
12,5
48,3
80
EE
0,95
0,85
0,75
0,904
Biomasa (B), Tasa Producción / Biomasa (P/B), Tasa Consumo /Biomasa (Q/B) y Eficiencia
Ecotrófica (EE) utilizados en el modelo de balance de biomasas del ecosistema de Bahía
Magdalena para el periodo 1990-2000. Los valores faltantes fueron estimados por el modelo
ECOPATH. En el Anexo 1 se describen las fuentes de los datos.
media geométrica de los flujos derivados del nivel II
al IV) fue menor al 20%.
Los efectos tróficos mixtos (MTI), directos e
indirectos (matriz de impactos) del total de los
componentes del ecosistema de Bahía Magdalena se
muestran en la Figura 5. En términos generales los
lobos marinos ejercieron un efecto negativo sobre
otros tetrápodos como la ballena gris y tortugas
marinas. También lo hicieron sobre Batoidea,
Pleuronetiformes, Serranidae y Sciaenidae. Por otra
parte influyeron de manera positiva sobre las aves
marinas, Gerreidae, Equinodermos, Palinuridae,
Penaeidae y otros crustáceos lo que evidencia un
control ecosistémico de arriba hacia abajo (Fig. 5).
Estado del ecosistema
En la Tabla 3 se muestran los valores relacionados al
tamaño del ecosistema. La CD fue estimada en 4,141
flowbits y la A en cerca de 900 flowbits. En este caso
se encontró al 20% de su CD. El superávit fue
estimado en 3,233 flowbits, con un valor de 1,3 bits
por contenido de información.
Especies clave
El índice de especies clave alcanzó los valores más
altos en los grupos lobos marinos (EC = 0,12),
fanerógamas (EC = 0,56) y Sciaenidae (EC = 0,55).
Mientras los correspondientes valores de impacto
relativo total fueron lobos marinos Єi = 1,
Figura 2. Diagrama de flujo de biomasa del ecosistema de Bahía Magdalena. Las cajas están situadas en el eje vertical con base a su nivel trófico (NT); el
tamaño de las cajas es proporcional a la biomasa de cada grupo representado. B: biomasa, Q: consumo, P: producción, R: respiración.
528
529
Tabla 3. Atributos ecológicos calculados para el sistema trófico de Bahía Magdalena, Baja California Sur, México (19902000).
Unidad
Flujos totales del sistema (FTS)
Consumos totales (FCT)
Exportaciones totales (FET)
Suma de todos los flujos a respiración (FTR)
Suma de todos los flujos a detritos (FTD)
Biomasa total excluyendo detritos (BT)
Suma de toda la producción (PT)
Biomasa total / Flujos totales (BT / FTS)
Producción Primaria Total / Respiración Total (PP/RT)
Producción Neta del Sistema (PP-RT)
Producción Primaria Total / Biomasa Total (PPT / BT)
Captura total (CT)
Producción primaria neta total calculada (PPN)
Eficiencia bruta (Captura / Producción Primaria Neta)
Nivel trófico medio de la captura (NTC)
Índice de omnivoría del sistema (IOS)
Índices de reciclaje
Flujos totales reciclados (incluyendo detritos)
Índice de reciclaje de Finn
Longitud promedio de la ruta de Finn
Finn's straight-through path length
Finn's straight-through path length
Índice de Conectancia
Índices de teoría de información
Ascendencia
Superávit
Capacidad
fanerógamas Єi = -0,24 y Sciaenidae Єi = -0,147. Los
valores más bajos del índice de especies clave e
impacto relativo total fueron los observados para los
grupos de las tortugas marinas (EC = 0,095 y Єi =
-1,89) y delfín común (EC = 0,086; Єi = -1,94) (Fig.
6).
DISCUSIÓN
Con la finalidad de entender la contribución relativa
de los procesos que mantienen a los ecosistemas, ha
sido necesario sintetizar los datos biológicos en forma
de tramas tróficas mediante las cuales se ilustra
cuantitativamente cómo se conectan los componentes
comunitarios a través de los flujos de materia. Hasta
ahora ha sido prácticamente imposible estimar todos
estos flujos a partir de mediciones directas en campo,
debido a las dificultades metodológicas que representa
-2
Valor
-1
ton km año
ton km-2 año-1
ton km-2 año-1
ton km-2 año-1
ton km-2 año-1
ton km-2
ton km-2 año-1
año
ton km-2 año-1
año
ton km-2 año-1
ton km-2 año-1
ton km−2 año-1
%
Flowbits
Flowbits
Flowbits
3361
1713,622
126,908
849,95
670,927
105,452
1536
0,031
1,149
126,908
9,264
62,623
976,857
0,064107
1,62
0,176
289,97
8,6
3,441
2,213
3,145
0,195
908,9
3233,1
4142
dicha variable (Plagányi, 2007). Para enfrentar esta
problemática, en las últimas décadas se han desarrollo
varias aproximaciones de modelación enfocadas al
análisis descriptivo de los flujos de materia y energía
en los ecosistemas acuáticos, una de las más utilizadas
han sido los modelos de balance de biomasas (Coll et
al., 2009; Christensen, 2009), a partir de los cuales es
posible estimar los flujos de materia entre los componentes que son difíciles de determinar directamente y,
por lo tanto, estimar cuantitativamente la totalidad de
flujos dentro de la red trófica.
El análisis trófico para el ecosistema de Bahía
Magdalena muestra resultados similares a los
encontrados en sistemas del mismo tipo por
Manickchand-Heileman et al. (1998); Zetina-Rejon et
al. (2003); Lin et al. (2009); Milessi et al. (2010) y
Frisk et al. (2011), particularmente en cuanto a los
valores elevados de EE, que indican que la
530
Figura 3. Histograma de frecuencias de las fuerzas de
interacción per cápita observadas en la trama trófica de
Bahía Magdalena (n = 101). Para la trama trófica de
Bahía Magdalena la distribución de las frecuencias de las
fuerzas de interacción está fuertemente desviada hacia las
interacciones débiles.
depredación es un mecanismo importante para la
regulación de la biomasa. Sin embargo, los valores de
EE para los grupos sometidos a presión pesquera
resultaron comparativamente bajos con respecto a
especies similares en sistemas diferentes (ZetinaRejón et al., 2003; Milessi et al., 2010; Frisk et al.,
2011) y ninguna de las poblaciones incluidas en el
modelo muestra a la fecha, indicios claros de
sobrepesca. Las razones consumo total/biomasa,
producción/biomasa y producción/respiración, son
relativamente bajas en comparación con otros sistemas
lagunares similares de México y otras regiones del
mundo (Tabla 4).
Otro de los patrones emergentes de la trama trófica
de Bahía Magdalena a partir del análisis de las fuerzas
de interacción, muestra que la mayoría de las especies
están conectadas (interactúan) solamente con unas
pocas; mientras que una fracción pequeña tiene más
interacciones de lo que se esperaría al azar (Fig. 3).
Diversos estudios han demostrado que las fuerzas de
interacción débiles e intermedias son importantes en la
promoción de la persistencia y estabilidad de la
comunidad (McCann et al., 1998) y que tienden a
amortiguar las variaciones entre los consumidores y
los recursos. Aunque se dispone de pocas estimaciones cuantitativas en campo sobre las fuerzas de
interacción, los datos indican inequívocamente que la
distribución de estas está fuertemente sesgada hacia
las interacciones débiles (Paine, 1992; Wootton, 1997;
Bascompte et al., 2005).
Se encontraron diferencias en algunas propiedades
estructurales y funcionales de la trama trófica de
Bahía Magdalena con respecto a otros ecosistemas
marinos; por ejemplo la conectividad y la omnivoría
fueron bajas en comparación con lo reportado para
ecosistemas similares (Dunne et al., 2004). Probablemente, esto se deba a que la mayor parte de los
grupos funcionales incluidos ocupan la base de la
trama trófica (98% de los flujos se concentran en los
tres primeros compartimentos; Figs. 3 y 4); por lo
tanto, estos resultados podrían variar si se incluyeran
grupos funcionales diferentes. Sin embargo, otras
propiedades estructurales observadas en la trama
alimentaria de Bahía Magdalena se ajustan a algunos
patrones identificados en ecosistemas de diferente
latitud, complejidad y dimensión.
Dunne et al. (2004) encontraron proporciones
similares de taxones en tres tramas tróficas marinas
con características distintas (FGT = 0-4%, FGI = 9294%, FGB = 4-7%, FO = 76-86%); resultados
parecidos a los reportados para este estudio (FGT =
0,04; FGI = 0,66; FGB = 0,2% y FO = 70%).
Consistente con la actual teoría sobre las tramas
tróficas, Dunne et al. (2004) también observaron que
la densidad de conexiones (L/S) y la longitud de la
cadena trófica varían fuertemente entre redes
alimentarias; siendo éstas dependientes del número de
taxones que conforman la trama. Además,
determinaron que en tramas tróficas con un menor
número de componentes (i.e., el ecosistema de
afloramiento de la corriente de Benguela = 29
taxones) se registran los valores más bajos en dichos
atributos (L/S = 7,9 y LPCT = 6,5), contrastando
fuertemente con aquellas con un mayor número (i.e.,
plataforma continental del noroeste de Estados Unidos
= 79 taxones, L/S = 18,1 y LPCT = 15,5).
Otras propiedades estructurales de la trama trófica
de Bahía Magdalena también son similares a las de los
ecosistemas mencionados anteriormente; la longitud
promedio de la ruta más corta entre todos los pares de
taxones fue casi idéntica (L/S = 4,2 conexiones) y la C
se encontró en el intervalo 0,22 a 0,27. Investigaciones
recientes muestran que las distancias promedio
obtenidas en los análisis de redes tróficas asociadas a
ecosistemas acuáticos son muy similares a las
101.7
13.2
661.9
I
39.3
10.01
214.1
II
35.4
531
1.95
45.7
III
4.7
IV
5.3
23.2
V
V
6.6%
0.42
0.42
0.005
VI
0.015
VII
> 0.001
VIII
<0.001
>0.001
606
569.9
277
312
42.7
232.3
66.46
4.6
1.39
13.4
0.35
0.093
0.004
0.001
D
100
Flows
to de
exportation
Flujos
exportación
TL
Flujostode
consumo
Flows
consumption
Biomass
Flows
to detritus
Flujos
a detritos
Flowsato
respiration
Flujos
respiración
Figura 4. Agregación flujos tróficos (Espina de Lindeman) por niveles tróficos discretos para el sistema de Bahía
Magdalena (ton km-2 año-1). Los flujos saliendo de la parte superior del compartimento representan las exportaciones y los
flujos saliendo del fondo del compartimento representan la respiración. El reciclaje de la materia no viva es a través del
compartimento D (detritos). Los porcentajes en las cajas representan las eficiencias tróficas anuales.
esperadas para redes tipo mundo pequeño. Esto
significa que por distintos que sean los ecosistemas,
existe por lo general un número acotado de niveles
tróficos a través de los cuales puede fluir la energía
(Dunne et al., 2002).
Un consenso al que se ha llegado a partir de estas
propiedades estructurales es que existe una relación
directa entre la riqueza de especies y las fracciones de
grupos funcionales; a medida que el número de grupos
aumenta en la trama trófica la fracción de
componentes tope y basales disminuye, mientras que
hay un incremento de la fracción de especies
intermedias (Riede et al., 2010). Así mismo se
argumenta que algunos índices metabólicos del
ecosistema, tales como las tasas de producción y
respiración y el balance entre estos procesos, aportan
pistas sobre su funcionamiento. Sin embargo, muchos
de estos datos son de carácter preliminar por lo que se
recomienda tomar con precaución sus interpretaciones
o alcances.
Existe fuerte controversia en ecología acerca de
cuáles son las características estructurales más
importantes en las tramas tróficas y si estas
propiedades son invariantes (May, 1986; Pimm et al.,
1991). Parte de la polémica se basa en la calidad de
los datos (baja resolución taxonómica y tamaño de las
redes estudiadas) y en la confianza de las conclusiones
alcanzadas a través del uso de los mismos. No
obstante, en la actualidad se dispone de más y mejores
datos (Dunne et al., 2004) lo cual ha permitido el uso
de herramientas del análisis de redes, obteniendo
resultados interesantes imposibles de realizar utilizando las aproximaciones convencionales en ecología
clásica. Si bien estos resultados están lejos de ser
definitivos, muestran la potencia de la herramienta
cuando es aplicada a problemas propios del nivel de
organización ecológico. Esto es relevante en términos
teóricos y empíricos ya que al realizar predicciones
sobre las respuestas funcionales de sistemas reales
ante cambios estructurales, se puede realizar a cabo un
mejor manejo del ecosistema. Esto en términos de
conservación no sólo es necesario, también es urgente
(Megrey et al., 2009).
Por otro lado, el análisis de impactos tróficos
mostró que los efectos negativos más notables se
presentan en los mamíferos, particularmente lobos
marinos sobre otros grupos. Esto es consistente con el
resultado del análisis de especies clave el cual mostró
532
Figura 5. Matriz de impactos tróficos para el sistema de Bahía Magdalena, México.
que este grupo presentaba los valores más altos,
mientras que los componentes de la parte inferior de la
cadena trófica parecen no figurar como especies clave,
no porque no sean importantes en el ecosistema
costero de Bahía Magdalena, sino porque hay una
mayor cantidad de especies que podrían estar
desempeñando papeles tróficos equivalentes, lo que es
consistente con el hecho de que existe una mayor
cantidad de flujos en los niveles tróficos más bajos.
El efecto que ejercen los consumidores tope sobre
los demás grupos sugiere que la trama trófica está
regulada de arriba hacia abajo y que los mamíferos
están jugando un papel ecológico de regulación de las
presas, lo cual ha sido registrado en diferentes
ecosistemas marinos (Estes et al., 1998; Worm &
Myers, 2003; Bascompte et al., 2005). No obstante,
observar este tipo de control en el medio natural es
cada vez menos frecuente debido a la reducción
sistemática en el tamaño poblacional de grandes
depredadores como resultado de la sobrepesca. Se
argumenta que el efecto acumulado de la reducción
poblacional de los niveles tróficos superiores
contribuye a la pérdida de servicios ambientales, al
colapso de algunos sistemas costeros y a la transformación del control energético de tipo arriba hacia
abajo a uno de tipo abajo hacia arriba (Jackson et al.,
2001; Lotze et al., 2006, Pérez-España et al., 2006;
Arreguín-Sánchez, 2011). Algunos autores afirman
que los sistemas costeros no perturbados debieran
desplegar un tipo de control top-down, en condiciones
de poca explotación (Pérez-España et al., 2006;
Arreguín-Sánchez, 2011). También se ha señalado que
los ecosistemas pertenecientes a cuerpos de aguas
semicerrados someros, son sistemas complejos donde
los procesos ecológicos, biogeoquímicos y físicos
influyen en la dinámica de nutrientes y al
Ecosistema/Índice bioenergético
Otras regiones
Bahía Somme (Francia)1
Estuario Mondego (Portugal)2
Pearl River Delta (China)3
Chiku Lagoon (Taiwan)4
Bahía Tongoy (Chile)5
Caeté Estuary (Brasil)6
México
Bahía Magdalena (este estudio)
La Paz7
Huizache-Caimanero8
Laguna de Tamiahua9
Laguna Tampamachoco10
Laguna de Mandinga11
Laguna de Alvarado12
Laguna de Terminos13
Laguna de Celestún14
0,48
0,97
0,35
0,25
0,28
0,34
0,19
0,36
0,36
0,22
0,41
0,23
0,09
0,45
0,33
FTR/ FTS
0,01
1,07
0,11
0,29
0,19
0,08
0,25
0,12
0,12
0,29
0,09
0,25
0,36
0,06
0,18
FCT/FTS
0,13
0,32
0,32
0,45
0,36
0,35
0,50
0,21
0,23
0,46
0.15
0,50
0,47
0,10
0,31
FTD/FTS
0.45
0,45
0,46
0,38
0,46
0,28
0,58
0,46
0,27
0,38
0,33
0,26
0,31
0,38
PTS/FTS
1,14
3,22
3,19
1,04
7,77
0,84
1,30
7,02
1,12
15,5
0,53
2,86
1,10
2,63
3,30
PPT/FTR
9,26
58,50
7,71
12,15
10,80
25,29
16,50
9,81
4,39
18,13
24
30,42
0,23
21,86
PPT/BT
0,03
0,07
0,05
0,02
0,04
>0,01
0,02
0,04
0,04
0,01
0,04
0,02
0,02
0,01
1,24
BT/FTS
0,19
0,18
0,30
0,39
0,34
0,20
0,27
0,40
0,31
0,18
0,23
IC
0,17
0,17
0,25
0,13
0,18
0,26
0,25
0,18
0,12
0,12
0,10
0,32
IO
Tabla 4. Comparación de estadísticas bioenergéticas entre diferentes ecosistemas lagunares-estuarinos del mundo. 1Rybarczyk et al. (2003); 2Patrício &
Márques (2006); 3Duan et al. (2000); 4Lin et al. (2009); 5Wolff (1994); 6Wolff et al. (2000); 7Arreguín-Sánchez et al. (2011); 8Zetina-Rejón et al. (2003);
9
Abarca-Arenas & Valero-Pacheco (1993); 10Solorzano-Rosado & Guzmán del Próo (1996); 11De la Cruz-Agüero (1993); 12Cruz-Escalona et al. (2006);
13
Manickand-Heileman et al. (1998); 14Vega-Cendejas (2003). Números en negritas representan los valores máximos, números subrayados representan a
los valores mínimos.
533
534
Figura 6. Índice de especies clave (sensu Libralato et al., 2006).
mismo tiempo, actúan como "amortiguadores" a perturbaciones generadas en el continente (Nichols &
Boon, 1994).
Por ello, sería importante evaluar si la biomasa que
se extrae a través de pesquerías regionales (camarón,
langosta, escama, almejas, etc.), la existencia de una
estación termoeléctrica hacia el interior de la laguna y
otras actividades humanas que se realizan en zonas
aledañas a Bahía Magdalena, pueden producir
cambios de régimen o estados alternos en la red trófica
los cuales podrían incluso ser irreversibles (Mangel &
Levin, 2005; Navia et al., 2012).
Desde el punto de vista de modelación trófica
estática, es posible sugerir que la intensidad de las
diversas actividades económicas que se desarrollan en
Bahía Magdalena no reflejan cambios evidentes en el
funcionamiento ni la integridad estructural del
ecosistema. Sin embargo, esto no es motivo de
complacencia ya que una imagen instantánea del
estado que guarda el ecosistema, dice poco acerca de
su desarrollo a lo largo del tiempo, imposibilitando
cualquier inferencia sobre la tendencia en la estructura
y función del mismo en horizontes de tiempo
interanuales o interdecadales. Un reto hacia el futuro
dentro del marco de la sustentabilidad a través del
manejo ecosistémico, es la generación de modelos que
exploren la dinámica espacial y temporal del sistema
en función de la interacción entre sus componentes
bióticos (Berlow et al., 2004; Wootton & Emmerson,
2005) y las actividades económicas socialmente
relevantes.
Para mejorar el modelo de Bahía Magdalena es
necesario caracterizar las dietas de un mayor número
de componentes del sistema y así conocer mejor la
estructura y función de la trama trófica. Se requiere
también mejorar las estimaciones de biomasa con
series de tiempo más largas para obtener un mejor
entendimiento de la dinámica de los manglares,
fitoplancton y zooplancton, grupos que juegan un
papel importante en la abundancia de recursos de
mayor importancia comercial en Bahía Magdalena
(sardinas y camarones). Finalmente, se aconseja
realizar aproximaciones exploratorias utili-zando el
modelo trófico, diseñadas de tal manera que pongan a
prueba hipótesis que tengan como propósito investigar
los mecanismos bióticos y abióticos que ocasionen
cambios en la estructura y función de la red trófica a
través del tiempo.
AGRADECIMIENTOS
A Armando Hernández-López quién elaboró tablas y
figuras; a Andrea Franco-Moreno quién implementó
rutinas en R para el análisis de fuerza de interacción.
VHCE & PDML agradecen el apoyo financiero a los
proyectos de investigación institucional SIP-IPN
201220949, 20121172 y 20131252. VHCE y PDML
dan gracias al Instituto Politécnico Nacional (COFAA,
EDI). Gracias al Sistema Nacional de Investigadores
(CONACyT-SNI). Nuestro agradecimiento total a los
comentarios y sugerencias realizadas por dos revisores
anónimos con lo cual enriquecieron sustancialmente el
manuscrito.
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Received: 23 May 2012; Accepted: 13 June 2013
Anexo 1. Fuentes de información para los parámetros de entrada del modelo de balance de biomasas ECOPATH de Bahía
Magdalena, Baja California Sur, México para el periodo 1990-2000.
Groupo Funcional
Parámetro
Fuente
Ballena gris (Eschrichtius robustus)
B
P/B
Q/B
Diet
B
P/B
Q/B
Diet
B
P/B
Q/B
Diet
Mangels & Gerrodette (1992); Barlow & Forney (2007).
Guénette & Diallo (2004); Field et al. (2006).
Sigurjonsson & Vikingsson (1997); Field et al. (2006); Barlow et al. (2008).
Reeves & Mitchell (1988); Caraveo-Patiño et al. (2007); Barlow et al. (2008).
Aurioles-Gamboa (com. pers.).
Field et al. (2006)
Aurioles et al. (2003); Field et al. (2006)
Espinosa de los Reyes Ayala (2007).
Brandt et al. (1990); Mangels & Gerrodette (1992); Díaz-López (2006a); DíazLópez & Bernal Shirai (2007).
Espinosa (1986); Culik (2010).
Shane (1990); Cockcroft & Ross (1990); Culik (2010).
Barros & Odell (1990); Mead & Potter (1990); Hanson & Defran (1993).
Derksen & Ward (1993); Conant & King (2006); Lercari-Berniere (2006);
Schamber et al. (2007).
Ward et al. (1997); Lercari-Berniere (2006); Mason et al. (2007); Landin (2010);
Derksen & Ward (1993); Ganter (2000); Davis & Deuel (2008); Landin (2010).
Lobos marino de California
(Zalophus californianus)
Tursiones (Tursiops truncatus,
Delphinus spp.)
Ganso de collar amarillo (Branta
bernicla nigricans)
B
P/B
Q/B
Diet
543
(Continuación)
Groupo Funcional
Parámetro
Fuente
Tortugas marinas (Chelonia mydas)
B
P/B
Q/B
Diet
Peces batoideos (Dasyatis spp.,
Urolophus spp., Urotrygon spp.)
B
P/B
Q/B
Diet
B
P/B
Q/B
Diet
B
P/B
Q/B
Diet
B
P/B
Q/B
Diet
Brooks (2005); Koch et al. (2007); López-Castro et al. (2010).
Seminoff et al. (2002a); Koch et al. (2007).
Polovina (1984); Salcido-Guevara (2006).
Seminoff et al. (2002b); López-Mendilaharsu et al. (2008); Senko et al. (2010);
Rodríguez-Barón (2010).
De la Cruz-Agüero et al. (1994); Gutiérrez-Sánchez, et al. (2007);
Bizzarro (2005); Smith et al. (2008); Lercari-Berniere (2006).
Valadez-González (2000, 2007); Valadez-González et al. (2001); NavarroGonzález et al. (2012).
De la Cruz-Agüero et al. (1994); Gutiérrez-Sánchez et al. (2007).
MacNair et al. (2001); Martínez-Muñoz & Ortega-Salas (2010).
Lercari-Berniere (2006).
Allen (1988); Plummer et al. (1983); De Martini & Allen (1984).
Zetina-Rejón et al. (2004).
Moreno-Sánchez (2004); Ramírez-Luna et al. (2008).
Allen et al. (1995); Pondella et al. (2001).
Cruz-Escalona et al. (2000a); Bocanegra Castillo et al. (2002); Mendoza Carranza
& Rosales-Casian (2000, 2002).
Pondella et al. (2008); Miller et al. (2011).
Cruz-Escalona et al. (2000b); Bocanegra Castillo et al. (2000); Ramírez-Luna et
al. (2008).
Guzmán del Próo (com. pers.).
Vega-Velásquez et al. (2008).
Ayala et al. (1988); Vega-Velásquez et al. (2008).
Díaz-Arredondo & Guzmán del Próo (1995).
Castañeda-Fernández et al. (2005); Powell et al. (2006).
Aurioles-Gamboa & Pérez-Flores (1997).
Rodríguez & Bahamonde (1986); Brey (1999); Alarcón et al. (2003).
Rizo Díaz-Barriga (1994).
Aurioles-Gamboa Pérez-Flores (1997).
Estimada por el modelo
Brey (1999); Ramos-Cruz et al. (2006); Rivera-Velázquez (2008).
Lercari-Berniere (2006); Powell et al. (2006).
Estimada por el modelo.
Lorenzen (1996); Brey (1999); Fisher & Wolff (2006).
Mantelatto & Christofolett (2001); Powell et al. (2006).
Guzmán del Próo et al. (2004).
Brey (1999); Guzmán del Próo et al. (2004); Leaft et al. (2004); Rogers-Bennett
et al. (2007).
Serviere et al. (1998); Guzmán del Próo et al. (2003).
Schweers et al. (2006).
Heip et al. (1982); Brey (1999); Petersen & Curtis Schweers et al. (2006).
Powell et al. (2006); Guzmán del Próo (com. pers.).
Pleuronectiformes (Paralichthyidae,
Bothidae, Pleuronectidae, Soleidae,
Cynoglossidae)
Gerreidae (Diapterus peruvianus,
Eucinostomus dowii, E. entomelas,
Gerres cinereus)
Serranidae (Diplectrum labarum, D.
microsoma, D. pacificum,
Paralabrax maculatofasciatus)
Sciaenidae (Bairdiella spp.,
Micropogonia spp., Menticirrhus
spp., Roncador spp., Umbrina spp.)
B
P/B
Q/B
Diet
Echinodermata (Isostichopus fuscus,
Astropecten armatus)
B
P/B*
Q/B
Diet
B
P/B*
Q/B
Diet
B
P/B*
Q/B
Diet
B
P/B*
Q/B
Diet
B
P/B*
Q/B
Diet
B
P/B*
Q/B
Diet
Palinuridae (Panulirus interruptus,
P. inflatus)
Galatheidae (Pleuroncondes
planipes)
Penaeidae (Fartantepenaeus
californiensis, Litopenaeus
stylirostris)
Otros crustáceos (Majidae,
Parthenopidae, Grapsidae,
Ocypodidae)
Haliotidae (Haliotis fulgens, H.
corrugata,)
Invertebrados suprabentónicos
(Amphipoda, Cumacea, Decapoda;
Mysida)
B
P/B*
Q/B
Diet
544
(Continuación)
Groupo Funcional
Parámetro
Fuente
Zooplancton (Acartia lilljeborgii, A.
clausi, Paracalanus parvus, Calanus
pacificus, Corycaeus spp., Oithona
spp., Euterpina acutifrons)
B
P/B*
Q/B
Diet
Palomares-García & Gómez-Gutiérrez (1996); Gómez-Gutiérrez et al. (2001);
Hernández-Trujillo et al. (2010).
Reeve et al. (1995); Gómez-Gutiérrez et al. (1996); Brey (1999); Muxagata et al.
(2011). Lercari-Berniere (2006).
Feigenbaum (1979, 1982, 1991); Feigenbaum & Reeve (1977); Feigenbaum &
Maris (1984).
Chlorophyta (Ulvaceae, Codiaceae)
B
P/B
Dawson & Abbott (1978); Rodríguez-Barón (2010).
Phaeophyta (Dictyotaceae)
B
P/B
Dawson & Abbott (1978); Rodríguez-Barón (2010)
Rhodophyta (Corallinaceae
Rhodomelaceae, Ceramiaceae)
B
P/B
Dawson & Abbott (1978); Rodríguez-Barón (2010);
Fanerógamas marinas (Zostera
marina, Ruppia maritima)
Fitobentos (Chaetoceros spp.,
Rhizosolenia spp., Coscinodiscus
spp., Chrysophyceae, entre otras)
Detritos
B
P/B
B
P/B
Gao& McKinley (1994); Sfriso & Marcomini (1997); Delgadillo-Garzón y
Neumark (2008); Nelson et al. (2009);
Santamaría–Gallegos et al. (2007); Lopez-Calderon et al. (2010);
Cabello-Pasini et al. (2007)
Zuria-Jordan et al. (1995); Cervantes-Duarte et al. (2010)
Gaxiola-Castro & Álvarez-Borrego (1986); López-Sandoval et al. (2009)
B
Estimada por el modelo
Sfriso et al. (1993); Gao & McKinley (1994); Sfriso & Marcomini (1997).
Gao& McKinley (1994); Sfriso & Marcomini (1997)
* log P/B = 8.256-2.226 log W – 2432.055(1/T + 273) + 0.239(1/Z) + 0.241(DE-Subt) + 0.203(DL In-Epi) + 0.242(DL ME) – 0.287(DT M) –
0.203(DT P) – 0.128(DT C) – 0.457(DT E) – 0.116(DH L). B: biomasa anual promedio; W: peso promedio individual; Wmax: peso individual
máximo; T: temperatura anual promedio (°C); Z: profundidad en m. Las siguientes variables del modelo empírico son cualitativas (0,1) variables: DESubt: especies submareales; DL In-Epi: especies infauna-epifauna; DL ME: fauna móvil; DT M: Mollusca; DT P: Polychaeta; DT C: Crustacea; DT E:
Echinodermata; DH L: hábitat (Brey, 1999).
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 545-557, 2013Pastoreo microzooplancton en Ensenada de la Paz, México
545
Research Article
Pastoreo del microzooplancton en la Ensenada de la Paz, B.C.S., México
Gabriela María Esqueda-Escárcega1, Sergio Hernández-Trujillo1, Gerardo Aceves-Medina1
Sonia Futema-Jiménez1 & José Reyes Hernández-Alfonso1
1
Departamento de Plancton, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas
Instituto Politécnico Nacional, Av. IPN s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita
23096 La Paz, B.C.S. México
RESUMEN. Se analizó el crecimiento de fitoplancton y la tasa de pastoreo del microzooplancton in situ, en
una estación fija de muestreo de octubre de 2007 a agosto de 2008, en la Ensenada de La Paz, México,
utilizando el método de dilución. La tasa aparente de crecimiento de fitoplancton fue mayor en diciembre con
1,33 d-1 y menor en octubre con 0,35 d-1. La tasa de pastoreo fue máxima en abril con 0,86 d-1 y mínima en
febrero y agosto con 0,38 d-1. La presión de pastoreo, medida como el porcentaje de la producción potencial
removida (%PPR) fluctuó entre 28 y 76%. La relación entre crecimiento de fitoplancton y la tasa de pastoreo
indica que la producción de clorofila-a es consumida aproximadamente en un 50%, implicando otros procesos
causantes de mortalidad del fitoplancton, como la tasa de sedimentación y pastoreo por mesozooplancton. El
hallazgo de pastoreo moderado en otoño y un evidente crecimiento, y consumo en el invierno son
características que requieren de monitoreo en escalas temporales y espaciales de mayor envergadura.
Palabras clave: pastoreo, método de dilución, microzooplancton, Ensenada de La Paz, México.
Microzooplankton grazing rate in Ensenada of La Paz, B.C.S., Mexico
ABSTRACT. Phytoplankton growth and microzooplankton grazing rates in situ, were studied in a fixed
sampling station from October 2007 to August 2008, at the Ensenada de La Paz, Mexico, using the dilution
method. The apparent growth rate of phytoplankton was higher in December (1.33 d-1) and lower in October
(0.35 d-1). The grazing rate was highest in April (0.86 d-1) and minimum in February and August (0.38 d-1).
Grazing pressure, measured as the percentage of potential production removed (% PPR) varied between 28
and 76%. The relationship between phytoplankton growth and grazing rate indicates that chlorophyll-a
production is consumed by approximately 50%, involving other processes that cause mortality of
phytoplankton, as sedimentation rate and mesozooplankton grazing. The finding of moderate grazing in
autumn and a clear growth and consumption in the winter are features that require monitoring in larger
temporal and spatial scales.
Keywords: grazing, dilution method, microzooplankton, Ensenada de La Paz, Mexico.
___________________
Corresponding author: Gabriela M. Esqueda-Escárcega (gesqueda@ipn.mx)
INTRODUCCIÓN
El zooplancton marino está constituido por una
amplia variedad de formas y tamaños, por lo que ha
sido clasificado de acuerdo a su posición sistemática,
composición bioquímica, tiempo de vida y tamaño
(Lenz, 2000). Por su tamaño, Sieburth et al. (1978) lo
clasificaron en siete categorías, desde el femtoplancton hasta el megaplancton; en este intervalo se
encuentra el microzooplancton (microheterótrofos)
cuyo ámbito de tamaño se encuentra entre las 20 y las
200µm. Estos microorganismos se encuentran en
todos los mares del mundo; a partir de la década de
los 1980´s se reconoció la relevancia que tienen en el
ambiente pelágico (Miller, 2004) por consumir la
mayoría de la producción primaria marina (Calbet &
Landry, 2004), ser el principal eslabón de la red
trófica y ser pieza fundamental de ciclos biogeoquímicos (Calbet, 2008).
Para determinar los mecanismos de alimentación
y la tasa a la que se consumen las partículas
alimenticias se conocen dos técnicas: la técnica de
marcado fluorescente bacteriano (FLB, fluorescentely
labeled bacteria) de Sherr et al. (1987) y la técnica de
series de dilución de Landry & Hasset (1982), ésta
última es la utilizada en este trabajo.
546
Entre los roles funcionales, el microzooplancton
es el principal consumidor de bacterias y fitoplancton
en ambientes marinos y dulceacuícolas (Bamstedt et
al., 2000), pero aún es una incógnita comprender los
procesos que regulan la biomasa del fitoplancton y su
tasa de crecimiento (Strom, 2002) en los ambientes
costeros y oceánicos, ya que se ha observado que
pueden tener una muy alta variabilidad que puede
deberse a la composición de la comunidad microzooplanctónica (Calbet & Saiz, 2005; Calbet, 2008).
El método de dilución ha sido ampliamente
aplicado para estimar tanto la tasa de crecimiento del
fitoplancton como la tasa de pastoreo, mediante la
incubación de una serie de muestras de agua diluida
con agua de mar filtrada, para reducir de forma
secuencial el pastoreo de microzooplancton sobre el
fitoplancton (Calbet & Landry, 2004). La tasa de
pastoreo de microzooplancton se calcula mediante la
pendiente (g) de la relación entre la tasa neta de
crecimiento del fitoplancton y la fracción de agua sin
filtrar. La tasa de crecimiento específico del fitoplancton (k) es estimado a partir de la tasa de
crecimiento neto.
La Ensenada de La Paz es una laguna costera
perteneciente a la Bahía de La Paz, y donde estudios
previos de zooplancton (Palomares-García & GómezGutiérrez, 1996; González-Navarro & SaldiernaMartínez, 1997; Lavaniegos-Espejo & GonzálezNavarro, 1999; Aceves-Medina et al., 2007) indican
que los copépodos son el grupo dominante, de gran
variabilidad de abundancia y con distribución
espacial asociada a ciclos anuales (Palomares-García
& Gómez-Gutiérrez, 1996) y eventos El Niño
(Lavaniegos-Espejo & González-Navarro, 1999). Sin
embargo, no existe información para la zona de
estudios tróficos sobre la tasa de pastoreo del
microzooplancton o del macrozooplancton, por lo que
tomando en consideración los antecedentes sobre la
variación del plancton en la Bahía y Ensenada de La
Paz, se estableció la hipótesis de que la tasa de
pastoreo del microzooplancton dependerá de los
cambios temporales de la biomasa de fitoplancton,
establecida como la concentración de clorofila-a, y en
consecuencia del impacto del pastoreo en las
comunidades de fitoplancton.
AREA DE ESTUDIO
La Ensenada de La Paz se localiza en la parte
suroccidental del Golfo de California (Fig. 1) con
profundidad promedio de 6 m. Los vientos soplan del
Noroeste de noviembre a mayo y el resto del año los
vientos dominantes son del sudoeste y sudeste
(Aguirre-Bahena, 2001). La Ensenada está separada
de la Bahía de La Paz por una barrera arenosa de
aproximadamente 11 km de longitud y ambas se
comunican por medio de un canal de 4 km de largo
por 1,5 km de ancho.
La Ensenada y la Bahía se conectan a través de
dos canales paralelos de 0,6 km de ancho total por 4
km de largo con profundidad media de 7 m (ObesoNieblas et al. 1993). Las corrientes inducidas por
mareas muertas alcanzan valores de 2 cm s-1 y por
mareas vivas de 4 cm s-1 y más, aunque se han
registrado de más de 65 cm s-1 (Sandoval & GómezValdéz, 1997). La mínima temperatura superficial del
mar es de 20ºC en invierno-primavera y la máxima de
31ºC en verano (Espinoza & Rodríguez, 1987).
Lechuga et al. (1986) encontraron una máxima
concentración de clorofila-a en los meses de enero y
febrero (2.8 mg m-3) y para el resto de los meses
valores de 1,0 a 1,5 mg m-3. Villalejo-Fuerte et al.
(2005) y Gárate-Lizárraga et al (2006) encontraron
que la estructura de la comunidad fitoplanctónica, en
general, está caracterizada principalmente por
diatomeas (Cylindrotheca closterium, Rhizosolenia
debyana, Chaetoceros debilis), dinoflagelados
(Gonyaulax sp., Scripsiella trochoidea, Noctiluca
scintillans), silicoflagelados (Octatis pulchra,
Dictyocha fibula), cianobacterias (Trichodesmium
erythraeum) y nanoplancton (sensu lato).
MATERIAL Y METODOS
El estudio se realizó en una estación fija localizada en
24°08’N, 110°20’W (Fig. 1) y los muestreos se
efectuaron en octubre y diciembre de 2007, febrero,
abril, junio y agosto de 2008, entre las 7,00 y 8,00 h
AM; en cada ocasión, consecutivamente por cinco
días, se repitieron protocolos idénticos de muestreo y
experimentación, obteniendo así un total de 30 días
de observaciones que abarcaron las cuatro épocas del
año.
Las variables medidas in situ fueron la
temperatura superficial del mar y salinidad, con un
CTD SeaBird 19. El agua para la medición de
nutrientes, concentración de clorofila-a, recolección
del microzooplancton y la identificación de fitoplancton, fue recolectada con una botella Niskin de 5 L a
0,5 m de profundidad. Las muestras de agua de mar
para la medición de nutrientes fue pasada por filtros
de fibra de vidrio de 0,7 µm de apertura de poro
(Whatman GF/F) y se almacenaron en botellas de
plástico de 500 mL en el ultracon-gelador a -50°C
hasta su análisis. La determinación de nitritos (NO2-)
nitratos (NO3-) y fosfato (PO4-3) fue de acuerdo a la
técnica espectrofotométrica estándar (Strickland &
Parsons, 1972). Además, se recolectó 20 L de agua
Pastoreo microzooplancton en Ensenada de la Paz, México
547
Figura 1. Localización de la estación de muestreo en la Ensenada de La Paz, B.C.S., México.
con botellas Niskin y se transfirieron a botellas de
plástico de 4 L y almacenada en contenedores
térmicos, en oscuridad, hasta su traslado al laboratorio. En el laboratorio, una parte del agua obtenida
se pasó a través de un tamiz de 200 µm para separar
el microzooplancton del resto de la muestra. La otra
parte del agua recolectada se filtró a través de un
filtro de fibra de vidrio Whatman GF/F con poro de
0,7 µm. Una vez obtenidas estas dos fracciones, se
rellenaron frascos de plástico transparente de 4 L de
capacidad con 0, 15, 30, 45, 60, 75, 99 y 100% de
agua de mar filtrada sin añadir nutrientes,
completándose el volumen de los frascos con el agua
con microzooplancton filtrada con el tamiz de 200
µm; para dilución se prepararon tres réplicas. Este
procedimiento se realizó para crear un gradiente de
abundancia de microzooplancton.
Antes de iniciar la incubación se determinó la
concentración de clorofila-a (mg m-3) de acuerdo a la
técnica de Jeffrey & Humphrey (1975). Los frascos
de los tratamientos experimentales y sus tres réplicas
se incubaron sin agregar nutrientes por 24 h; los
frascos se sujetaron a una estructura metálica atada a
una boya a 1 m de profundidad. Posterior a la
incubación se determinó nuevamente la concentración de clorofila-a en todos los tratamientos para
medir el cambio de la concentración del pigmento
para lo cual se usó la siguiente fórmula (Landry &
Hasset, 1982):
Pt = Po·e(k-g)t = (l/t)[ln(Pt/Po)] = k-g
Donde Po y Pt son la concentración de clorofila-a al
inicio y final del experimento, respectivamente. k es
la tasa de crecimiento del fitoplancton (d-1), g es la
tasa de mortalidad del fitoplancton debido al pastoreo
(d-1), (l/t)[ln(Pt/Po)]/t es la tasa aparente de crecimiento de fitoplancton, que es graficado como una
función del factor de dilución y t es el tiempo de
incubación en horas. La ordenada al origen de la
relación es la tasa real de crecimiento de fitoplancton
(k) en ausencia de pastoreadores consumidores y la
pendiente con valor negativo de la línea es la tasa de
pastoreo (g).
Para calcular la producción potencial (Pp) y la
producción actual (Pa) del fitoplancton y el porcentaje
potencial de la producción de clorofila-a removida
por los consumidores se empleó la ecuación de
Gifford (1988):
548
% PPR = Pp – Pa/Pp
Donde Pp es la producción potencial calculada
como Pp = (Poekt)- Po, k y g son las tasas de crecimiento y pastoreo de microzooplancton, respectivamente y t el tiempo de incubación en días. Pa =
(Poe(k-g)t)- Po.
Con objeto de probar si existe un efecto sobre el
pastoreo del microzooplancton derivado de la
temperatura superficial del mar y de la concentración
de clorofila-a, se aplicó un análisis de varianza
unidireccional a los resultados empleando un nivel de
significancia de 0,05. Así mismo, se aplicó esta
prueba a los resultados día a día de las tasas de
filtración, pastoreo e ingesta. Se efectuó a posteriori
una prueba de Bonferroni (Statgraphics Plus for
Windows 2.0) para probar si las diferencias
encontradas entre los grupos de muestras cumplían
con la mínima diferencia significativa (Sokal &
Rohlf, 1995).
Para estimar la composición y abundancia del
fitoplancton, se tomaron 250 mL de agua de mar, que
fueron fijados con lugol y después de 24 h se les
adicionó formol al 4% para preservar la muestra. La
cuantificación del fitoplancton se hizo mediante
cámaras de sedimentación de 5 mL usando un
microscopio invertido (Hasle, 1978). La identificación del fitoplancton se efectuó con base en claves
de identificación (Cupp, 1943).
El análisis de la relación entre la tasa de pastoreo
y la tasa de crecimiento de fitoplancton fue hecho
mediante la regresión tipo II de Bartlett para probar la
homogeneidad de la varianza (α = 0.05).
RESULTADOS
Los resultados de los experimentos de dilución para
estimar el pastoreo del microzooplancton en la
Ensenada de La Paz (Fig. 2), indican que la tasa
aparente de crecimiento de fitoplancton varió de 0,35
en octubre a 1,33 d-1 en diciembre. Los datos
indicaron que existieron diferencias significativas
entre meses (P < 0,05) (Tabla 1).
La tasa de pastoreo del microzooplancton varió de
0,38 a 0,86 d-1. El mayor coeficiente de pastoreo fue
estimado en abril de 2008 y menores en agosto y
febrero de 2008 (Figs. 2a-2c). Entre meses se
determinaron diferencias significativas en las tasas de
pastoreo (P < 0,05).
La producción potencial promedio de clorofila-a
consumida más alta por día fue estimada para agosto
(76,7%) y la menor en octubre (28,4%); el análisis
estadístico mostró diferencia significativa entre días
(P < 0.05), pero no entre meses (P > 0,05) (Fig. 3).
Empleando los resultados de todos los experimentos, se estimó en 0,78 ± 0,26 d-1 la tasa promedio
de crecimiento aparente de fitoplancton y en 0,56 ±
0,19 d-1 la tasa promedio de pastoreo. La relación
entre el crecimiento de fitoplancton y la tasa de
pastoreo de microzooplancton, estimada por medio
del modelo II de regresión de Bartlett, tuvo una
pendiente de 0,498, indicando que, para todas las
épocas muestreadas, prácticamente la mitad de la
producción de clorofila-a es consumida por el
microzooplancton. En un modelo X=Y en la mayoría
de los experimentos de dilución, hubo un incremento
y acumulación de clorofila-a (Fig. 4), y sólo en
algunos pocos experimentos la relación productor/
consumidor parece estar en equilibrio.
El resultado del análisis de fitoplancton mostró
que el numero de taxa fluctuó entre 6 y 26, siendo los
dominantes los nanoflagelados de abril a agosto y las
diatomeas de diciembre a febrero (Fig. 6).
Respecto a las variables ambientales medidas, la
temperatura superficial del mar (TSM) fluctuó
estacionalmente con valores altos en agosto (27,9 ±
0,20ºC) y bajos en febrero (18,8 ± 0,45ºC) (Tabla 1).
La salinidad fluctuó entre 35,6 a 37,0 ups en todo el
lapso del estudio, sin patrón estacional claro, pero
con un aumento en el periodo de verano (P < 0,05).
La concentración de clorofila-a tampoco tuvo un
patrón estacional claro de variación; fue mayor en
junio (1,7 ± 0,2 mg m-3) y menor en agosto (0,37 ±
0,23 mg m-3). Se obtuvieron diferencias significativas entre los meses considerados y el análisis
post-hoc mostró que los puntos medios de la
clorofila-a fueron significativamente mayores en
octubre y junio (Bonferroni P < 0,05). La
concentración ambiental de NO2- fue medida en
cuatro de los seis meses de estudio, detectándose
diferencia significativas (P < 0,05) especialmente en
abril (Bonferroni, P < 0,05). NO3- tuvo una amplia
variación entre días y entre meses, y las diferencias
significativas se observaron en octubre y diciembre
(Bonferroni, P < 0,05). PO4-3 mostró diferencias
significativas en octubre, diciembre y febrero
respecto a los meses restantes (Bonferroni P < 0,05;
Tabla 1).
DISCUSION
De la serie temporal de TSM y de la concentración de
clorofila-a puede verse el cambio estacional; en el
caso de la salinidad, sólo se observó aumento en
verano y sin cambios significativos en el resto del
año.
La composición de la comunidad de fitoplancton
mostró que las diatomeas fueron las más diversas,
Figura 2. Relación entre el crecimiento aparente de
fitoplancton y la fracción de agua no filtrada. a) Octubre
y diciembre de 2007, b) febrero y abril de 2008,
c) junio y agosto de 2008. La línea continua es la
regresión por mínimos cuadrados. Octubre
Diciembre
Febrero
Abril
Junio
Agosto
Fecha
35,66 ± 0,57
36 ± 1
35,66 ± 0,57
36 ± 1
37 ± 0
36,67 ± 0,58
ups
°C
26,8 ± 0,55
22,8 ± 0,10
18,8 ± 0,45
22,77 ± 0,42
24,8 ± 0,10
27,9 ± 0,20
Salinidad
Temperatura
0,358 ± 0,57
1,33 ± 0,39
0,57 ± 0,40
0,96 ± 0,60
1,05 ± 0,21
0,44 ± 0,39
0,46 ± 0,37
0,53 ± 0,35
0,38 ± 0,19
0,86 ± 0,67
0,73 ± 0,09
0,38 ± 0,42
Tasa de
pastoreo
Tasa de
crecimiento
mg m-3
1,63 ± 0,06
1,30 ± 0,16
0,77 ± 0,52
1,25 ± 0,50
1,7 ± 0,20
0,37 ± 0,23
g d-1
k d-1
Clorofila-a
% PPR
± ∂).
28,42 ± 23,29
43,42 ± 33,79
70,82 ± 53,13
62,31 ± 24,31
42,98 ± 6,23
76,73 ± 81,19
Producción potencial
consumida
Tabla 1. Condiciones in situ y resultados de las incubaciones en Ensenada de La Paz, México (
0,04 ± 0,05
0,05 ± 0,0
0,05 ± 0,01
0,01 ± 0
NO2-
5,12 ± 1,90
3,79 ± 1,54
1,53 ± 0,98
1,80 ± 0,92
2,33 ± 2,66
2,66 ± 1,26
NO3-
0,67 ± 0,11
0,77 ± 0,02
0,77 ± 0,13
0,57 ± 0,07
0,44 ± 0,12
0,58 ± 0,11
PO4-3
Nutrientes µg-at L-1 (0 m)
549
550
Figura 3. Cambio mensual de la tasa de pastoreo y porcentaje de la producción potencial diaria en el sitio de estudio.
Figura 4. Relación entre la tasa de pastoreo y la tasa de crecimiento de fitoplancton para todos los experimentos
efectuados en 2007-2008. Cada punto denota el promedio diario del experimento de dilución y sus réplicas. La línea
punteada representa la proporción 1:1 entre g y k. La línea continua es el modelo de regresión tipo II de Bartlett para todos
los datos (O: octubre, D: diciembre, F: febrero, APR: abril, J: junio, A: agosto).
551
Figura 5. Patrón estacional sugerido de la tasa de crecimiento de fitoplancton (d-1), tasa de pastoreo de microzooplancton
(g d-1) y porcentaje de la producción potencial removida (% PPR) (d-1) en Ensenada de La Paz, México.
Figura 6. Abundancia relativa de fitoplancton en Ensenada de La Paz, México.
pero en términos de abundancia relativa los nanoflagelados predominaron constituyendo el 95% de la
abundancia estimada en el periodo de estudio. Este
hallazgo coincide con lo señalado por Muciño (2010)
quien en un estudio efectuado en un sitio cercano al
lugar de muestreo (5 km al norte, aproximadamente),
encontró que el nanofitoplancton dominó a lo largo
del año (50-90% abundancia relativa), lo que indica
la persistencia de estos organismos en la zona de
estudio y su potencial disponibilidad para el microzooplancton.
La comparación entre meses de las tasas de
crecimiento y pastoreo mostró que son estadísticamente distintas (P < 0,05) e indica que el fitoplancton experimentó cambios asociados a las
variables medidas a lo largo del año, particularmente
552
en otoño y verano. En otoño los nitratos estuvieron en
concentraciones altas, así como la concentración de
clorofila-a; en verano los fosfatos redujeron su
concentración un 42% respecto al otoño, mientras
que para nitratos la disminución fue de aproximadamente 50%, y para la clorofila-a de 20%. Lo
anterior sugiere que la disponibilidad de nitratos
tendría más influencia sobre la abundancia de
fitoplancton que el pastoreo de microzooplancton.
La tasa de pastoreo tuvo un patrón de variación
negativamente correlacionado con la temperatura
superficial del mar (TSM). Aunque esta relación no
fue estadísticamente significativa, los datos sugieren
que la tasa de pastoreo puede estar más influenciada
por la concentración de clorofila-a que por la TSM,
aunque se ha demostrado que la temperatura tiene
una fuerte influencia en la actividad metabólica del
zooplancton, por lo que la tasa de crecimiento y
desarrollo dependen inicialmente de esta variable
(McLaren 1963, Ikeda, 1970, Irigoien et al., 1996).
La tasa de pastoreo del microzooplancton tuvo un
alto impacto en abril (0,86 d-1), cuando la TSM y la
clorofila-a estuvieron en ascenso, y las concentraciones de NO2 y PO4 en descenso. La TSM
probablemente aceleró el metabolismo de los
organismos generando la necesidad de un mayor
consumo de alimento para su mantención (Ikeda,
1970, Irigoien et al., 1996), por lo que el pastoreo
pudo ser más intenso. En junio el valor promedio más
alto de clorofila-a (1,7 mg m-3) coincidió con la tasa
de pastoreo promedio más alto (0,73 d-1) pero en los
otros meses, la clorofila-a y el pastoreo fluctuaron sin
un patrón definido.
Al comparar estacionalmente la variación de las
tasas de pastoreo y crecimiento de fitoplancton, se
detectaron cambios en la producción y consumo de
clorofila-a que, en teoría, deberían correlacionarse
con los cambios de temperatura del mar, pero que en
este caso no fue así, ya que las tasas promedio de
pastoreo y crecimiento de fitoplancton más altas se
estimaron en abril (primavera) con 0,86 d-1 y
diciembre (otoño) con 1,33 d-1, respectivamente,
coincidiendo con la TSM de alrededor de 22-23°C, a
diferencia de lo encontrado por García-Pámanes &
Lara-Lara (2001) en el Golfo de California, quienes
incubaron a 20°C y registraron la mayor tasa en
verano.
El análisis para describir la relación entre la tasa
de crecimiento aparente de fitoplancton y pastoreo
indicó una relación moderadamente fuerte entre
ambas (Fig. 4). Esta relación sugiere que el
microzooplancton dispone de alimento suficiente,
especialmente en el verano, a pesar que el crecimiento del fitoplancton se reduce sustancialmente, lo
que indica que puede tener como fuente alimenticia
alterna al bacterioplancton (Gast, 1985; Bernard &
Rassoulzadegan, 1990), nanofitoplancton (Gallegos,
1989, Henjes et al., 2007), el propio microzooplancton (Strom & Strom, 1996, Irigoien et al., 2005)
y detritos (Kibirige et al., 2002). Estudios previos en
la zona de estudio han registrado baja concentración
de clorofila-a durante el verano (Martínez-López et
al., 2001). En este caso, el predominio de los
nanoflagelados (99,6%) y la escasa contribución de
diatomeas y dinoflagelados a la abundancia fitoplanctónica (0,4%) en el verano, puede ser una causa
de la mínima concentración de clorofila-a encontrada,
ocasionando que el microzooplancton reduzca el
pastoreo, ya que los nanoflagelados no son consumidos y producirían sólo una fracción de la clorofilaa disponible y el resto de las diatomeas presentes
produciría otra fracción; sobre ésta última estaría
alimentándose el microzooplancton para realizar sus
procesos metabólicos.
En este sentido, Nava-Torales (2006) encontró
que el cambio estacional del microzooplancton en la
Bahía de La Paz fue más evidente por la variación de
abundancia de nauplios de copépodos y del ciliado
mixotrófico Myrionecta sp., que por los cambios en
la estructura de la comunidad. Pues aunque estuvo
dominada por esos dos componentes, en distintas
épocas del año se encontraron también tintínidos,
rotíferos, silicoflagelados, radiolarios y foraminíferos.
El mayor %PPR promedio se presentó en verano
(76% d-1), cuando la concentración de clorofila-a fue
menor y la TSM máxima. En esta misma época
cuando las tasas de pastoreo y crecimiento de
fitoplancton también se reducen en un ambiente
donde la temperatura superficial del mar se
incrementa, y los nitratos y fosfatos están en niveles
relativamente altos, similares a otoño y primavera.
Debido a que la estimación del impacto promedio
del pastoreo sobre el fitoplancton estuvo entre 28 y
76% d-1, los datos apoyan el argumento que el
microzooplancton tiene un efecto de control sobre las
poblaciones de fitoplancton (Quevedo & Anadón,
2001) y puede verse afectado dependiendo de los
grupos dominantes de la comunidad fitoplanctónica y
de la época del año.
De acuerdo a Muciño (2010), el %PPR en una
comunidad dominada por Trichodesmium erythraeum, Prorocentrum rhathymum y Paralia sulcata
puede estar entre 55-70% y cuando la composición de
la comunidad cambia a un conjunto dominado por
Thalassionema frauenfeldii, Gymnodinium catenatum
y Trichodesmium erythraeum, el %PPR puede variar
de 35 a 80%. Esto sugiere que el impacto del
microzoo-plancton en la remoción de la producción
potencial en Ensenada de La Paz puede deberse a
cambios estacionales en la comunidad fitoplanctónica; el análisis de los datos indicó que en este caso
el %PPR tuvo un amplio margen de variación por
época del año y que la composición de la comunidad
influyó en la tasa de pastoreo al ser ésta la máxima en
una comunidad constituida por 26 taxa, a pesar de
estar dominada por nanoflagelados (93%).
El %PPR por el microzooplancton en Ensenada de
La Paz tuvo variaciones importantes que son
comparativamente inferiores a las estimadas en
latitudes septentrionales, meridionales, subtropicales
y tropicales (Tabla 2). Es significativo que el %PPR
reportado en la literatura es muy variable, inclusive
para la misma zona de estudio, lo que puede
explicarse en principio por que el método de
diluciones no distingue entre los constituyentes del
microzooplancton (ciliados, dinoflagelados, foraminíferos, nauplios de copépodos, larvas meroplanctónicas y pequeños metazoarios) y lo considera un
grupo homogéneo; esto explicaría porque se obtienen
similares impactos de microzooplancton en ecosistemas contrastantes (Calbet 2008). Una alternativa
para abordar este problema es efectuar diluciones con
microzooplancton de diferente talla para identificar
así el nivel trófico por el cual el carbón ingresa a la
red trófica (Calbet, 2008; Calbet & Landry, 2004).
En este contexto se observó que, en el sitio de
estudio, el consumo de fitoplancton no fue tan intenso
como el obtenido en otros ambientes marinos
costeros y oceánicos (Tabla 2), particularmente en el
Golfo de California (García-Pámanes & Lara-Lara,
2001) donde, dependiendo de la época del año, el
%PPR es aproximadamente 50% mayor. La tasa de
crecimiento de fitoplancton fue sustancialmente más
alta en otoño que en cualquiera otra época, y aunque
no se correlacionó con la temperatura, puede estar
reflejando la dinámica ambiental de las aguas
superficiales y un cierto nivel de enriquecimiento en
nutrientes.
En la zona de estudio, durante el invierno, los
vientos predominantes son del noroeste (2-3 m s-1),
con rachas de hasta 10 m s-1, mientras que en verano
los vientos tienen una componente sur con
intensidades medias de 2-3 m s-1 (Robles-Gil-Mestre,
1998). Esto favorece la existencia de aguas
homogenizadas y ricas en nutrientes, que aumentan el
potencial de crecimiento de fitoplancton. En este
estudio, durante el verano la velocidad del viento fue
1,1 m s-1, que seguramente redujo la homogenización
de la columna de agua así como la liberación de
nutrientes de los sedimentos, coincidente con las
concentraciones relativamente bajas de nutrientes en
verano.
553
Las investigaciones realizadas en esta área
(Cervantes, 1982; Cervantes-Duarte & GuerreroGodínez, 1988; Jiménez-Quiroz, 1991; ReyesSalinas, 1999; Aguirre-Bahena, 2002; AvilésAgúndez, 2004; Suárez-Altamirano, 2005; VillegasAguilera, 2009; Hernández-Sandoval, 2010), indican
en distintos periodos del ciclo anual, un reducido
nivel de variación de nitritos (<0,05 µg-at L-1), hasta
tres máximos de nitratos (febrero, junio y diciembre)
y una amplia variación de fosfatos (0,5-3,5 µg-at L-1).
En este contexto, las concentraciones de los
nutrientes medidos en este estudio fueron menores a
los reportados por la literatura en casi todos los meses
(2-100% de diferencia). Esto indica que la reducida
disponibilidad de nutrientes puede asociarse a que, en
el canal que comunica la Ensenada con la Bahía de
La Paz, el balance de masa de los nutrientes es
mayoritariamente positivo en distintas condiciones de
marea (Aguirre-Bahena, 2001). Es decir, existe un
proceso de exportación generalizado de nutrientes de
la ensenada a la bahía que, sumado a las velocidades
de las corrientes de marea de entre 0,17 y 0,73 m s-1
(marea muerta y marea viva, respectivamente),
explicaría las bajas concentraciones de nutrientes
encontradas.
La relación entre la tasa de crecimiento de
fitoplancton y de pastoreo, en Ensenada de La Paz,
tiende a un cierto equilibrio entre productores y
consumidores; aunque se observan diferencias estacionales en el consumo que se explican en 47% por la
concentración de clorofila-a. Sin embargo, esta
remoción estacional de clorofila-a indica un impacto
que va de menor a mayor (Tabla 1, Fig. 3), lo que
implicaría otros procesos causantes de mortalidad de
fitoplancton, como la tasa de sedimentación y
pastoreo por mesozooplancton.
Dado que la zona tiene escasas referencias sobre
el tema, los datos presentados contribuyen a
caracterizar el ciclo estacional del crecimiento de
fitoplancton y su consumo por el microzooplancton,
siendo una de ellas la identificación temporal de un
máximo en primavera y un mínimo en verano (Fig.
5), contrastando con el crecimiento de fitoplancton en
otoño y un pastoreo moderado, para dar paso a una
mayor reducción de ambas tasas en el invierno.
Sin embargo, el área de estudio es parte de una zona
más amplia conectada a la región sur del Golfo de
California, donde la magnitud del pastoreo del
microzooplancton es desconocida. Por lo tanto, es
necesario avanzar en una mejor caracterización del
ciclo producción-consumo, donde tiene que valorarse
554
Tabla 2. Comparativo del porcentaje de la producción potencial removida (%PPR) por microzooplancton en otros
ambientes marinos usando la técnica de diluciones.
Lugar
Época
%PPR
Autor
Golfo de Alaska
Primavera (inicio)
Primavera (fin)
Verano
Primavera
Verano
Otoño
Invierno
Primavera
Primavera
Verano
61
90
80
40-67
40-95
478
111-185
25-77
7-67
17-92
Strom et al. (2007)
Primavera
Otoño
Anual
Verano
Otoño
Primavera
Verano
Otoño
Primavera (inicio)
Primavera (fin)
Verano
Primavera
Verano
Otoño
Invierno
Primavera
Primavera
Verano
Primavera
Otoño
Anual
21-38
6-24
19-29
88-104
99
~89
>106
~100
61
90
80
40-67
40-95
478
111-185
25-77
7-67
17-92
21-38
6-24
19-29
88-104
99
~89
>106
~100
23
56
18
3
Golfo de Nápoles
Estuario de Gironde
Islas Azores
Halifax Harbor
Costa de Washington
Bahía Hiroshima
Rhode River
Golfo de California
Golfo de Alaska
Golfo de Nápoles
Estuario de Gironde
Islas Azores
Halifax Harbor
Costa de Washington
Bahía Hiroshima
Rhode River
Golfo de California
Ensenada de La Paz
Verano
Otoño
Primavera
Verano
Otoño
Primavera
Verano
Otoño
Invierno
la relación funcional con la estructura de la comunidad de fitoplancton y del microzooplancton, entre
otros factores biológicos y ambientales.
Este trabajo significa la primera aproximación
hacia la comprensión de la dinámica trófica del
Modigh & Franzé (2009)
Sautour et al. (2000)
Quevedo & Anadón (2001)
Gifford (1988)
Landry & Hasset (1982)
Kamiyama (1994)
Gallegos (1989)
García-Pámanes & Lara-Lara (2001)
Strom et al. (2007)
Modigh & Franzé (2009)
Sautour et al. (2000)
Quevedo & Anadón (2001)
Gifford (1988)
Landry & Hasset (1982)
Kamiyama (1994)
Gallegos (1989)
García-Pámanes & Lara-Lara (2001)
Este trabajo
microzooplancton en Ensenada de La Paz, pero es
necesario ampliar la escala espacial de observaciones para construir una línea base, sobre la que se
pueda comparar la influencia ambiental en los
productores y consumidores primarios.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al IPN por el apoyo financiero
a los proyecto “Estimación de la producción
secundaria el zooplancton en la bahía y Ensenada de
La Paz, B.C.S.” (SIP 20070221 y 20080006), al
CICIMAR por el uso de su infraestructura y al
personal de apoyo que participó en los muestreos.
A.R. Pacheco-Chávez por su participación en el
trabajo de laboratorio y gabinete. Al CONACyT por
el apoyo complementario al proyecto (AC-200652126) y a los evaluadores anónimos que contribuyeron a mejorar este artículo. Todos los autores son
becarios de la COFAA-IPN. SHT y GAM son
becarios EDI-IPN y del Sistema Nacional de Investigadores.
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2013 somático de merluza común frente a la costa central de Chile
558
Research Article
Análisis histórico del crecimiento somático de merluza común
(Merluccius gayi gayi) frente a la costa central de Chile
Francisco Cerna1, Luis A. Cubillos2 & Guido Plaza3
1
Sección Edad y Crecimiento, Departamento Especialidades Técnicas, División de Investigación Pesquera
Instituto de Fomento Pesquero, P.O. Box 8V, Valparaíso, Chile
2
Programa COPAS Sur-Austral, Departamento de Oceanografía
Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción
P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
3
Escuela de Ciencias del Mar, Facultad de Recursos Naturales, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
RESUMEN. Se estudió el crecimiento somático del stock de merluza común frente a la costa central de Chile,
mediante la aplicación de la ecuación de Von Bertalanffy (vB) con un modelo No-lineal de Efecto Mixto,
sobre los datos edad-talla actual proveniente de la lectura de otolitos realizada por el Instituto de Fomento
Pesquero desde 1972. Se estimó la tasa de crecimiento promedio para cada año, desde 1972 a 2009 y se
analizaron los parámetros y curvas de crecimiento de vB, agrupados en tres periodos, seleccionados en
referencia a importantes variaciones en la biomasa del stock, a saber: 1972-1990, 1991-2003 y 2004-2009. Los
resultados indicaron que la tasa de crecimiento promedio mostró variaciones interanuales que no superan ± 1,5
cm LT en torno al promedio histórico de machos y hembras, no mostrando una tendencia persistente hacia el
aumento o disminución sostenida. Las curvas de crecimiento obtenidas con los parámetros (vB) estimados
para los tres periodos indicados, mostraron tanto en hembras como en machos, trayectorias similares hasta los
7 y 8 años de edad, respectivamente. Variaciones posteriores a estas edades se podrían deber a la disminución
de los peces de mayor tamaño en la distribución, removidos por el efecto selectivo de la pesca que
efectivamente ocasiona variaciones en las curvas ajustadas, pero estas variaciones no son el reflejo de cambios
en el crecimiento somático de esas edades en la población. Los resultados permiten concluir que el
crecimiento somático de merluza común no ha variado en forma importante desde 1972, los cambios que se
observan en peces de mayor edad es probable que obedezcan a causas distintas a la denso-dependencia.
Palabras clave: crecimiento somático, merluza común, Merluccius gayi gayi, modelo no-lineal de efectos
mixtos, Chile central.
Historical analysis of somatic growth of Chilean hake (Merluccius gayi gayi)
off central coast of Chile
ABSTRACT. Somatic growth was studied in the Chilean hake stock off central coast of Chile, through the
application of Von Bertalanffy equation (vB) as a non-linear mixed effect model (NLME) on length-at-agedata derived from otolith readings made at Instituto de Fomento Pesquero since 1972. Average growth rates
for each year from 1972 to 2009 were estimated. Growth parameters of vB curves were analyzed for three
major periods regarding changes in stock biomass (1972-1990, 1991-2003 and 2004-2009). Results indicated
that the average growth rate showed inter-annual variations that did not exceed ±15 cm of total length around
the historical average of males and females, showing no persistent tendency towards sustained increase or
decrease in somatic growth rate. Growth curves obtained with the vB parameters, estimated for the three
periods, showed a similar trajectories until age 7 and 8 years, in both male and females. Changes after this age
may be a result of a decrease of larger fish removed by the selective effect of fishing, which triggered
variations in the fitted curves, but not necessarily changes in somatic growth of these ages in the population.
The results demonstrated that the individual growth of hake has not changed significantly since 1972, without
observing a density-dependent effect with decreasing abundance.
559
Keywords: somatic growth, Chilean hake, Merluccius gayi gayi, nonlinear mixed effects model, central Chile.
___________________
Corresponding author: Francisco Cerna (francisco.cerna@ifop.cl)
INTRODUCCIÓN
La merluza común (Merluccius gayi gayi) se
distribuye latitudinalmente en Chile desde 23º39'S
hasta 47º00'S (Aguayo, 1995), y constituye una unidad
de stock que sostiene una de las principales pesquerías
en Chile (Paya et al., 1997; Oyarzún, 1997). La
explotación comercial de merluza común se inició en
1938, con desembarques que exhibieron un sostenido
crecimiento hasta alcanzar 90.000 ton a mediados de
los años cincuenta. En los años sesenta, los desembarques fluctuaron en torno a las 80.000 ton,
registrándose un desembarque máximo de 128.000 ton
en 1968. En la década del setenta, el desembarque
mostró una disminución sostenida y se estabilizó en
torno a 30.000 ton desde 1975 hasta mediados de los
años ochenta. Desde mediados de los ochenta los
desembarques mostraron una nueva fase de crecimiento, hasta alcanzar un máximo de 121.000 ton en
el año 2001. No obstante, en el año 2004, se registró
una abrupta caída en el desembarque y desde el 2005
se ha estabilizado en torno a las 40.000 toneladas.
(Tascheri et al., 2009).
El estado actual del stock se caracteriza por una
biomasa de 284.575 ton el año 2010 (Lillo et al.,
2011). Después de 2002, en que la biomasa alcanzó el
máximo de 1.555.000 ton, entre el 2004 y 2009 ha
fluctuado entre 217.000 y 322.000 ton, con una baja
presencia de peces mayores a cinco años (Lillo et al.,
2010). De esta manera las capturas actuales están
siendo sostenidas por la fracción más joven de la
población. La longitud total (LT) promedio de los
peces en las capturas ha disminuido de 43 cm en el
2004 a 33 cm en el periodo 2005-2007 (Gálvez et al.,
2008). En tanto que la longitud media de madurez ha
descendido, desde un promedio de 37 a 32 cm LT
desde 1983 a 2002 (Paya et al., 1997; Alarcón &
Arancibia, 1993; Cerna & Oyarzún, 1998; Tascheri et
al., 2005), hasta valores que fluctúan entre 35,1 y 30,6
cm entre 2003 y 2008 (Tascheri et al., 2005; Alarcón
et al., 2009; Gálvez et al., 2011).
La merluza común es un pez de crecimiento
moderado y de longevidad media. Aguayo & Ojeda
(1987), encontraron una edad máxima de 17 años en
hembras y 11 años en machos en muestras de otolitos
colectados entre 1972 y 1978. Ojeda et al. (1997)
encontraron edades máximas de 21 años en hembras y
15 años en machos a partir de muestras de otolitos
colectados entre 1995 y 1996. Estos autores mediante
la técnica de incremento diario en otolitos de juveniles
verificaron la estimación correcta del primer annulus
en los otolitos de esta especie. Posteriormente, Ojeda
et al. (2008) validaron la edad de merluza común
mediante el método de radiocarbono (Campana,
2001). En este estudio se concluye que la estimación
de edad en años basada en el recuento de anillos en
otolitos enteros es exacta para la merluza común, al
menos en promedio (Ojeda et al., 2008).
La tasa de crecimiento somático de los individuos
es de gran importancia en la dinámica de poblaciones
de peces, siendo determinante para su sobrevivencia,
principalmente en los estadios tempranos, como se
propone en las hipótesis: “Bigger is Better” (Cushing,
1967) y “Duración del estadio” (Houde, 1987). Hay
evidencia sobre la importancia del crecimiento en la
evolución de la historia de vida en peces y el impacto
que un cambio en este tipo podría producir en la
dinámica y producción de las poblaciones de peces
explotados. De hecho la teoría de historia de vida
tiende a ser usada para predecir como la combinación
de sobrevivencia y fecundidad-edad específica pueden
responder a cambios en la tasa de crecimiento
(Hutchings, 1993). En la etapa juvenil y adulta se
pueden determinar las variaciones en la historia de
vida como el esfuerzo reproductivo (Hutchings, 1993),
fecundidad, tamaño y edad de madurez (Stearns &
Koella, 1986; Stearns, 1989; Lorenzen & Engberg,
2002; Engelhard & Heino, 2004; Kuparinen et al.,
2008).
Debido a que desde el 2004 se observan cambios
simultáneos en las estructuras de talla y edad en la
merluza común, se considera oportuno estudiar las
variaciones en su tasa de crecimiento somático. Si se
demostrara que los cambios en la estructura de talla y
edad se deben a variaciones significativas en la tasa de
crecimiento somático, cabría esperar que estos
cambios estuvieran influyendo, al menos en parte, en
fenómenos como la disminución en edad y talla media
de madurez, experimentado también a partir del 2004
(Gálvez et al., 2011). Este eventual escenario de
cambio en el crecimiento, podría también estar
afectando otros rasgos de la historia de vida, no
evaluados aún, como la mortalidad y fecundidad. En
varias pesquerías del mundo se ha determinado que
cambios en la longitud y edad de madurez, han tenido
su origen en variaciones de las tasas de crecimiento
individual, como en el caso del halibut del Pacífico
(Clark et al., 1999), y el arenque de Noruega
Crecimiento somático de merluza común frente a la costa central de Chile
(Engelhard & Heino, 2004). Mientras que Lorenzen &
Engberg (2002) encontraron un efecto densodependiente en el crecimiento individual en 9 de 16
especies analizadas. Sobre la base de estos antecedentes, el objetivo de este trabajo es determinar si
existen variaciones interanuales en el crecimiento
somático de merluza común frente a Chile central.
Se utilizaron datos e información generada a partir del
programa de seguimiento de la pesquería de merluza
común que realiza el Instituto de Fomento Pesquero
(IFOP), y que consiste en muestras de ejemplares
obtenidos a bordo de embarcaciones de la flota
industrial de arrastre, dedicadas a la extracción de
merluza común, durante el periodo 1972-2009.
También a partir de las muestras obtenidas en los
cruceros de evaluación hidroacústica de IFOP, a bordo
del B/I “Abate Molina”, durante el periodo 20032009, en el área total de la pesquería que abarca de
29°10’S a 41°28’S. (Fig. 1). El diseño de muestreo
consistió en recolectar un número dado de ejemplares
por lance de pesca, a los que se midió su longitud total
(LT) para determinar su distribución de frecuencia de
tallas. Una submuestra de ejemplares se utilizó para
realizar un muestreo biológico, que consistió en pesar
los ejemplares con balanza de contrapeso, para
obtener su peso total, peso eviscerado, peso de
gónada; además se determinó sexo, estado de madurez
y extracción de otolitos sagitales. Los otolitos se
guardaron en sobres con los datos del pez. El total de
otolitos leídos para el periodo de estudio fue de
118.482, solo 1988 no presentó información (Tabla 1).
Los datos de edad fueron obtenidos de las lecturas de
otolitos enteros, utilizando microscopio estereoscópico
con aumento de 10x provisto de luz reflejada.
El crecimiento somático se estudió considerando el
modelo de crecimiento de Von Bertalanffy (vB),
cuyos parámetros de crecimiento fueron estimados
para cada año en el periodo 1972-2009, mediante un
modelo no-lineal de efectos mixtos, i.e.,
Lt , j = L∞ , j [1 − exp( − K j (t j − t 0 ))]
(1)
donde: Lt,j = longitud a la edad para el año j; L∞ , j =
longitud asintótica para el año j; Kj = coeficiente de
crecimiento para el año j; t = edad para el año j y t0 =
edad hipotética cuando la longitud del pez es cero. En
este caso particular, el modelo no-lineal de efectos
mixtos se comporta como un modelo de parámetros
variables que evalúa la variación temporal de los
parámetros. Para ajustar el modelo se usó la librería
‘nlme’ de Pinheiro & Bates (2000), para lenguaje y
programa computacional R (R Development Core
558
560
Team, 2011). El ajuste de la ecuación de crecimiento
de Von Bertalanffy consideró tres variantes del
modelo: 1) L∞ y t0 son valores fijos para todos los años
en la población, mientras que el coeficiente de
crecimiento (K) difiere entre años, como un efecto al
azar; 2) K y t0 son valores fijos para todos los años,
mientras que la longitud asintótica (L∞) difiere entre
años (efecto al azar), y 3) ambos L∞ y K como un
efecto al azar, mientras que el t0 es el mismo para
todos los años en la población. La mejor variante del
modelo fue elegida mediante el Criterio de
Información de Akaike (AIC) (Akaike, 1974).
Los parámetros de crecimiento estimados con el
mejor modelo no lineal de efectos mixtos, se utilizaron
en el cálculo de la tasa de crecimiento promedio a
través de un rango de tamaños, como un test
estadístico, cuya función corresponde a la primera
derivada de la ecuación de crecimiento de vB, de
acuerdo a la siguiente expresión (Roa & Tapia, 1998;
Castillo et al., 2010):
⎛
L2 − L12 ⎞
⎟
G = K ⎜⎜ L∞ ,i − 2
2(L2 − L1 ) ⎟⎠
⎝
(2)
donde G es la tasa de crecimiento promedio (cm
año−1) para el año j; L1 y L2 son la longitud más baja y
alta, respectivamente. La longitud más baja (L1)
correspondió a la edad 1, y L2 correspondió a la edad
14 en hembras y 8 años en machos. Finalmente, K y
L∞ son parámetros de la ecuación de Von Bertalanffy
previamente definidos.
Además de la estimación de los parámetros de vB
y la tasa de crecimiento para cada año, con el mismo
modelo de crecimiento se ajustó la información
agrupada en tres periodos, cuya clasificación se basó
en la trayectoria de los cambios en la biomasa, captura
y rendimiento de pesca. Los periodos fueron los
siguientes:
1) 1972-1990: periodo de baja disponibilidad del
recurso y bajo rendimiento de pesca.
2) 1991-2003: periodo de un aumento sostenido de la
biomasa, altas capturas y rendimientos de pesca,
que alcanzaron su máximo el 2001.
3) 2004-2009: periodo de caída en la biomasa y en los
rendimientos de pesca. En este periodo se presentó
además una disminución de la longitud promedio,
talla y edad de madurez, con una distribución de
edades centrada en peces juveniles.
RESULTADOS
De acuerdo con el AIC, los parámetros de crecimiento
de vB obtenidos mediante el modelo no lineal de
561
559
Figura 1. Área de estudio localizada en la costa central de Chile (29°S a 40°S). En el panel de la izquierda se muestra el
polígono que define el área administrativa de la pesquería de merluza común, donde la línea interior corresponde al veril
de 500 m de profundidad.
Tabla 1. Número de otolitos y longitudes mínimas y
máximas de los peces analizados en cada periodo de años
por sexo frente a la costa de Chile.
Machos
Hembras
Longitud pez (cm)
Periodo
(años)
Número
otolitos
Min
Max
1972-1990
36447
12
89
1991-2003
16632
7
91
2004-2009
8416
10
79
1972-1990
31456
10
66
1991-2003
16073
7
71
2004-2009
9458
10
76
efectos mixtos, que consideró L∞ y K como efecto al
azar, permiten una mejor representación del
crecimiento de merluza común, tanto en hembras
como en machos, para cada año por separado como
también agrupados en tres periodos (Tabla 2).
La tasa de crecimiento (G) estimada a partir de los
parámetros de vB y las longitudes mínimas y máximas, se muestra en la Figura 2. La tasa de crecimiento
en hembras fluctuó entre 2,1 y 4,5 cm año-1 con un
promedio de 3,3 cm año-1, mientras que en machos
varió entre 3,2 y 5,2 cm año-1con un promedio de 4,5
cm año-1. En ambos sexos, entre 1972 y 1979, se
observaron las mayores tasas de crecimiento, por
sobre el promedio histórico, que descienden hacia
final de este periodo. Entre 1980 y 2002 en hembras y
de 1987 a 1997 en machos, se aprecian tasas que
varían entre el promedio histórico y más bajas que
éste. A partir del 2003, la tasa de crecimiento en
hembras osciló alrededor del promedio histórico, en
tanto que en machos, entre 1997 y 2005, varió
levemente por sobre el promedio, para descender
bruscamente el 2006 y, posteriormente, estabilizarse
en el valor promedio. La existencia de diferencias
entre años no superó ±1,5 cm LT en torno al promedio
histórico en ambos sexos, no observando una tendencia hacia el aumento o disminución sostenida en la
tasa de crecimiento somático.
El ajuste de los parámetros de crecimiento para
toda la serie de datos 1972-2009, como también para
558
562
Tabla 2. Selección del modelo NLEM usado para analizar la variabilidad inter-anual en los parámetros de crecimiento de
Von Bertalanffy de Merluccius gayi gayi frente a la costa central de Chile. En negrita se indica el modelo seleccionado.
Años consecutivos
Machos
Hembras
Modelo Efectos al azar
Años agrupados
gl
logLike
AIC
logLike
AIC
1
L∞ y K
7
-162708,1
325430,2
-166056,7
332127,4
2
K
5
-164378,4
328766,7
-166588,7
333187,4
3
L∞
5
-164825,8
329661,6
-166739,8
333489,6
1
L∞ y K
7
-136701
273416
-138762,6
277539,3
2
K
5
-137553,8
275117,6
-138978,5
277966,9
3
L∞
5
-137574,1
275158,2
-139278,8
278567,6
7
6
Hembras
Tasa de crecimiento (cm año-1)
5
4
3
2
1
6
Machos
5
4
3
2
1
1970
1975
1980
1985
1990
1995
2000
2005
2010
Año
Figura 2. Tasa de crecimiento promedio (G) de Merluccius gayi gayi en cada año frente a la costa central de Chile.
los tres periodos de años por separado, utilizando el
modelo no lineal de efectos mixtos que considera el
L∞ y K como efecto aleatorio, se muestra en la Tabla
3. Las hembras alcanzaron mayores tamaños que los
machos, sin embargo, en el transcurso de los tres
periodos analizados, se observó que el L∞ en las
hembras tiende a disminuir en los periodos 1991-2003
y 2004-2009, mientras que en los machos este
parámetro aumentó en el periodo 2004-2009. El
parámetro K experimentó un aumento en el periodo
intermedio, 1991-2003, y luego disminuyó en ambos
sexos (Tabla 3).
Las curvas de crecimiento obtenidas con estos
parámetros, mostraron en hembras trayectorias
similares hasta la edad de 7 años, durante los tres
periodos. A partir de los 8 años de edad, la talla
promedio estimada disminuyó en el periodo 19912003 y 2004-2009, presentando estos periodos un
crecimiento muy similar entre sí. En machos, se
estiman trayectorias similares en el crecimiento hasta
563
559
Tabla 3. Parámetros de crecimiento de la ecuación de Von Bertalanffy obtenidos con el modelo NLEM para toda la serie
y tres periodos de años de Merluccius gayi gayi frente a la costa central de Chile.
Hembras
L∞
Valor
Error estándar
Gl
t-value
P-value
Periodo de años
1972-1990
1991-2003
2004-2009
Machos
K
t0
L∞
K
t0
69,27
1,879
61490
36,9
0
0,142
0,007
61490
20,2
0
-2,17
0,020
61490
-107,1
0
57,00
1,355
56982
42,1
0
0,227
0,014
56982
16,1
0
-1,37
0,014
56982
-100,1
0
L∞
K
L∞
K
73,5
65,7
68,6
0,13
0,16
0,14
54,2
53,3
58,6
0,25
0,27
0,21
los 8 años de edad, a partir de los 9 años durante el
periodo 2004-2009 se produce aumento de las tallas
promedios estimadas respecto de lo registrado en los
periodos anteriores (Fig. 3).
La línea de tendencia de las longitudes promedios
observadas en hembras, no mostró variaciones
interanuales hasta la edad de 8 años, para edades
mayores se observó una disminución de las tallas
promedios de 1972 a 2009. En los machos la
tendencia de las tallas promedios no cambió hasta la
edad de 11 años, peces de 12 y 13 años mostraron una
tendencia al aumento a partir de los 70’s (Fig. 4).
Estas variaciones son coherentes con los cambios
observados en las curvas de crecimiento.
Al comparar los parámetros de crecimiento
estimados en este estudio con los reportados por
Aguayo & Ojeda (1987) y Ojeda et al. (1997), se
observaron algunas diferencias respecto al parámetro
K de vB, ya que tanto en hembras como machos estos
autores estimaron valores más altos. Aunque existen
diferencias entre estos autores y el presente estudio, el
que dichos trabajos muestran entre sí, un crecimiento
similar en peces menores a 9 años, confirman nuestros
resultados, en orden a la no existencia de diferencias
en el crecimiento de merluza común en los períodos
1972-1978 y 1990-1996, en que fue evaluado su
crecimiento por Aguayo & Ojeda (1987) y Ojeda et al.
(1997), respectivamente (Fig. 5).
DISCUSIÓN
En la actualidad, se sugiere que la disminución de
abundancia en las poblaciones de peces explotados,
por efecto de la presión pesquera, incrementa la
inestabilidad de la dinámica de las poblaciones,
debido a cambios en los parámetros demográficos
como la tasa de crecimiento individual (Anderson,
2008). Las altas capturas a la que ha sido sometida la
población de merluza común hizo necesario el análisis
histórico del crecimiento somático, ya que éste podría
estar incidiendo en los cambios observados en algunos
rasgos de la historia de vida de esta especie.
Considerando la importancia que revisten los
resultados de este estudio, especial atención se tuvo
con la distribución de los datos utilizados, de tal forma
que las estimaciones de los parámetros de crecimiento
fueran el reflejo de cambios reales en las tasas, y no
un efecto de variaciones en la distribución de tallas de
la captura, que en la última década se concentra en
ejemplares juveniles.
Es evidente que variaciones en la distribución de
tallas máximas de la población entre años, puede
originar estimaciones erradas del L∞ y afectar el valor
del parámetro K, debido a que los parámetros de
crecimiento de la ecuación de Von Bertalanffy (vB)
están correlacionados entre sí. Estimaciones de los
parámetros y las tasas de crecimiento sobre la base de
series de datos no balanceados correctamente en
términos de su estructura edad-talla, entre los distintos
grupos o clusters que se desea comparar, puede llevar
a conclusiones erradas en el análisis de las variaciones
interanuales de una población.
En términos específicos, para evitar el error en la
estimación de los parámetros de crecimiento, se
tomaron dos resguardos, a saber: a) contar con
información suficientemente balanceada en datos
80
Hembras
Longitud total (cm)
70
60
50
40
2004-2009
30
1991-2003
20
1972-1990
10
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
Edad (año)
70
Machos
Longitud total (cm)
60
50
40
30
2004-2009
1991-2003
20
1972-1990
10
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
Edad (año)
Figura 3. Curvas de crecimiento de Von Bertalanffy, que
ajusta la relación edad-longitud Merluccius gayi gayi
frente a la costa central de Chile, para tres periodos
caracterizados por distintos niveles de biomasa del stock.
edad-talla, por lo cual el análisis se efectúo para la
serie completa utilizando un rango de edades entre 1 y
14 años; b) utilizar un modelo que permitiera ajustar
de mejor forma cada año de la serie histórica,
haciendo comparable los parámetros resultantes. Esto
último se logró aplicando el ajuste de la ecuación de
vB a través de un modelo no-lineal de efectos mixtos
(Pinheiro & Bates, 2000), resultando como mejor
modelo aquel en que utilizó el t0 como efecto fijo,
cuyo valor en este caso correspondió al obtenido de la
estimación global de la serie, y el L∞ y K como
parámetros variables, lo cual permitió una mejor
comparación de su variación interanual.
Las curvas de crecimiento estimadas a partir de los
parámetros de vB, muestran que las diferencias
observadas en el crecimiento son el reflejo de
variaciones de las longitudes promedio de peces con
edades mayores a 7 años en hembras y 8 años en
machos. Estas diferencias corresponden a una
disminución del crecimiento en hembras a partir de
1991 y a un aumento del crecimiento en machos a
partir de 2004.
564
558
Las hembras presentan un K similar entre los
periodos 1972-1990 y 2004-2009, y mayor en el
periodo 1991-2003. Sin embargo, la velocidad del
crecimiento se reduce debido a la disminución de la
longitud asintótica (L∞). En el caso de los machos
ocurre una variación similar de K entre periodos,
similar a lo consignado en hembras, aunque la
velocidad de crecimiento aumenta para peces de edad
superior a 7 años, debido a un aumento del L∞. Por lo
tanto, la compensación entre el aumento y
disminución de K y L∞ origina las variaciones del
crecimiento observadas entre periodos.
La disminución de la L∞ en hembras, puede ser
debida a que, durante las dos últimas décadas de la
pesquería, se ha registrado una alta mortalidad por
pesca centrada en la captura de los ejemplares de
mayor tamaño de la población, por su mayor valor
comercial, escenario no distinto a lo ocurrido en otras
pesquerías del mundo (Conover & Munch, 2002; Grift
et al., 2003; Barot et al., 2004; Olsen et al., 2004;
Kuparinen & Merilä, 2007). Esta remoción selectiva
de los peces más grandes (viejos) se conoce como el
fenómeno de “truncamiento de la edad” (Anderson,
2008). El “truncamiento de la edad” estrecha la
distribución de edades y tallas de la captura, se refleja
además en la disminución del tamaño y edad
promedio de la población. Esto es coherente con lo
reportado por Gálvez et al. (2011) quienes indican que
la distribución de edades en la captura se concentró
entre las edades 1 a 8 años con 97%. Se suma a esto,
la disminución de la talla promedio de hembras para
edades mayores a 7 años (Fig. 4).
En los machos se observa un aumento del L∞,
durante el periodo 2004-2009, originado por un
incremento de la longitud promedio de las edades
mayores a 11 años (Fig. 3), aunque la distribución de
edades en la captura reportada por Gálvez et al. (2011)
muestre al igual que en hembras un desplazamiento de
la distribución hacia edades juveniles. Si bien no se
puede dar una respuesta definitiva al aumento de las
tallas promedios en las edades mayores de machos, se
puede sugerir como una causa, que la pesca ha
removido longitudes extremas sobre 60 cm LT,
afectando principalmente a las tallas máximas de
hembras, teniendo los machos aun la posibilidad de
incrementar su crecimiento hacia tallas mayores.
La presencia de tallas máximas históricas, durante
2004-2009, no significa que en machos no exista
evidencia del efecto de “truncamiento de la edad”, ya
que este fenómeno se refiere al cambio en la
distribución de las capturas hacia ejemplares juveniles,
no en la inexistencia de peces grandes en la población.
Los estudios de crecimiento, en especial, procuran
disponer de la más amplia variedad de tamaños
565
559
80
Longiud total (cm)
70
60
50
40
14
13
12
11
10
9
8
7
6
5
4
3
30
2
20
1
10
Hembras
0
0
1970
1975
1980
1985
70
1990
1995
2000
2005
13
12
11
10
8 9
6 7
5
4
3
2
Machos
60
Longitud total (cm)
2010
50
40
30
1
20
0
10
0
1970
1975
1980
1985
1990
1995
2000
2005
2010
Año
Figura 4. Líneas de tendencia de las longitudes promedios observadas entre 1972 y 2009, para cada edad y sexo de
Merluccius gay gayi frente a la costa central de Chile. Los números frente a las líneas de tendencia indican la edad de los
peces.
presentes en la población, mediante un muestreo que
incluye la búsqueda de las tallas correspondiente a los
extremos de la distribución, con el propósito de
estimar en forma apropiada el crecimiento somático.
¿Ha variado el crecimiento individual de merluza
común en el transcurso de los años? El análisis del
crecimiento de merluza común, para tres periodos
relevantes en la explotación de este recurso, no ha
variado al menos para peces con edades menores a
ocho años en hembras y nueve años en machos. Para
edades mayores e iguales a estas, se evidencia un
cambio, hacia la disminución en hembras y aumento
en machos, lo cual parece estar asociado a la remoción
de los peces de mayor tamaño al menos en hembras,
mientras que en machos, el aumento durante 20042009, está determinado por el incremento de la
longitud promedio de las edades 12 y 13 años (Fig. 4).
Sin embargo, en el análisis histórico de las tasas de
crecimiento (G), no se observa una tendencia
persistente hacia el aumento o disminución del
crecimiento, sino más bien variaciones que oscilan en
torno al promedio histórico.
Los resultados indican que las variaciones en la
tasa de crecimiento en ambos sexos, se aprecia en
edades avanzadas, mayor a 7 años en hembras y 8
años en machos, que es el reflejo de cambios en las
tallas promedios de esas edades. Estos cambios no
parecen tener una explicación totalmente biológica, ya
que no se observan en toda la historia de vida de la
población, sino que solo a la fracción más adulta, lo
cual sugiere que el crecimiento no ha variado en forma
suficiente como para producir alteraciones en otros
parámetros de la historia de vida, como la edad y
longitud media de madurez sexual. En el caso
particular de las hembras, habría que destacar que de
1991 a 2009 no se aprecian cambios en las curvas de
crecimiento, y las variaciones mencionadas se aprecian sólo en el periodo 1972-1990. Por otra parte, las
variaciones en las tallas promedios estimadas en
machos se observan en edades que están fuera del
566
558
Figura 5. Curvas de crecimiento de Von Bertalanffy, que ajusta la relación edad-longitud de Merluccius gay gayi para
tres periodos entre 1972 y el 2009, comparado con otros autores.
rango que concentra la mayor abundancia de las capturas
ya que, de acuerdo a Gálvez et al. (2011), durante el
2010, el 99% de la abundancia de las capturas se
distribuyó entre los grupos de edad GE 1 y 8, siendo el
GE 3 y 4 los de mayor abundancia con 78,6%.
Es conocido el hecho que el crecimiento somático
puede ser denso-dependiente, debido a que la
relajación de la competencia por recursos, cuando
disminuye la abundancia de una población, causa
crecimiento compensatorio, lo que se refleja en el
aumento de la tasa de crecimiento somático
(Policansky, 1993; Heino & Dieckmann, 2008).
Lorenzen & Engberg (2002), detectaron en nueve de
dieciséis poblaciones de peces analizadas, un significativo crecimiento somático denso-dependiente,
existiendo una relación inversa entre el declive de la
longitud asintótica por unidad de densidad de biomasa
y la biomasa promedio de la población en el largo
plazo. En merluza común, si bien se detecta en
hembras un declive en la longitud asintótica, se
produce sólo un leve aumento en la tasa de
crecimiento en la última década, cuando la biomasa ha
descendido en forma significativa (Tascheri et al.,
2010). Este cambio no ha producido un aumento de
las longitud promedios observadas, sino más bien una
estabilidad entre 1972 y 2009, al menos en las
primeras 10 edades (Fig. 4). En el caso de los machos,
se aprecia un aumento en la longitud asintótica, que
muestra una leve caída de la tasa de crecimiento que
aun se sitúa en el promedio histórico. Al igual que en
hembras, en toda la serie analizada no se aprecia un
cambio en las longitudes promedios observadas para
las mayorías de las edades, lo cual muestra que no
existe un cambio denso-dependiente en el crecimiento
de merluza común.
Aunque en machos se observa un aumento en la
velocidad de crecimiento para edades mayores a ocho
años durante el 2004-2009, se cree que este cambio no
567
559
puede ser producto de denso-dependencia, debido a
que este debiera afectar a toda la historia de vida del
recurso y no solo a los ejemplares más viejos.
Cambios micro-evolutivos (genéticos) se producen
en las tasas de crecimiento en respuesta a las capturas
tamaño-selectivas, lo que ha sido demostrado en
experimentos de laboratorio (Conover & Munch,
2002; Walsh et al., 2006) y en poblaciones explotadas
del cod (Gadus morhua) (Swain et al., 2007; Swain,
2008). En merluza común se ha especulado que la
remoción de los peces más grandes y viejos, puede
haber alterado el crecimiento somático de la
población, como efecto micro-evolutivo de la pesca
que está seleccionando positivamente genotipos de
menor tamaño, lo que se ha caricaturizado como un
cambio hacia una “población de merluzas enanas”.
Los análisis del presente estudio muestran que el
efecto selectivo de pesca sobre los peces de mayor
tamaño, podría no estar originando un impacto microevolutivo, o al menos no ser perceptible en la escala
de tiempo analizado, ya que esta selección no ha
producido cambios importantes en las tasa de
crecimiento somático, al menos en las edades donde se
concentra la mayor abundancia del stock capturado.
Es decir, no se está en presencia de cambios que estén
transformando a esta población en “merluzas enanas”,
aunque la distribución de edades de la captura esté
“truncada” por la pesca. Entonces, existe en las
capturas una disminución porcentual de los peces más
viejos, y no un envejecimiento temprano de los peces
jóvenes.
Hilborn & Minte-Vera (2008) haciendo un
metanálisis en 73 stocks de peces comerciales,
sugieren que en pesquerías marinas es poco probable
que se produzca un impacto significativo en la
evolución de las tasas de crecimiento somático.
Impactos evolutivos en otros rasgos de historia de
vida, sobre todo el tamaño y edad de madurez, puede
ser mucho más probable. Sin embargo, el que
actualmente no se evidencie un cambio en el
crecimiento producto de la mortalidad por pesca
selectiva, no significa que no pueda ocurrir si persisten
los niveles de explotación actual. El crecimiento y el
tamaño están acoplados, entonces la selección de uno
puede conducir indirectamente a la selección del otro,
además de estar correlacionados con otras características bajo selección (Enberg et al., 2012)
Las estimaciones hechas para 1972-1978 por
Aguayo & Ojeda (1987) y 1990-1996 por Ojeda et al.
(1997), al igual que el presente estudio, no encuentran
diferencias en el crecimiento en peces menores de 9
años. Las diferencias de estos autores con el presente
estudio corresponden principalmente al parámetro K.
Hay que hacer notar que los trabajos de Aguayo &
Ojeda (1987) y Ojeda et al. (1997) fueron realizados
con datos edad-longitud derivados del retrocálculo de
longitudes a edades pretéritas, a diferencia del
presente estudio en que los datos corresponden a edad
actual. Por esta razón nuestras estimaciones de
longitudes promedios por edad son más próximas a las
longitudes promedios observadas para dichos años.
Los resultados permiten concluir, que el crecimiento somático de merluza común no ha variado en
forma importante desde 1972, algunos cambios que se
observan en peces más viejos, no pueden ser
considerados como evidencia de un cambio en el
crecimiento somático de esta población, ya que
podrían ser el efecto de la pesca, que captura selectivamente los peces de mayor tamaño modificando la
distribución de tallas de la fracción más vieja de la
población.
A pesar de la disminución importante de la
biomasa de este stock a partir del 2001, no se aprecia
un efecto denso-dependiente en el crecimiento
individual de este recurso, al no existir una tendencia
persistente hacia el aumento de las tasas de
crecimiento. Es probable que esto obedezca a la
persistencia de recursos limitados para la población,
que se refleja en una baja condición de las hembras
desde el 2003 (Tascheri et al., 2005; Cerna, 2011).
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a los observadores científicos y
tecnólogos de la Sección Edad y Crecimiento del
Instituto de Fomento Pesquero (IFOP), que entre 1972
y 2009 han aportado con su valioso trabajo para
disponer de la información con la cual se realizó este
estudio. A los revisores anónimos por sus valiosos
comentarios y sugerencias.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 570-575, 2013 Ocean 3DVAR data assimilation in northern Chile
570
Short Communication
Oceanic data assimilation study in northern Chile: use of a 3DVAR method
Héctor H. Sepúlveda1, Patrick Marchesiello2 & Zhijin Li3
1
Geophysics Department, University of Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
2
IRD, Laboratoire d’Etudes en Géophysique et Océanographie Spatiale, Toulouse, France
3
Jet Propulsion Laboratory, California Institute of Technology, USA
ABSTRACT. We report the use of a 3-dimensional variational (3DVAR) data assimilation method as part of a
numerical model off northern Chile. The numerical model is part of an ocean forecasting project that aims to
understand the impact of environmental variability on the distribution of biological species in the area. We
assimilated data from a simulated ocean observing system to recover a known state, obtaining a significantly
smaller error when compared to a numerical run with no assimilation. Our results validate the computational
implementation of the code, and allow us to evaluate the impact of the choice of data in the assimilation
process: the assimilation of sea surface height being particularly important. We note that the assimilation of
surface data propagates properly to greater depths and reduces the error with reference to the known state. This
was possible by using covariance error matrices calculated previously for the California coastal area. The
implementation of the data assimilation module is relatively simple and permits its use in operational
forecasting systems, and for the design and evaluation of future ocean observational systems.
Keywords: ocean forecast, observational system simulation, data assimilation, northern Chile. Asimilación de datos oceánicos en el norte de Chile: uso de un método 3DVAR
RESUMEN. Se presenta el uso de un método variacional en tres dimensiones (3DVAR) como parte de un
modelo numérico en el norte de Chile. El modelo numérico es parte de un proyecto de pronóstico del océano
que busca entender el impacto de la variabilidad ambiental en la distribución de especies biológicas en el área.
Se han asimilado los datos de un sistema de observación del océano simulado para recuperar un estado
conocido, logrando obtener un error significativamente menor en comparación a una simulación sin
asimilación. Los resultados validan la implementación computacional del código y permite evaluar la elección
de los datos en el proceso de asimilación: la asimilación de la altura del nivel del mar fue particularmente
importante. Se observa que la asimilación de los datos de superficie se propaga correctamente a mayores
profundidades y se reduce el error calculado con referencia al estado conocido. Esto fue posible por el uso de
matrices de covarianza de errores que fueron anteriormente calculadas para la zona costera de California. La
configuración del código implementado es simple y permitirá su uso en sistemas de pronóstico operacional,
así como para el diseño y evaluación de futuros sistemas observacionales del océano.
Palabras clave: pronóstico oceánico, simulación de sistemas observacionales, asimilación de datos, norte de
Chile.
___________________
Corresponding author: Héctor H. Sepúlveda (andres@dgeo.udec.cl)
The objective of this work is to improve one of the
few Chilean projects in operational coastal
oceanography, devoted to forecast ocean circulation
in the north of Chile (15°-35°S, http://www.sipocostachile.cl/), using the regional model ROMS
(Shchepetkin & McWilliams, 2005) in its AGRIF
version (Penven et al., 2007; Debreu et al., 2012)
with a spatial resolution of 9 km and 32 vertical
levels. Fig. 1 illustrates the forecasting system
domain. This forecast is part of an integrated program
of marine, biological and atmospheric forecast that,
along with in situ monitoring efforts, aims to relate
the oceanic environmental variability with that of the
biological species of ecological and commercial
interest in the region. For this, the use of a 3DVAR
data assimilation module will help reducing existing
errors in the current operational forecasting system.
The forecasting system is based on results from a
571
Figure 1. Map of simulated area, center-north area of
Chile. Contour lines represent bathymetry (m).
monitoring and forecasting oceanic and atmospheric
project in New Caledonia that has shown interesting
capabilities, given its simplicity and portability
(Marchesiello et al., 2008). The oceanic part of this
system uses a numerical approach for downscaling
the global MERCATOR operational products
(Drévillon et al., 2008), based on ROMS, with
atmospheric forcing from the Global Forecasting
System (NCEP, 2003). The MERCATOR assimilated
solution provides a regional representation of the
circulation that is smoothly projected in the ROMS
solution by a nudging technique. The results are
positive in terms of mesoscale predictability, but
improvement in forecasting smaller space and time
scales requires the implementation of local data
assimilation. We therefore considered the implementation of a 3DVAR data assimilation method
developed for ROMS (Li et al., 2008a; Chao et al.,
2009). This approach is suitable for sigma coordinate
models, and for the nesting technique that is part of
ROMS_AGRIF (Penven et al., 2007; Debreu et al.,
2012). A similar system is currently used for southern
California and the Gulf of Alaska (http://ourocean.
jpl.nasa.gov), and its portability and computational
efficiency makes it a very attractive option for other
coastal applications. Here, we describe preliminary
results on the Chilean coast from an Observing
System Simulation Experiment (OSSE). This first
step is needed in order to verify the correct
implementation of the code and the impact of such an
addition to forecasting the Chilean coastal circulation.
The method used to develop ROMS-3DVAR is
based on the idea of flow decomposition in slow and
fast components, representing ocean and coastal areas
respectively. The slow component is in geostrophic
balance and it is dependent only on the steric part of
horizontal pressure, which is deduced from the
temperature (T) and salinity (S) fields, which are the
control variables of the system. The fast components
(ageostrophic currents and non-steric sea level) are
introduced as dynamic control variables in ROMS3DVAR, which amounts to constraining the slow
dynamical equilibrium. This method allows the nonsteric and ageostrophic effects, often dominant in the
coastal areas, to be represented. It also avoids the
necessity to calculate the multivariate covariance
between η (total), T and S. This allows compliance
with a crucial principle of efficiency in data
assimilation (Weaver et al., 2005): transformation of
the model space (where the variables are highly
correlated) to control space (where variables are
weakly correlated). Thus, any inconsistencies between density measurements (T, S) and altimetry
assimilation only have a negligible effect.
The algorithm of ROMS-3DVAR provides a weak
constraint to the flow dynamics (Parrish & Derber,
1992), which is appropriate for fine prediction.
Notice that in fine vortical structures, where the
centrifugal force becomes important, the gradient
wind balance (between pressure gradient, Coriolis
and centrifugal forces) could advantageously replace
the geostrophic balance for constraining slow modes.
However, the gradient wind relation is more difficult
to apply in practice, and will require some work for
its implementation. What is certain is that a significant portion of ageostrophy in submesoscale eddies
is only due to the centrifugal force (Capet et al.,
2008). Using fine-scale observations (e.g., HF radar)
to correct the effect of this force would be ineffective
and counter-productive.
Another originality of the method is its multiscale approach. In this approach, large and small
scales are treated in several stages (two at least, or
more, when considering intermediate scales). This
separation method has been used to eliminate biases
(artifacts of vortices in this case) from inconsistency
between observations at different scales (Li et al.,
Ocean 3DVAR data assimilation in northern Chile
572
570
Figure 2. Time series of mean error in a) velocity (m s-1), b) sea level (m), c) temperature (°C) and d) salinity at 20 m
depth. Black line represents the case were in which no information is assimilated and initial condition is perturbed. Red
line represents the assimilation of all the information available. Green line represents the case in which everything except
sea level is assimilated. Blue line represents the case were only sea level is assimilated.
2008b). This is important, given that upwelling
systems are particularly rich in fine scales associated
with various processes of frontogenesis, production
of turbulence and interaction with the coastline and
bottom topography.
The performance of a 3DVAR scheme hinges on
forecast error covariance. ROMS-3DVAR incorporates a unique Kronecker product formulation to
construct forecast error covariance. One important
capability of this formulation is the representation of
3D inhomogeneous and anisotropic error covariance.
The inhomogeneity and anisotropy are often
significant in coastal oceans due to two physical
boundaries: the sea surface and the coastline. In
particular, the atmosphere drives the ocean at its
surface; therefore more dynamic processes occur near
the ocean surface than in deep water. Vertical
difference in the dynamics leads to complex vertical
structures in forecast errors. Since most of oceanic
observations are limited to the surface, this 3D
inhomogeneous and anisotropic error covariance
allows the representation of complex vertical
structures and consequently effectively propagates
the observed information from the surface to the deep
ocean.
Furthermore, the computation related to the
background error covariance is highly demanding and
imposes a great challenge on the use of highresolution coastal ocean models. The Kronecker
product formulation greatly reduces the computational and memory requirements, so that coastal
implementations become manageable on present-day
computers. Another important step in computational
efficiency is the Cholesky factorizations of 3D
covariance matrices. They are used to precondition
the minimization problem, improving computational
reliability and efficiency, and guarantee that the error
covariance is positive definite. Our application uses
573
571
Figure 3. Spatial distribution of the error (assimilation minus simulation) for temperature and salinity at 20 m depth. a, b)
represent the case with data assimilation, and c, d) without data assimilation. It is clear that the error is large in the latter
case.
the covariance error matrices from the California
coastal area, calculated by Li et al. (2008b).
An OSSE is an approach that provides a
diagnostic of the assimilation system and a quantitative assessment of the impact of observing
systems on forecast, thus acting as a guide to the
design of observing systems. The idea is to create a
proxy of the real ocean, so-called Nature Run,
obtained through a free simulation of the model, i.e.,
without data assimilation. The Nature Run is used as
the true state of the ocean for error calculation. A
subsample is then extracted and used as the data to be
assimilated in another simulation with a perturbed
initial condition. The aim of the assimilation scheme
is to correct the error introduced by the perturbed
initial condition and bring the solution closer to the
Nature Run. For our application, the assimilated
variables, our observation system, consisted of a
subsample of T, S, profiles at 24 depths, from 0 to
1200 m at intervals of 0.3° in longitude and 0.8° in
latitude, SSH (sea surface height), SST (sea surface
temperature) and surface currents on zonal sections
spaced at intervals of 0.2° in longitude and 0.16° in
latitude. These data are considered either separately
or combined, to test the role of each type of
measurement. The various data involved in the
assimilation represent observations that can be
obtained using various sensors, such as HF radar,
fixed and drifting buoys, gliders, and satellites, in
both inshore and offshore areas, where the equilibrium dynamics are different. Assimilation on short
time windows is used to avoid the excessive
production of adjustment waves.
All assimilation experiments appear to significantly improve the predictability of the system
variables (Figs. 2a, 2d) compared to a simulation
without assimilation (NODA) where the area
averaged initial error logically tends to increase in
574
570
Ocean 3DVAR data assimilation in northern Chile
time. Moreover, the simultaneous assimilation of all
variables (ALL) gives the best results, indicating an
absence of conflict. For surface velocities (Fig. 2a),
the assimilation of SSH allows a very significant
decrease of the error, which can be further decreased
by the assimilation of surface velocities. The result is
similar for SSH error (Fig. 2b); the sole assimilation
of SSH has a positive effect, and the assimilation of
other variables improves furthermore the result. Error
correction on the temperature and salinity fields
(Figs. 2c, 2d) is significant in the first analysis in
which these variables are directly assimilated. The
assimilation of SSH only provides a correction to T,
S errors, although a period of adjustment is needed in
this case (10 days for temperature and 25 days for
salinity). This correction results from the effect of
hydrostatic constraint. The spatial structure of the
errors (Fig. 3) is also improved by means of data
assimilation. At 20 m depth the range and extension
of temperature errors decrease when all data are
assimilated (Fig. 3a), compared with no assimilation
at all (Fig. 3c). The same can be observed with
salinity (Figs. 3b, 3c) for both coastal and oceanic
areas.
Data assimilation is essentially dealing with
Lyapunov instability (sensitivity to initial conditions)
and forcing errors, but improvements must also rely
on modifications of the model physics and numerical
accuracy. In the future, for example, it will be
essential to consider the impact of waves and wavecurrent interactions on ocean dynamics, both of
which represent a huge challenge for coastal
operations. In this sense, the development of ROMS3DVAR for the coast of Chile is a study of scientific
interest as a well as a test of portability, and its
application will extend one of the first Chilean
projects in operational coastal oceanography.
In the next step, ROMS-3DVAR will be used to
assimilate available Argo floats and satellite data
operationally, namely the SST and SSH anomalies, as
these are datasets that are available in near real time
and could be used on a daily basis to improve the
results of an oceanic forecast. This will be a common
choice for an area where very few datasets are easily
available. ROMS-3DVAR will be used to test the
impact of assimilating a local and very dense data set
available for November 2009 in the area near
Tongoy: it includes HR marine radar deployed in the
region of Coquimbo, five buoys, tide gauges, CTD
sections, and gliders, which were deployed in a
coordinated effort from several scientific projects.
This would constitute a realistic best scenario, were
resources from different projects are focused to study
a limited area for a short time to provide insight on
the design of future coordinated experiments.
Funding provided by project “Implémentation de
ROMS-3DVAR pour affiner le downscaling des
prévisions MERCATOR (projet prévi-ROMS)”.
MERCATOR, Fr. and project INNOVA-CORFO
07CN13IXM-A 150.
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Occurrence of South American fur seals in San Matías Gulf
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 576-583, 2013
Short Communication
Occurrence of South American fur seals Arctocephalus australis
(Zimmermann, 1783) in San Matías Gulf, Patagonia, Argentina
Guillermo Martín Svendsen1, 2, Silvana Laura Dans3, Raúl Alberto González1, 2
María Alejandra Romero1, 2 & Enrique Alberto Crespo3
1
Instituto de Biología Marina y Pesquera Almirante Storni, Universidad Nacional del Comahue
Güemes 1030, 8520 San Antonio Oeste, Río Negro, Argentina
2
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET)
Rivadavia 1917, C1033AAV Ciudad de Buenos Aires, Argentina
3
Laboratorio de Mamíferos Marinos, Centro Nacional Patagónico (CENPAT)
CONICET & Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco, Boulevard Brown 2915
9120 Puerto Madryn, Chubut, Argentina
ABSTRACT. The South American fur seal, Arctocephalus australis (SAFS) population suffered a drastic
reduction due to commercial exploitation during the XVIII and XIX centuries. In the last decades a population
recovery was detected in the Atlantic region. However, in this region, many aspects of the ecology of the
SAFS, such as the post-reproductive dispersal of individuals, the location of feeding areas, and the movements
of individuals between colonies on the boundaries of its distribution, are still unknown. Here, we report for the
first time the occupation of San Matías Gulf (SMG, northern Patagonia, Argentina) by this species. We found
that more than 1,600 SAFS used SMG between May and October (post-reproductive season) and detected a
non-reproductive colony on Islote Lobos (41°24'S, 65°03'W). The presence of SAFS in SMG is recent and
would be associated with an increase of the population on the Atlantic. The importance of SMG in the ecology
of SAFS seems to lie on three factors: the strategic location in the geographic context of potential movements
of individuals between distant colonies, the physical environment suitable for coastal settlements, and the
availability of food resources.
Keywords: Arctocephalus australis, distribution, settlement, population expansion, San Matías Gulf,
Argentine.
Presencia del lobo marino de dos pelos Arctocephalus australis en el golfo
San Matías, Patagonia, Argentina
RESUMEN. La población del lobo marino de dos pelos sudamericano Arctocephalus australis (SAFS) sufrió
una drástica reducción durante los siglos XVIII y XIX. En las últimas décadas se observó la recuperación
poblacional en su distribución en la región Atlántica. Sin embargo, en esta región todavía se desconocen
muchos aspectos sobre la ecología de los SAFS tales como la distribución post-reproductiva de los individuos,
ubicación de las zonas de alimentación y desplazamientos de individuos entre los apostaderos que se ubican en
los límites de su distribución geográfica. En este trabajo se registra por primera vez la presencia de esta
especie en el golfo San Matías (SMG, norte de Patagonia, Argentina). Se encontró que al menos 1.600 SAFS
utilizan el SMG entre mayo y octubre (temporada post-reproductiva) y se detectó un apostadero no
reproductivo en el Islote Lobos (41°24'S, 65°03'W). La presencia de los SAFS en el SMG es reciente y la
misma estaría asociada al incremento de la población en la región Atlántica. La importancia del SMG en la
ecología de los SAFS se debería a tres factores: ubicación estratégica en el contexto geográfico de potenciales
movimientos de individuos entre apostaderos distantes, disponibilidad de ambiente físico apropiado para el
asentamiento en tierra, y disponibilidad de recursos alimenticios.
Palabras clave: Arctocephalus australis, distribución, apostadero, población en expansión, golfo San Matías,
Argentina.
___________________
Corresponding author: Guillermo Martín Svendsen (guillesen@yahoo.es)
576
577
The South American fur seal Arctocephalus australis
(SAFS) population suffered a drastic reduction due to
commercial exploitation during the XVIII and XIX
centuries (Vaz-Fereira, 1982). In the last decades, a
population recovery was detected in the Atlantic
region (Crespo et al., 1999; Páez 2006; Tunez et al.,
2008). Also, some authors began to record an
increasing frequency of fur seals in new places like the
coastal waters of Buenos Aires province (Argentina)
and in southern Brazil, during the post-reproductive
season (Pinedo, 1990; Bastida & Rodríguez, 1994).
This suggests an expansion of the spatial distribution
of SAFS probably associated whit the population
recovery observed in the Atlantic.
In the Atlantic, SAFS colonies show a patchy
distribution and breeding activity occurs mainly in the
northernmost colonies (Vaz-Ferreira, 1982; Crespo et
al., 1999; Tunez et al., 2008). Also, most of the
population is concentrated in Uruguay, at 35ºS (Fig.
1a), with an estimated population of 300,000 individuals (Páez, 2000), while other 20,000 individuals are
found further south than 43°S (Crespo et al., 2009). In
a preliminary study, using mitochondrial DNA
analysis, it was found that SAFS of southern and
central Argentine Patagonian colonies constitutes a
single Atlantic population with those of Mar del Plata
and Uruguayan colonies (Crespo et al., 2009; Abreu,
2011). In that study it was proposed that the single
population results from an ancient gene flow that is
sustained by movements of individuals among
breeding colonies. Therefore the interchange of
individuals between the northern and southern
colonies, separated by 3,000 km, would be an
important factor in the dynamics of the population,
and the availability of favorable habitat a determinant
for their dispersal.
However, little is known about the postreproductive dispersal of individuals and the
movements of individuals between the northern and
the southern, less populated, colonies. Along this
3,000 km, several important and productive systems
could be offering feeding opportunities as well as
resting areas. Among them, San Matías Gulf, in
northern Argentine Patagonia (Fig. 1b), is an
important ecosystem exploited by fisheries and also
inhabited by the South American sea lion Otaria
flavescens, and several cetacean species like the
southern right whale Eubalaena australis, the dusky
dolphin Lagenorhynchus obscurus, the common
dolphin Delphinus delphis and the bottlenose dolphin
Tursiops truncatus (Dans et al., 2004; Svendsen et al.,
2008; Romero et al., 2012). In this gulf, SAFS were
scarce until beginning of this century and the gulf was
not considered to be occupied by this species (Carrara,
1952; Crespo et al., 1999; Tunez et al., 2008).
The objectives of this study were to report the
actual occupation of SAFS in SMG and to propose
hypotheses about the causal ecological processes of
this occupation. To carry out these objectives we
characterized the seasonal pattern of the relative
abundance of this species at sea and on land, and
compared this pattern with available bibliography
about the ecology of SAFS.
The study area covers a total surface of 23,700
km2, which includes SMG and San Jose Gulf (SJG).
Records of fur seals on land were obtained from the
historical database of the Marine Mammal Laboratory
of the Centro Nacional Patagónico (CENPATCONICET), Argentina. This database contains
surveys of sea lion rookeries and haul-out sites but
also other pinniped species that were sighted. Records
of fur seals at sea were obtained from different
nautical and aerial surveys conducted between June
2006 and January 2011 (Table 1). In all surveys,
observations were made in good sea conditions (sea
state ≤3 Beaufort scale). The geographic position and
the number of individuals were recorded for each
sighting.
The seasonal pattern on the abundance of fur seals
in the study area was analyzed using both the
individuals counted on land and the individuals
sighted at sea. In the first case, seasonality was studied
by plotting the mean number of fur seals on land for
each month between 1990 and 2009. In the second
case, a mean encounter rate and the total observational
effort were plotted for each month. The encounter rate
was calculated as the number of SAFS individuals
sighted in single survey divided by the distance (km)
traveled (searching for SAFS) in that survey. Then, all
encounter rates calculated for each month were
averaged for that month considering the total study
period (2006-2011).
For the study area, the historical database has
records only of SAFS on Islote Lobos (41°25'S,
65°03'W, Fig. 2). This place was surveyed in 1990,
1993-1996, 2000, 2002 and 2005-2009, and censuses
were carried out mainly in January and February
(Dans et al., 2004). SAFS were observed for the first
time on Islote Lobos in February 1995, this
observation being the first report of the species in
SMG. Fur seals were observed every year in which
Islote Lobos was surveyed in January, whereas fur
seals were observed only in two of the six surveys
(years) conducted in February. The number of
individuals counted in winter and spring (one survey
in August and one survey in October) was always
higher than that counted in summer (Fig. 3). In all the
censuses conducted on Islote Lobos, individuals were
578
576
Figure 1. a) Distribution of South American fur seal (Arctocephalus australis) colonies reported for the Southwest
Atlantic (Illa dos Lobos and Punta Mogotes are holdouts areas and not breeding colonies), b) study area and marine
mammal surveys (transects) conducted between June 2006 and January 2011.
adults or juveniles, and newborn pups were never
observed.
A total of 14,335 km of transects and 379 h of
observation at sea were performed in the study area
from June 2006 to January 2011 (Table 1). The
observational effort was concentrated in coastal areas
particularly in SJG and in the northwest of SMG. A
total of 176 groups of 1 to 40 SAFS were sighted at
sea. About 87.5% of these were observed during the
coastal nautical surveys in the northwest of SMG,
10.2% during the coastal aerial surveys north of
parallel 42°S (north and west coast of SMG), and
2.3% during the off shore nautical surveys (three
sightings in SMG and only one in SJG; Table 1, Fig.
2). No fur seals were sighted during the coastal flights
south of parallel 42°S or during the off shore flights
(Table 1). Almost the whole set of groups (97%) were
observed in coastal waters (depths lower than 50 m,
Fig. 2).
SAFS were observed at sea between May and
October of each year of the sampling period (20062011), with the highest encounter rate in August. The
encounter rate of individuals began to decline in
September, and by November there were no fur seals
sightings at sea. Figure 4 also shows the observational
effort made during the coastal nautical surveys in the
northwest of SMG (the survey which had the highest
number of groups sighted and the only one that had
observational effort in all months of the year). The
observational effort was different every month,
however, in some months with few or no sightings, the
effort was either similar to, or larger than those in
which the encounter rate was high (Fig. 4). Then, the
pattern observed may indicate the current pattern on
the abundance of fur seals through the year in SMG.
Moreover, the seasonal pattern of the individuals
observed at sea is similar to that observed on land (i.e.,
the number of individuals observed in winter and early
spring is larger than that observed in summer (Figs. 3
and 4).
The seasonal pattern of the encounter rate of SAFS
in SMG is similar to that reported in Punta Mogotes,
on the Buenos Aires coast (Bastida & Rodríguez,
1994). In both places, fur seals begin to arrive in May
579
577
Table 1. Effort measures and number of SAFS (South American fur seals, Arctocephalus australis) sightings for each
sector and survey type conducted in the study area between June 2006 and January 2011. SMG (San Matías Gulf), SJG
(San José Gulf). Numbers in parentheses represent the relative effort (percentajes) of each survey on the total effort (sum
of the efforts of all types of survey).
Survey
Observational effort
Sector
km
Coastal
(nautical)
Northwest of SMG
SJG
J
N
D
1
1
3
1
h
2234 (15.6)
174:48 (46.1)
411 (2.9)
26:48 (7.1)
1
4
1
1
2
Off shore
(nautical)
SMG, SJG and adjacent
continental shelf
2725 (19.0)
125:40 (33.1)
Coastal
(aerial)
Coastal strip south of 42°S
6474 (45.2)
38:46 (10.2)
Coastal strip north of 42°S
1049 (7.3)
6:33 (1.7)
SMG, SJG and adjacent
continental shelf
1442 (10.1)
6:37 (1.7)
1
14335
379:14
3
Off shore
(aerial)
Total
N°
sightings
N° daily surveys
F M A M J J A S O
1
5
1
3
1
5
1
5
9
1
1
6
2
2
2
2
2
5
1
7
8
4
5
9
7
9
1
2
1
5
7
3
2
154
0
4
4
0
2
18
1
0
1
13
5
176
Figure 2. Distribution of SAFS groups sighted at sea during the study period 2006-2011. Isobaths are shown every 50 m.
(austral autumn); then, their number reaches a peak in
winter (July to August), followed by a gradual
decrease during spring, until they disappear during
summer. The fluctuation observed in Punta Mogotes
was related to the fluctuation in the number of
individuals from breeding colonies in Uruguay: the
greatest dispersion of individuals from the rookeries of
Uruguay takes place during autumn, whereas their
Figure 3. Mean number of SAFS per month counted on
Islote Lobos. Numbers over bars represent the number of
years sampled.
return to the rookeries starts in October (Bastida &
Rodríguez, 1994; Ponce de León & Pin, 2006). Based
on this observation, Bastida & Rodríguez (1994)
576
580
suggested that the individuals observed in Buenos
Aires originate from the colonies in Uruguay. Since a
similar seasonal pattern was observed in SMG, we
could speculate that the fur seals observed in SMG
might also come from the breeding colonies in
Uruguay. Also, the occurrence of SAFS individuals in
Brazilian coast during winter and spring also
demonstrated the large distances that animals of
Uruguayan colonies may perform during the postreproductive season (Pinedo, 1990; Sanfelice et al.,
1999). However, the movements of South American
fur seals of central and southern rookeries of
Patagonia are unknown, and fur seals of SMG might
also come from these rookeries.
Considering fur seals on land and at sea at the
same time, the maximum number of individuals was
estimated at 1,681 by August (08/23/2007). This
number represents a minimum of the total individuals
that may be using the study area in a given year
because it is assumed that not all individuals are
counted in a single survey.
Figure 4. Mean encounter rate per month of SAFS sighted at sea during coastal nautical surveys north of 42°S (CN),
off shore nautical surveys (ON) and coastal aerial surveys north of 42°S (CA). Bars over columns show the standard
error of the encounter rate calculated for each month. The figure also shows the monthly effort made during coastal
nautical surveys (north of 42°S) between 2006 and 2011 (Effort CN). 581
577
The presence of SAFS in the SMG may be a
consequence of the population expansion that has been
suggested for the Atlantic. Although it is unknown
when the current occupation of SMG by the SAFS
started, it is likely that it is recent, not beyond the last
10 to 20 years. The first records of this species
available in the study area are from a census
conducted on Islote Lobos in February 1995. Despite
of the censuses of the rookeries, prior to 2006 there
were no systematic sighting surveys of marine
mammals in the area and the season where and when
fur seals are actually observed. Then, it is difficult to
perform a historical reconstruction of the occupation.
However, it is interesting to note that although
occasional sightings at sea (during fisheries research
surveys) and strandings of different marine mammals
were recorded and reported during the 1980's and
early 1990's (González, 1990; González et al., 1992),
these reports did not include SAFS. Moreover, from
the mid-twentieth century several researchers have
reported South American fur seal settlements at
various locations along the coast of Argentina (south
of the SMG), but never on the shores of SMG,
although these were also examined (Carrara, 1952;
Vaz-Ferreira, 1982; Crespo et al., 1999; Tunez et al.,
2008). This observation leads to the assumption that
the species was absent in SMG at least during the mid
to late twentieth century, and reinforces the hypothesis
of a recent occupation. On the other hand, recent
archeological studies conducted on the shores of SMG
revealed that the SAFS was one of the main food
sources of human groups (hunter-gatherers) who lived
in such coasts between 4,000 and 700 years ago
(Borella, 2007). This finding suggests that the current
presence in the gulf corresponds to a reoccupation of
this area.
The importance of SMG in the ecology of SAFS
seems to depend on different factors and/or its combination. SMG constitutes an intermediate geographic
zone between the colonies of Uruguay and those of
central and southern Patagonia. This system is located
more than 1,000 km away from the colonies of
Uruguay and more than 400 km away from the
colonies of the central coast of Patagonia. If fur seals
move between these two areas, SMG would be a
strategic location and would be used by some
individuals for different purposes, as resting and/or
feeding.
Regarding the last, exploiting food resources in
SMG may allow fur seals to replenish the energy
reserves expended whilst moving between Uruguay
and Patagonia or accumulate energy reserves necessary for the breeding season. These hypothesis are
supported by the fact that two of the main prey items
of the South American fur seal, the anchovy Engraulis
anchoita and the juvenile hake Merluccius hubbsi
(Naya et al., 2002; Szteren et al., 2004; Ponce de León
& Pin, 2006), are found in abundance in the gulf
during the same seasons in which fur seals are present
(Madirolas & Castro-Machado, 1997; Hansen et al.,
2001; Buratti et al., 2006; Romero et al., 2010;
Ocampo-Reinaldo et al., 2011).
Lastly, SMG has availably of physical environment suitable for coastal settlements. The new
settlement reported in this work, the Islote Lobos,
presents the typical physiognomic characteristics that
have been described for most of the SAFS colonies:
rocky, steep, isolated from the continent and with tide
pools (Vaz-Ferreira, 1960; Schiavini, 1987; Bastida &
Rodríguez, 1994; Crespo et al. 1999; Sanfelice et al.,
1999; Stevens & Boness, 2003). These features would
be selected by fur seals because they provide a
suitable environment to carry out thermo-regulatory
behaviors (tide pools and piles of rocks that give them
shade) and to avoid predators or human disturbance
(steep terrain and/or isolated from the mainland;
Stevens & Boness, 2003). Specifically, the Islote
Lobos is a granitic outcrop separated from the
mainland by a distance of 2 km, with an approximate
surface of 23,500 m2, and with tidal pools, large rocks
and cracks in the substrate (Gelos et al., 1992). In the
study area, there are other sites that have some of the
physiognomic characteristics mentioned above and
that could potentially be used as rookeries by fur seals,
but so far no fur seals have been detected there.
The Islote Lobos is located within a Marine
Protected Area (MPA) known as “Complejo Islote
Lobos”, created in 1977 (Decree N°1402, Río Negro
Province Government), to protect a breeding colony of
South American sea lions and nesting areas of several
seabirds species (Tagliorette & Manzur, 2008). This
MPA holds a management category type IV
(Habitat/Species Management Area) of the IUCN
standard. This conservation status coupled with the
access restrictions imposed by natural terrain features
determine very low levels of disturbance on this
complex of islands throughout the year. It is hoped
that the maintenance over time of these conditions
favor the presence of SAFS individuals in the area, so
the monitoring of the abundance of the species along
the year jointly with other studies designed to assess
ecological aspects, will be essential to understand the
causes and perspectives of the re-colonization process.
The whole studied area may serve as a corridor
connecting northern and southern rookeries, possibly
allowing the interchange of individuals. Although
reproductive activities were not observed, the availability of a feeding or resting area may allow
individuals to interchange the places where they mate.
If such an area was not available, isolation among
colonies could be more accentuated, with important
consequences on population dynamics.
To conclude, this paper reports the presence of a
significant number of SAFS (both on land and at sea)
in SMG during the post-reproductive season. The
presence of this species in this ecosystem is recent and
probably is a consequence of the population expansion
that has been suggested for the Atlantic region. The
importance of SMG in the ecology of SAFS seems to
lie on three factors a) the strategic location of potential
movements of individuals between distant colonies, b)
the availability of food resources, and c) the physical
environment suitable for coastal settlements.
ACKNOWLEDGEMENTS
This study was carried out with institutional and
logistical support by the Instituto de Biología Marina
y Pesquera Almte. Storni (Universidad Nacional del
Comahue-Ministerio de Producción de Río Negro),
Centro Nacional Patagónico (CONICET) and Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco.
Prefectura Naval Argentina also provided logistical
support. Financial support was given by the Project
ARG-02/G31 and ARG-02/018 (GEF/PNUD), AECI
(Agencia Española de Cooperación Internacional) and
Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica (Research projects PICT-2001 N°04025, PID2003 N°371, PICT-2006 Start Up N°1575 and PICT
N°-04 MINCyT/CONAE SAC-D Aquarius Science
Team). We are also grateful to Fausto Firstater for
reviewing the manuscript, and Florencia Grandi and
Damián Vales who helped reviewing the historical
database.
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Actividad antibacteriana de melanina de Octopus mimus
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584
Short Communication
Determinación de la actividad antimicrobiana de la melanina purificada, a
partir de la tinta de Octopus mimus Gould, 1852(Cephalopoda: Octopodidae)
Marco Vega Petkovic1
1
Departamento Ciencias Básicas, Universidad Santo Tomás
Héroes de la Concepción 2885, Iquique, Chile
RESUMEN. Los cefalópodos, constituyen importantes modelos biomédicos orientados a vertebrados, con
potencial farmacológico. Estos animales poseen una glándula de tinta, que produce un líquido marrón o negro
(tinta), con una elevada concentración de melanina, a la cual se le han atribuido propiedades antibacterianas.
Con esta información, se busca determinar el efecto protector de la melanina de Octopus mimus, mediante la
extracción y purificación de la tinta y posterior evaluación de su actividad antimicrobiana frente a dos cepas
(Staphylococcus aureus y Escherichia coli). Los resultados indican una actividad antimicrobiana moderada, en
comparación con el antibiótico comercial (ampicilina 0,05 mg mL-1), y una concentración inhibitoria mínima
diferencial entre ambas cepas bacterianas.
Palabras clave: pulpo, Octopus mimus, melanina, actividad antibacteriana.
Determination of the antimicrobial activity of purified melanin from the ink
of Octopus mimus Gould, 1852 (Cephalopoda: Octopodidae)
ABSTRACT. Cephalopods are important biomedical models oriented to vertebrates, with pharmacological
potential. These animals possess a gland of ink, which produces a black or brown liquid (ink), with high
concentration of melanin, which have been ascribed antibacterial properties. Based on this information, we
sought to determinate the protective effect of Octopus mimus melanin through the extraction and purification
of the ink, and further evaluation of its antimicrobial activity against Staphylococcus aureus and Escherichia
coli. Our results indicate a moderate antimicrobial activity, compared with commercial antibiotic (ampicillin
0.05 mg mL-1), and a minimum inhibitory concentration differential between the two bacterial strains.
Keywords: Octopus mimus, melanin, antibacterial activity.
___________________
Corresponding author: Marco Vega Petkovic (mvegap@santotomas.cl)
Debido a sus características biológicas, hoy en día,
además de un interés económico, los cefalópodos
constituyen importantes modelos biológicos para
estudios biomédicos orientados a vertebrados, en
aspectos neurofisiológicos, toxicológicos, conductuales, moleculares, endocrinos y bromatológicos,
entre otros, los cuales están en continua investigación
en el National Resource Center for Cephalopods
(NRCC).
Los cefalópodos son animales nadadores dioicos,
carnívoros y de concha interna reducida (Vega, 2009).
En la cavidad del manto poseen un sistema digestivo
dispuesto en forma de U y, a excepción de algunas
especies de profundidad, todos poseen un órgano
especial provisto de una glándula y una bolsa de la
tinta, junto al intestino, que desemboca en el ano
(Vega, 2009). La glándula produce un líquido marrón
o negro, con una elevada concentración de melanina,
que se almacena en la bolsa de la tinta. Cuando el
cefalópodo se encuentra en peligro, expulsa la tinta a
través del ano. La tinta, que es de naturaleza alcaloide,
disminuye o bloquea los órganos quimiorreceptores de
sus depredadores, formando una cortina de humo que
confunde al enemigo (Hanlon & Messenger, 1996).
La melanina es uno de los pigmentos más comunes
y de mayor distribución en la naturaleza (Urán &
Cano, 2008). Es responsable de la coloración de
plantas y animales, se encuentra en los ojos, cabello,
piel, plumaje, cáscara de los huevos, cutícula de los
insectos, en la pared y el citoplasma de muchos
microorganismos, en las neuronas de la sustancia
nigra, en los hepatocitos en los humanos, y también en
585
la tinta de los cefalópodos (Urán & Cano, 2008). La
melanina de la tinta de los cefalópodos es,
principalmente, del tipo eumelanina, que es sintetizada
desde el indol-5,6-quinone, que es producido vía 5,6dihydroxyindol, y 3,4-dihydroxy phenylalanine (DOPA)
a partir de la tirosina (Sugiyama et al., 1989). Se le
han atribuido varias propiedades, tales como,
camuflaje y defensa ante depredadores (Derby, 2007),
conservación de alimento (Sugiyama et al., 1989),
elevación de la competencia inmunológica, efectos
contra la radiación (Lei et al., 2007), efectos
antitumorales y antioxidantes (Zhong et al., 2009),
efectos antibacterianos (Sugiyama et al., 1989;
Funatsu et al., 2005) y actividad antiviral, contra el
virus de la inmunodeficiencia humana (Urán & Cano,
2008), entre otras. Debido al amplio desarrollo en los
últimos años de los medicamentos de origen marino,
la búsqueda de fármacos eficaces de protección celular
procedentes del mar se ha convertido en una
importante actividad (Zhong et al., 2009).
En el caso de los cefalópodos de aguas chilenas, su
alta biodiversidad, importancia pesquera (Rocha &
Vega, 2003; Vega, 2009), ciclos biológicos,
estrategias de vida, estructuras duras y blandas,
comercialización y alimentación del ser humano,
resultan idóneas y pueden asegurar un enorme
potencial subutilizado para la producción de compuestos con propiedades farmacológicas (Sundaram,
2009; Rajasekharan et al., 2011). No obstante, con
excepción de Dosidicus gigas, protagonista en el
crecimiento de la neurofisiología (Schmiede & Acuña,
1992), ninguna de las restantes especies ha despertado
un verdadero interés en Chile para su uso en
investigaciones biomédicas.
Con base en la información anterior, se buscó
medir el efecto protector de la melanina de Octopus
mimus, a través de la extracción y purificación de la
tinta y posterior evaluación de su actividad antimicrobiana, mediante la concentración inhibitoria mínima (CIM), frente a dos cepas bacterianas (Staphylococcus aureus y Escherichia coli).
A partir de los desembarques de la flota artesanal
de Iquique, en octubre de 2011, se colectaron diez
ejemplares en buen estado de pulpo del norte, Octopus
mimus. Los pulpos de los que se extrajo tinta (10
ejemplares), medían entre 110 y 150 mm de longitud
dorsal de manto, y pesaron entre 880 y 1600 g. Sobre
la base de mediciones estandarizadas para cefalópodos
(Vega, 2009), cada uno fue identificado a nivel
específico. De cada ejemplar se extrajo la bolsa de
tinta, se pesó y almacenó en bolsas plásticas
etiquetadas a -15ºC, hasta su análisis en el laboratorio
de Ciencias Básicas de la Universidad Santo Tomás de
Iquique. A continuación, con la tinta descongelada, se
procedió a extraer y purificar la melanina mediante
tratamiento con 0,5 M de HCl, bajo agitación
magnética (Magarelli et al., 2010), añadiendo a cada
muestra el doble de solución de HCl 0,5 M, 30 min de
agitación magnética, reposo por 24 h a 10ºC,
separación del sólido por centrifugado a 10.000 rpm y
5ºC por 15 min, lavado del sólido tres veces con HCl
0,5 M, agua y acetona, y secado por 24 h. La melanina
obtenida fue pesada y preparada disolviendo cada
muestra en 0,1 M de buffer de carbonato de sodio (pH
10,3), hasta obtener una concentración de trabajo 4 mg
mL-1. De cada muestra de tinta se obtuvo el
rendimiento de melanina sobre la cantidad de tinta de
la bolsa. Para determinar la concentración inhibitoria
mínima (CIM) de la melanina de O. mimus, se utilizó
el método de macrodilución, mediante el cual, fueron
reconstituidas a temperatura ambiente dos especies
bacterianas que se mantenían congeladas y, posteriormente, cultivadas en medio sólido (agar sangre y
Mc Conckey BBL), a 37ºC por 24 h en condiciones de
aerobiosis en estufa de cultivo (Memert). Las dos
cepas bacterianas correspondieron al tipo Escherichia
coli ATCC 25922 y Staphylococcus aureus ATCC
25923. Luego, se preparó el inóculo de trabajo
tomando 4 a 5 colonias bacterianas, bien aisladas del
cultivo ya crecido, en medio sólido nutritivo y su
posterior inoculación en 5 mL de caldo Müller Hinton
BBL, incubando por 2 h a 37ºC en estufa. Enseguida,
se ajustó la turbidez del inóculo con solución salina
0,9% estéril hasta 0,5 de la escala de McFarland,
quedando cada suspensión de 1 a 2x108 UFC mL-1
aproximadamente. Posteriormente, se usó el método
de diluciones seriadas dobles (1:2) en medio líquido
(Vanden & Vlietinck 1991), por medio del cual se
depositó en tubo Kant 0,2 mL de melanina extraída
del pulpo en 0,2 mL de solución salina 0,9% estéril.
Se obtuvo 5 diluciones dobles (1:2, 1:4, 1:8, 1:16,
1:32) y se inocularon los tubos Kant, que contenían las
distintas diluciones, con 0,1 mL de cultivo bacteriano
líquido ajustado a 0,5 McFarland correspondiente a E.
coli y S. aureus por separado. Luego se incubaron los
tubos a 37ºC por 24 h, y se examinó la turbidez
observada en cada tubo y posterior siembra en agar
nutritivo (Müller Hinton BBL), para comprobar la
mortalidad bacteriana. La concentración inhibitoria
mínima (CIM) de la melanina de cefalópodo frente a
cada bacteria, se determinó a través de la inhibición
del crecimiento bacteriano en 90%. Finalmente, se
elaboró y corrió en paralelo un control positivo hecho
a partir de una solución de ampicilina 0,05 mg mL-1,
el cual se trató con la misma técnica de las diluciones
seriadas dobles hasta determinar la CIM, y a su vez, se
elaboró y corrió un control negativo hecho a partir del
buffer de extracción usado para diluir la melanina
presente en la tinta del pulpo, el cual fue tratado bajo
las mismas condiciones.
586
584
Actividad antibacteriana de melanina de Octopus mimus
Tabla 1. Actividad antibacteriana de melanina 4 mg mL-1 de O. mimus. Control positivo (ampicilina 0,05 mg mL-1).
Cepa bacteriana
Melanina mg mL-1
Ampicilina mg mL-1
0.05
0.15
0.4
1.3
4
0.002
0.001
0.002
0.01
0.02
Staphylococcus aureus
---
---
--
+
+
---
---
-
+
+
Escherichia coli
---
---
--
-
+
---
---
-
+
+
No hay actividad. (-) 90.000 ufc mL-1, (--) 100.000 ufc mL-1, (---) > 100.000 ufc mL-1; Hay actividad (+).
presente en la tinta del pulpo, el cual fue tratado bajo
las mismas condiciones.
La melanina del pulpo mostró actividad antimicrobiana contra ambas cepas bacterianas, ya que a
concentraciones menores a 0,4 mg mL-1 de melanina y
0,002 mg mL-1 de ampicilina (diluciones iguales y
menores a 1:27), hubo resistencia o desarrollo
bacteriano en ambas cepas a partir de 100.000 y
90.000 ufc mL-1, respectivamente (Tabla 1). La
concentración inhibitoria mínima (CIM) de la
melanina contra E. coli, fue de 1,3 mg mL-1, mientras
que contra S. aureus, fue de 4 mg mL-1. El control
positivo, que correspondía a una solución de
ampicilina 0,05 mg mL-1 (antibiótico), presentó una
CIM de 0,01 mg mL-1 para ambas cepas bacterianas.
El control negativo, en cambio, correspondiente al
buffer de extracción, no presentó ninguna actividad
antimicrobiana.
Para esta especie, los resultados indican que la
melanina posee actividad antimicrobiana, más baja
que la de un potente antibiótico comercial (ampicilina
0,05 mg mL-1). La actividad antimicrobiana ha sido
estudiada en varios moluscos. En el caso de los
cefalópodos, se ha reportado actividad en distintas
estructuras, tales como masas de huevo, extracto
metanólico del tejido corporal y tinta (Takai et al.,
1983; Sugiyama et al., 1989; Funatsu et al., 2005;
Sundaram, 2009; Rajasekharan et al., 2011;
Ramasamy et al., 2011). En el caso de esta última
estructura, se ha estudiado la actividad antibacteriana
de Photololigo duvaceli, Sepia pharaonis y
Sepioteuthis lessoniana contra especies de patógenos
humanos (Mochizuki, 1979; Nirmale et al., 2002;
Chakco & Patterson, 2005), y de Octopus vulgaris
(Mochizuki, 1979) contra secreciones de jugos
gástricos de rata (Mimura et al., 1982), entre otras.
Hasta ahora, no había información respecto de la
actividad antimicrobiana de la melanina del pulpo del
norte de Chile (Octopus mimus).
En cuanto a la determinación de la concentración
inhibitoria mínima (CIM) de la melanina, el método
de macrodilución resulta idóneo y estándar en este
tipo de estudio, sin embargo, también es usual
complementarla con el método de difusión en agar
(Koneman et al., 1987), situación que se pretende
realizar en un estudio posterior.
AGRADECIMIENTOS
Se agradece al Fondo de Investigación de la Dirección
y Postgrado de Universidad Santo Tomás (Proyecto
Investigación D.N.I.P. UST).
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2013 of Euthynnus alleteratus in central Colombian Caribbean
Feeding
588
Short Communication
Diet and feeding ecology of the little tunny, Euthynnus alletteratus (Pisces:
Scombridae) in the central Colombian Caribbean: changes in 18 years
Camilo B. García1 & Camila Posada2
1
Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia
Av. Cra. 30 Nº45-03, Bogotá, Colombia
2
Dirección de Investigaciones, Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano
Cra. 2 Nº11-68, Rodadero, Santa Marta, Colombia
ABSTRACT. Trophic ecology and diet of the little tunny (Euthynnus alletteratus) in central Colombian
Caribbean is described. The little tunny is a pelagic top predator but not a voracious fish (trophic level of 4.49,
Q/B of 10.8). Its diet seems impoverished when compared with a study conducted in 1986 in the same general
location and with studies in other locations. Moreover, the main diet item has changed, new items have
appeared and other have disappeared in the time interval between 1986 and the present study (2003/2004, 18
years). Lack of monitoring of pelagic fish populations precludes the identification of tendencies but a regime
change hypothesis is worth investigating. The little tunny eats more in the dry season than in the rainy season
and diet items change with seasons in line with findings of other studies that signal correlations between
seasons and diet. Likewise, local little tunny eats more in the afternoon than in the morning which suggests it
eats in daylight not in the night contrary to what has been found in studies somewhere else.
Keywords: trophic ecology, little tunny, Euthynnus alletteratus, Colombian Caribbean.
Dieta y ecología trófica del bonito, Euthynnus alletteratus (Pisces:
Scombridae), en el Caribe colombiano central: cambios en 18 años
RESUMEN. Se describe la ecología trófica y dieta del bonito (Euthynnus alletteratus) en el Caribe central
colombiano. El bonito es un predador tope pero no un pez voraz (nivel trofico 4,49; Q/B 10,8) su dieta parece
empobrecida en comparación con un estudio hecho en 1986 en la misma localidad general y con estudios en
otras localidades. Además, el ítem dietario principal cambió, nuevos ítems dietarios aparecieron y otros
desaparecieron entre 1986 y 2003/2004 (18 años, al presente estudio). La falta de monitoreo de las
poblaciones de peces pelágicos impide la identificación de tendencias pero la hipótesis de un cambio de
régimen podría ser una hipótesis a explorar. El bonito consume más alimentos en la época seca que en la
época húmeda y los ítems dietarios cambian con la época climática en línea con otros estudios que señalan
correlaciones entre estaciones y dieta. Igualmente, el bonito consume localmente más en la tarde que en la
mañana lo que sugiere un hábito diurno de alimentación, no nocturno como lo señalado para otras localidades.
Palabras clave: ecología trófica, bonito, Euthynnus alletteratus Caribe colombiano.
___________________
Corresponding author: Camilo B. García (cbgarciar@unal.edu.co)
The little tunny (Euthynnus alletteratus Rafinesque,
1810) is a medium size epipelagic and neritic tuna
with anphiatlantic tropical and subtropical distribution
including the Mediterranean Sea (Collette & Nauen,
1983). Boyce et al. (2008) signal occurrences of little
tunny in a range of sea surface temperature from 18 to
30°C. It is a top predator with estimated consumption
to biomass ratio (Q/B) of 9.1 or 13.4, according to the
empirical model used (Opitz, 1996), and trophic level
in the range 4.00 (Rooker et al., 2006) to 4.50
(Stergiou & Karpuzi, 2002). However, it is also prey
of a range of predators including whale sharks that
feed on its eggs (Hoffmayer et al., 2007; de la ParraVenegas et al., 2011), sea birds (Hensley & Hensley,
1995), other tunas (Dragovich & Patthoff, 1972;
Karakulak et al., 2009), wahoo (Manooch & Hogarth,
1983) and blue marlin (Pimienta et al., 2001).
Cannibalisms have also been reported (Klawe, 1961;
Bahou et al., 2007).
589
The diet of little tunny has been described from a
number of places. Authors concur in that little tunny is
an opportunistic species just eating what is available
which is not surprising for an extended species. Thus
Bahou et al. (2007) list for the Ivory Coast as much as
21 fish species and Manooch et al. (1985) for
southeastern and gulf coasts of the United States list
23 fish species as part of its diet, and in both cases
with a long complement of invertebrates. Interestingly
in Ivory Coast the main items were demersal fishes
(Priacanthus arenatus and Trichiurus lepturus) whereas in southeastern United Sates main items were
small pelagic fishes (Sardinella aurita). In the central
Mediterranean Sea, Faulatano et al. (2007) reported
Maurolicus muelleri, a bathypelagic fish, as main prey
item. In Venezuela, Etchevers (1976) reported that
Sardinella anchovia (currently S. aurita) was an
important prey item in the diet of this species.
Changes in the prevalence and size of dietary items
related to season and growth of individuals have been
detected. Bahou et al. (2007) found that scombrids in
Ivory Coast were significantly more important in the
upwelling season than otherwise. These authors also
found a positive correlation between fish prey size and
little tunny size as Faulatano et al. (2007). Sylva &
Rathjen (1961) and Manooch et al. (1985) found
migratory movements off southeastern United States
with little tunny moving southwards in fall/spring and
northwards in summer. Manooch et al. (1985)
mentioned that prevalence of fish with respect to
invertebrates increased with size of little tunny. The
little tunny is a visitor of artificial reefs (Rooker et al.,
1997; Arena et al., 2007) and fish aggregation devices
(Menard et al., 2000).
In Colombian Caribbean waters the litte tunny
(locally known as “bonito”) is incidentally fished by
the artisanal fleet (e.g., Criales-Hernández et al.,
2006). On the basis of interviews to fishermen, Garcia
(2010) found that the little tunny is used for
consumption and as bait but it does not qualify in the
top 11 species of interest for them (C.B. García,
unpublished data). In the study area (see below)
landings of little tunny occur the year round with a
slight increase the second part of the year (mostly the
rainy season), although monthly multiannual mean
landings as kg/trip are very variable (GómezCanchong et al., 2004).
The only diet study of little tunny in Colombian
Caribbean waters is that of Moreno (1986): clupeoids
(Harengula sp., Sardinella sp. Ophistonema oglinum)
and carangids (Decapterus sp.) were found to be the
main diet items.
This study presents the diet of little tunny as of
2003 and 2004 (see below) contrasted with the data of
Moreno (1986), reports its Q/B and trophic level and
determines whether the seasons (dry vs. rainy season)
and the time of capture (morning vs afternoon but not
in the night) have influence on the diet.
Sampling was done in Taganga Bay and the
National Natural Park Tayrona (NNPT), situated on
the central Colombian Caribbean Sea (11°21´00”11°15´33”N, 73°54´06”-74°12´33”W). This coastal
zone is influenced by the Caribbean Current,
generated by the trade winds (“Alisios”), and the
Panama-Colombia Countercurrent and is characterised
for presenting a seasonal upwelling during the dry
season that goes from December to April (Ramírez,
1990; Andrade, 2001).
Fishes were captured by artisanal fishermen during
their routine work with beach seines and by trolling
(fishermen use both fish and artificial lures) from
March 2003 to May 2004, thus covering the dry
(December to April) and the rainy (May to November)
seasons. Times of capture were before and afternoon
but not in the night. Individuals were weighted,
measured (fork length in cm) and sexed, and their
stomachs were immediately removed and injected
with a buffered solution of ethilic alcohol (70%),
neutralised formaldehyde (10%) and marine water in
proportion 4:1:3. The stomachs were refrigerated until
their analysis. Prey items were enumerated, identified
to the lowest possible taxonomic level and weighted
(wet weight). Results and analysis are given in terms
of weight as descriptions like frequency of occurrence
are useless for trophic modeling (see Stobberup et al.,
2009). Unidentifiable stomach material, i.e. material
too digested to be identifiable even as appendices or
other body parts amounted to 4.9% in average weight.
This material was excluded in subsequent percentage
weight calculations. General categories made of
identifiable body parts, for instance, “teleosts” were
distributed proportionally among identified fish
species or genera and so on.
The consumption/biomass (Q/B) ratio was estimated by means of an empirical model proposed by
Palomares & Pauly (1998) that for carnivore fishes is:
Q/B = 10 [(7.964 - 0.204 * log W ∞ - 1.965 *(1000/
(Tc + 273.15)) + 0.083 * A]
where W∞ is the asymptotic weight of the individuals
(wet weight, in g), Tc is the mean annual habitat
temperature for the fish population in question (in °C)
and A is the aspect ratio of the caudal fin (unitless).
The asymptotic weight (W∞) was estimated considering the maximum size of little tunny reported for
the study area (Moreno, 1986), using the relation
proposed by Pauly (1986):
Feeding of Euthynnus alleteratus in central Colombian Caribbean
W∞ = Wmax /0.86
Sea surface temperature was registered between
September 2002 and March 2004 in Taganga Bay (n =
57) to obtain mean annual habitat temperature. The
aspect ratio (A) of the caudal fin, a measurement of
fish activity (Pauly, 1986) was estimated as:
A = h² s-1
where h is the distance between the upper and lower
lobule and s is the surface area of the caudal fin (n =
22). Fins were projected on millimetre paper to
estimate s.
Trophic level (defined as the weighted mean
trophic level of prey items) of little tunny was
estimated using the application TrophLab (Pauly et
al., 2000). TrophLab allows three levels of taxonomic
resolution of diets and postulates trophic levels for
preys in the diets. Thus percentage weight was
assigned to items according to constrains in TrophLab.
See García & Contreras (2011) for a review of
Colombian Caribbean fishes trophic levels.
Resampling procedures (see, for instance, Manly,
1998, for an introduction of such methods in biology)
were used to test whether mean fork length, mean fish
weight and mean weight of stomach content (including unidentifiable material) were different (one tailed
tests) between seasons (dry vs rainy season) and
between time of capture (6 to 13 h, in the morning, vs
13 to 18 h, in the afternoon). Routines for the effect
were written with the program Statistics 101, v. 1.5.3
(http://www.statistics101.net/) whereby the data of the
two groups to be compared are combined and
resampled with replacement iteratively, the difference
of the two resample means at each iteration is recorded and the percentage of time that this difference is
equal or exceeded the observed difference is taken as
the P-value. Bias corrected 95% bootstrap confidence
intervals were fitted to means
A total of 46 stomachs were collected of which 44
contained food. Table 1 shows the general diet of little
tunny in 2003/2004 compared to what Moreno (1986)
found (1985/1986). Diet in 2003/2004 seems impoverished with respect to 1985/1986. At family level
clupeoids are still the most important prey item
followed by carangids, but a number of fish families
do not appear in 2003/2004 while mugilids were
absent in 1986. At genera and species level there are
less items, some items have changed importance,
some have disappeared and some are new in
2003/2004 compared to 1985/1986. Notably the dwarf
herring (Jenkinsia lamprotaenia) has become the main
single dietary item in 2003/2004 while absent in 1986.
Squids were present in 2003/2004 but absent in
1985/1986 (Table 1).
590
588
The Q/B ratio estimated for little tunny was 10.8
meaning that this fish consumes 10.8 times its own
weight in a year. These Q/B ratio is less than that
reported by Opitz (1996) of 13.4 using the same
empirical model as here. Estimated trophic level was
4.49 that compares well with the 4.47 trophic level
estimated for Moreno´s (1986) data (García &
Contreras 2011) and the 4.50 trophic level estimated
by Stergiou & Karpuzi (2002) but it is somewhat far
from the estimate of 4.00 estimated by Rooker et al.
(2006).
Table 2 shows mean values, range and confidence
intervals for stomach content, fork length and fish
weight according to season and capture time. Means
for fork length and fish weight were rather similar to
each other both in terms of season and capture time
(Table 2). Interestingly mean values for stomach
content for both the dry season and capture time
afternoon were notably higher compared to their
counterparts (Table 2). Hypothesis tests, however,
turned out to be not significant (P > 0.05) with the
exception of the comparison dry season vs. rainy
season for stomach content that was marginally
significant (P = 0.07).
Diet of little tuna in the central Colombian
Caribbean looks poor in terms of taxonomic richness
compared to what has been reported elsewhere.
Joining the lists of Moreno (1986) and this study 11
fish species and one family were found in the
stomachs (Table 1) in contrast to 21 and 23 fish
species reported by Bahou et al. (2007) and Manooch
et al. (1985), respectively. One first reason for this
finding may be the different number of stomachs (with
food) sampled in the studies: 166 in the case of Bahou
et al. (2007) and as much as 1212 in the case of
Manooch et al. (1985) versus 109 adding Moreno
(1986) and this study. Nevertheless it is an open
question in which extension local diversity influences
this result.
The impression of impoverishment is also valid
when comparing Moreno (1986) and this study (Table
1). The reason for the impoverished diet of little tunny
as of 2003/2004 compared to its diet in 1985/1986 is
not clear. Differences in stomach numbers (with food),
44 in this study, 65 in the study of Moreno (1986)
might explain this finding but further sampling would
be needed to obtain conclusive evidence. More
intriguing are the differences in the taxonomy of diet
items and in the ranking of common diet items, taking
into account that the study area is almost the same and
that sampling in both studies covered most of the year.
Lack of monitoring in the area precludes identification
of trends in local fish pelagic populations or
characterization of their dynamics. Regime shifts that
591
589
Table 1. Comparison of diet of Euthynnus alletteratus in 1985/1986 (modified from Moreno, 1986) and 2003/2004 (this
study). %W: percentage weight.
This study
Moreno (1986)
Diet items
Fish Family
%W
Diet items
Fish Family
%W
Jenkinsia lamprotaenia
Sardinella aurita
Decapterus sp.
Mugil curema
Opisthonema oglinum
Harengula humeralis
Loligo sp.
Sepioteuthis sepioidea
Coronis sp.
Clupeidae
Clupeidae
Carangidae
Mugilidae
Clupeidae
Clupeidae
34.9
19.5
15.6
10.2
8.8
7.5
1.7
1.1
0.8
Decapterus sp.
Harengula sp.
Sardinella sp.
Hemiramphus brasiliensis
Opisthonema oglinum
Ictioplancton
Anchoviella sp.
Coronis sp.
Squilla sp.
Dactylopterus volitans
Engraulis eurystole
Anchoa sp.
Synodontidae
Penaeidae
Zoeas
Carangidae
Clupeidae
Clupeidae
Hemiramphidae
Clupeidae
29.7
20.4
17.8
12.5
7.1
5.4
2.0
1.6
1.4
1.3
0.4
0.1
0.1
0.1
0.1
Engraulidae
Dactylopteridae
Engraulidae
Engraulidae
Synodontidae
Table 2. Mean stomach content (wet weight, g, including unidentifiable material), fork length (cm) and body weight (wet
weight, g) of little tunny (Euthynnus alletteratus) according to season and sampling time in the central Colombian
Caribbean. N for the rainy season = 28 stomachs; N for the dry season = 16 stomachs; N for morning (00 to 13 hours) =
13 stomachs; N for afternoon (13 to 18 h) = 31 stomachs. Confidence Intervals are bias corrected 95% bootstrap
confidence intervals.
Stomach content
Rainy season
Dry season
Morning
Afternoon
Fork length
Rainy season
Dry season
Morning
Afternoon
Fish weight
Rainy season
Dry season
Morning
Afternoon
Range
Mean
0.02-38.49
0.16-84.86
0.02-34.50
0.05-84.86
6.65
13.90
6.39
10.50
3.34-11.00
5.97-27.19
2.37-12.74
5.58-18.14
25.50-54.45
25.50-51.90
32.04-54.45
25.50-49.00
38.15
36.17
38.41
37.02
36.01-40.55
32.59-40.29
34.54-43.13
34.83-39.19
250.00-1843.75
250.00-1650.00
437.50-1843.75
250.00-1650.00
822.25
783.91
834.36
797.38
694.94-974.33
564.30-1039.77
607.21-1132.21
646.25-911.46
affect the suite and relative abundance of species have
been postulated for pelagic ecosystems in other
latitudes but not for the Caribbean where the focus has
Confidence Interval
been on the shift from stony coral dominated reefs to
macroalgae dominated reefs (e.g., Folke et al., 2004).
A hypothesis to be tested is that the pelagic ecosystem
in the central Colombian Caribbean Sea has undergone some regime shift in the course of the last 20
years.
The dwarf herring (Jenkinsia lamprotaenia), main
prey item in 2003/2004 and absent in 1985/1986, has
been previously reported as food for little tunny.
Bullis & Juhl (1967) described the feeding behaviour
of little tunny in the night when attacking an
aggregation of dwarf herring in the Lesser Antilles.
Thus its emergence and predominance in the diet of
little tunny in 2003/2004 suggest an increase in its
relative availability to little tunny in the study area as
it is also native to Caribbean Colombian waters.
García & Duarte (2002) made a compilation of
Caribbean fishes Q/B values and found that scombrids
were positioned in a middle point in a ranking of Q/B
values, i.e., they are not particularly voracious.
Although they are highly mobile (first position in the
ranking of aspect ratios) that correlates positively with
Q/B, they also occupied a high position in body
weight that correlates negatively with Q/B (Palomares
& Pauly, 1998; García & Duarte, 2002). The status of
little tunny as a top predator is confirmed here. The
remarkably consistency of trophic level estimates in
the different studies, however, is at least partly due to
the constrains in taxonomic resolution of diets in
TrophLab (Pauly et al., 2000) that tends to homogenize diets.
As fork length and fish weight were found not to
differ between seasons and between capture times, the
difference in stomach weight between seasons and
between sampling times (Table 2) are not unduly
influenced by those variables. In the study area little
tunny eats in average more in the dry season which is
characterized by an upwelling phenomenon rather
than in the rainy season. However, the supply of
nutrients in the rainy season due to continental
discharges is not much different than nutrients
supplied by deep water (Ramírez, 1987, 1990) thus the
upwelling manifests just as lower sea temperatures
and higher salinities compared to the rainy season and
not so much in dramatic changes in primary
production (Franco-Herrera et al., 2006).
Nevertheless the change from dry season to rainy
season is not without biological consequences. Thus,
for instance, in the dry season schools of juveniles
from the Mugilidae family (Mugil incilis, M. liza and
M. curema) migrate from the northern Colombian
Caribbean into the Ciénaga Grande de Santa Marta
(CGSM), the biggest coastal lagoon of the region
(Sánchez & Rueda, 1999). Transit of shrimp larvae
and juveniles in and out of the CGSM correlates with
588
592
the seasons (Lopez & García, 2001), time series of
CPUE for pelagic and demersal fishes is influenced by
both biological and ultimately by climate factors
(Manjarrés-Martínez et al., 2010), both total and the
fraction of herbivorous zooplankton biomass is higher
when the trade winds are blowing, i.e., the dry season
(Bernal et al., 2004).
Although the uneven number of stomachs in the
comparisons of seasons and capture times (Table 2)
and the high variability in presence/absence of items
among the stomachs (with most stomachs showing
just one or two items) precluded a formal multivariate
comparison of diets, there is indication of qualitative
differences in the diet of little tunny with season.
Thus, in the dry season the predominance in the diet
corresponded to Sardinella aurita, not Jenkinsia
lamprotaenia, and several taxa appear (notably Mugil
curema and Ophistonema oglinum) that are not
present in the rainy season and vice versa, notably
Harengula humeralis, although the last observation
may partly be dependent of the processing of the data
(the proportional distribution of the general category
“teleosts” among identified taxa).
In balance, both the quantitative and qualitative
observations of the diet of little tunny signals to a well
defined correlation with climate. Further observations
more extended in time are needed to untangle the web
of dependent and independent variables involved and
to decide whether causal relationships exists and
which are they in the shaping of the diet of little
tunny. Authors concur in the observation of seasonal
changes in the diet of little tunny in several locations,
e.g., Sylva & Rathjen (1961), Manooch et al. (1985)
and Bahou et al. (2007).
In average little tunny eats more in the afternoon
than in the morning (Table 2), although the difference
is not statistically significant due to high variability in
the data. Bahou et al. (2007) concluded that it feeds at
night and the observations of feeding behavior by
Bullis & Juhl (1967) were done at night. On the other
hand, tunas are reputedly visual predators although
deep dives probably for feeding have been reported
for various species, e.g., Dagorn et al. (2006) and
Wilson & Block (2009). The finding here of fuller
stomachs in the afternoon suggests that little tunny in
our study area is eating during day light. A 24 h
monitoring would be needed to settle the matter.
ACKNOWLEDGEMENTS
Comments by two anonymous reviewers helped to
improve the manuscript.
593
589
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New 2013
records of Lolliguncula (Lolliguncula) argus, northwestern Mexico
595
Short Communication
New records of Lolliguncula (Lolliguncula) argus Brakoniecki & Roper, 1985
(Myopsida: Loliginidae) in northwestern Mexico
Jasmín Granados-Amores1, Frederick G. Hochberg2 & César A. Salinas-Zavala1
1
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR), Mar Bermejo No.195
Col. Playa Palo de Santa Rita, C.P. 23090, La Paz, BCS, México
2
Santa Barbara Museum of Natural History (SBMNH), Department of Invertebrate Zoology
2559 Puesta del Sol, Santa Barbara, California, 93105 USA
ABSTRACT. Seven specimens of Lolliguncula (Lolliguncula) argus, were collected in the shrimp fisheries of
the Gulf of California and five specimens from the western coast of Baja California Peninsula, deposited in the
Santa Barbara Museum of Natural History (USA), are examined and reported. These records expand species
geographic distribution range for approximately 950 km and report the maximum size of mantle length 38.8
mm for males and 60.8 mm for females. Morphometric data of the 12 collected specimens are presented, and
species funnel organ and statoliths are described. Keywords: Loliginidae, squid, statoliths, funnel organ, Gulf of California, Mexico.
Nuevos registros de Lolliguncula (Lolliguncula) argus Brakoniecki &
Roper, 1985 (Myopsida: Loliginidae) en el noroeste de México
RESUMEN. Se reportan y examinan siete ejemplares de Lolliguncula (Lolliguncula) argus, recolectados en la
pesquería de camarón del golfo de California y cinco ejemplares depositados en el Museo de Historia Natural
de Santa Bárbara (USA), provenientes de la costa occidental de la península de Baja California Sur. Estos
registros amplían la distribución geográfica de la especie aproximadamente 950 km y la máxima longitud de
manto de 38.8 mm en machos y 60.8 mm en hembras. Se presentan datos morfométricos de los 12 ejemplares
colectados y se describe el órgano del sifón y los estatolitos de la especie.
Palabras clave: Loliginidae, calamar, estatolitos, órgano del sifón, golfo de California, México.
___________________
Corresponding author: Cesar A. Salinas-Zavala (csalinas@cibnor.mx)
Squids from the family Loliginidae (Suborder:
Myopsida) are represented by 47 species grouped in
ten genera and nine subgenera (Jereb et al., 2010).
They are widely distributed in neritic zones of
tropical, subtropical, and temperate seas around the
world, excepting Polar Regions (Young, 1972;
Okutani, 1980; (Roper et al., 1984; Hanlon et al.,
1992). In Mexico, loliginids are commonly fished
artisanally, and also caught as by-catch in trawl
fisheries for shrimp (e.g., Litopenaeus stylirostris, L.
vannamei, Farfantepenaeus californiensis, and F.
brevirostris), off the Pacific coast of Mexico and in
the Gulf of California Roper et al., 1984, 1995;
Cardozo & Valdivieso, 1988; Barrientos & GarciaCubas, 1997; Alejo-Plata et al., 2001, 2002).
Five species have been reported off the Pacific
coast of Mexico and in the Gulf of California: Lolli-
guncula (Lolliguncula) panamensis Berry, 1911,
Lolliguncula (Lolliguncula) argus Brakoniecki &
Roper, 1985, Lolliguncula (Loliolopsis) diomedeae
(Hoyle, 1904), Doryteuthis (Amerigo) opalescens
Berry, 1911, and Pickfordiateuthis vossi Brakoniecki,
1996. Lolliguncula (L.) argus is endemic to the
Eastern Tropical Pacific Ocean with known distribution from southeast Gulf of California, Mexico to
Peru (Jereb et al., 2010). Little is known about its
biology. It is a small species in which mantle lengths
of males do not exceed 30 mm and females 39 mm
(Roper et al., 1995; Jereb et al., 2010). The species is
characterized by: its small size at maturity (mantle
lengths of males 20.8 to 29.6 mm and females 20.6 to
38.8 mm); the lack of buccal suckers; and it is the only
myopsid squid in which the right ventral arm is
hectocotylized instead of the left (Figs. 2a, 2b and 2d)
(Brakoniecki & Roper, 1985).
596
In this study, new records of L. (L.) argus are
reported from Mexico, in the Gulf of California and
off the west coast of the Baja California peninsula,
captured as by-catch in shrimp fisheries. New records
of maximum size of mantle length are presented, as
well as morphometric data of the collected specimens.
In addition the species funnel organ and statolith are
described.
Specimens collected as by-catch in shrimp
fisheries off the coast of Mexico in the northern Gulf
of California and off the Pacific coast of the Baja
California Peninsula were analyzed. Five specimens in
the cephalopod collection located in the Santa Barbara
Museum of Natural History (SBMNH), California,
USA, also were analyzed.
Specimens were identified according to
Brakoniecki & Roper (1985), Roper et al. (1995), and
Jereb et al. (2010). Sixteen measurements were taken
from each individual using a digital calliper to the
nearest 0.01 mm. All measurements are defined by
Roper & Voss (1983). Measurements included: dorsal
mantle length (ML); mantle width (MW); right fin
length (RFL); fin width (FW); head length (HL); head
width (HW); eye diameter (ED); arm I length (AIL);
arm II length (AIIL); arm III length (AIIIL); arm IV
length (AIVL); hectocotylus (H); tentacle length (TL);
tentacular club length (TCL); funnel width (FuW); and
funnel length (FL).
Both the funnel organ and statolith of this species
are described based in McGowan & Okutani (1968),
Clarke (1978), and Lipinski et al. (1991).
The differences in the funnel organ are easily
distinguishable in organisms preserved in formaldehyde; in fresh organisms and organisms preserved
in alcohol differences are not that noticeable to the
naked eye. In these cases, the use of methylene blue as
an aid to bring out the structures is recommended.
Statoliths of each specimen were cleaned from tissue
excess with a soapy solution, posterioly, they were
saved in ependorff tubes with etanol 70%.
Voucher specimens of identified organisms were
selected and deposited in the collection of the Laboratorio de Cefalópodos at the Centro de Investigaciones
Biológicas del Noroeste (CEFACIB), located at La
Paz, Baja California Sur (BCS), Mexico.
Museum material examined
1 male 39 mm, 1 female 61 mm and 3 juveniles 13-23
mm ML; Mexico, Baja California Sur, off Cape San
Lucas, surface coll. Orca Expedition, night light
station, dip net, 17 March 1953; SBMNH 60043.
Twelve specimens of L. (L.) argus were identified
from localities that greatly expanded the species
known distribution range. The northern most record
extends the range approximately 950 km towards
northwestern Mexican Pacific. Of the specimens
examined seven individuals were collected as by-catch
in shrimp trawls from the northern Gulf of California
and western coast of Baja California Peninsula (Fig.
1). The remaining five specimens analyzed came from
the cephalopod collection of the Santa Barbara
Museum of Natural History (SBMNH), California,
Figure 1. Study area. Known geographical
range (coastal shadow band) of Argus brief
squid, Lolliguncula (Lolliguncula) argus,
Gulf of California; newly observed species
distribution (●) off west coast of Baja
California Sur and in the Gulf of California.
19.9
19.0
5.8
7.5
4.5
TL
TCL
FL
FuW
9.7
IAL
H
5.6
ED
14.1
9.1
HW
IVAL
9.6
HL
12.9
17.2
FW
15.9
13.4
RFL
IIIAL
10.8
IIAL
36.3
MW
111.62
Longitude (W)
ML
24.236
Latitude (N)
M
06-06-11
Data
Sex
CEFACIB-4
Record
designation
5.1
9.8
6.9
28.4
14.7
14.6
17.0
14.7
12.1
7.1
10.8
10.0
19.9
13.7
11.0
42.0
F
111.62
24.236
07-06-11
CEFACIB-5
4.9
8.0
9.2
33.7
15.9
16.4
16.9
13.4
9.0
6.1
9.4
9.1
20.6
13.9
10.3
41.1
F
111.62
24.236
08-06-11
CEFACIB-6
5.2
8.0
6.6
23.1
15.4
13.4
14.1
11.2
8.2
6.1
9.2
8.9
15.6
12.2
9.5
38.5
M
111.62
24.236
09-06-11
CEFACIB-7
4.5
6.5
6.4
23.5
12.0
11.6
12.6
10.1
7.7
5.5
9.8
7.3
14.2
10.1
9.3
32.7
M
113.45
29.18
12-12-04
CEFACIB-8
3.0
3.9
4.4
12.9
7.0
7.0
7.9
5.6
4.2
4.1
7.7
5.7
7.8
6.0
6.9
23.8
F
112.2
29.15
12-12-04
CEFACIB-9
3.8
6.3
4.4
9.7
17.6
12.1
10.5
9.5
6.8
5.4
7.9
6.3
13.2
9.7
7.4
30.9
M
114.45
26.57
28-03-06
CEFACIB-10
10.0
4.6
5.8
12.1
18.9
14.0
11.2
12.7
9.3
5.4
4.6
5.9
17.0
12.1
8.2
38.8
M
Los Cabos
Los Cabos
17-03-53
SBMNH60043
13.2
7.7
13.0
21.2
20.3
20.7
19.6
17.4
10.4
6.8
7.2
9.5
26.1
20.5
13.2
60.8
F
Los Cabos
Los Cabos
17-03-53
SBMNH60043
4.7
3.2
2.9
4.6
3.8
3.8
4.4
4.4
2.5
2.2
1.9
2.8
6.9
3.7
5.1
13.2
F
Los Cabos
Los Cabos
17-03-53
SBMNH60043
4.1
3.2
1.4
4.4
3.3
3.3
3.8
3.0
2.4
2.0
2.2
2.9
6.2
4.0
5.0
14.2
F
Los Cabos
Los Cabos
17-03-53
SBMNH60043
6.1
3.6
3.2
6.2
6.4
6.5
6.7
5.4
3.7
2.9
3.0
4.0
9.0
6.3
5.6
22.7
F
Los Cabos
Los Cabos
17-03-53
SBMNH60043
Table 1. Record designation, data, locations, Sex, and dimensions (in milimeters) of specimens of Lolliguncula (Lolliguncula) argus, ML= Mantle length, MW= mantle
width, RFL= right fin length, FW= fin width, HL= head length, HW= head width, ED = eye diameter, AIL= arm I length, AIIL= arm II length, AIIIL= arm III length,
AIVL= arm IV length, H= hectocotylus, TL= tentacle length, TCL= tentacular club length, FL= funnel length, FuW= funnel width, F= Female, M= Male. Los Cabos Baja
California Sur, Mexico (geographical coordinates are not available).
New records of Lolliguncula (Lolliguncula) argus, northwestern Mexico
597
598
USA. Of the specimens examined, five are males and
seven are females respectively, with sizes ranging
from 13.2 to 60.8 mm ML. The animals were
collected in front of San Ignacio Bay, off Cape San
Lucas, BCS, and in the great islands region of the Gulf
of California, Mexico (Table 1). Lolliguncula (L.)
argus is a small species. The previously reported size
for mature animals was 30 mm for males and 39 mm
for females (Roper et al., 1995). As a result of our
research, new records of maximum MLs are 38.8 mm
for males and 60.8 mm for females.
Lack of previous records of L. (L.) argus in the
northeastern Pacific Ocean off the coast of Mexico
can be an answer for the existing similarity within
species from family Loliginidae with distribution in
Tropical Eastern Pacific. Lolliguncula (L.) argus, is a
rare species characterized by the following features: a
short, cylindrical, and bluntly pointed posterior
mantle; small fins, nearly elliptical in outline (Figs.
2a-2b), head width about 1/4 to 1/3 of mantle length,
slightly narrower in mature females than in mature
males; mantle-funnel locking apparatus simple,
straight, ridge-and-groove type; buccal membrane 7lobed with support attached dorsally on arms I and II
and ventrally on arms III and IV; buccal lobes reduced
in size; buccal suckers absent; distinct manus and
dactylus present but carpus absent (Fig. 2c)
(Brakoniecki & Roper, 1985).
Males of L. (L.) argus differ from other species in
the genus in that the left ventral arm is hectocotylized
(Fig. 2d). The hectocotylus, is a valuable taxonomic
character that can be used to separate species
(Brakoniecki, 1986). However, in females there are no
analogous external organs that have taxonomic value.
Both funnel and statolith shapes are highly effective in
species discrimination of loliginids (Amores-Granados
et al., unpublished data). The statolith is characterized
by a smooth, rounded dorsal and lateral dome on its
posterior region. In addition the lateral and dorsal
domes are separated. The rostrum is short, wide, and
ends in a rounded shape on its ventral end. Crests are
not present in the ventral and dorsal clefts in the wing;
nevertheless, the ventral cleft presents a marked
excavation. The spur, is wide and its ventral part
rounded (Fig. 2e). In the funnel organ, the dorsolateral patches are elongate and wider on the superior
part. Ventral patches are elongate and narrow, the
superior part is sharply pointed, and the inferior ends
are round. A fold is present on the internal part that
covers 40% of the organs size. The funnel valve is
narrow with a pair of folds on its lateral parts that end
on the patches level (Fig. 2f).
The observed range of distribution constitutes a
northward expansion of this species by more than 950
Figure 2. Lolliguncula (Lolliguncula) argus (Male 30.9
mm ML CEFACIB-10). a) Dorsal view, b) ventral view,
c) tentacular club, d) hectocotylus, e) left statolith
anterior view (DD: dorsal dome, LD: lateral dome, A:
wing, R: rostrum, DI: dorsal indentation, SP: spur, VI:
ventral indentation), f) funnel organ: DP: dorsal pad, VP:
ventral pad, and FV: valve funnel.
km. Analyzed specimens included both adult (male
and female) and juvenile stages. This may indicate an
established species population in the area off the west
coast of BCS and in the Gulf of California.
Nonetheless, further studies are required.
ACKNOWLEDGEMENTS
We gratefully thank to the captain and crew of RV
‘BIP XII’ for their support during all cruises. Staff at
the Santa Barbara Museum of Natural History
(SBMNH) provided access to the specimens, research
work space, and resources during collections visits.
This work was supported by the Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnologia (CONACyT), and PADI aware
project.
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importancia comercial del golfo de California y
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(3): 600-605, 2013 Crustacean zooplankton in Chilean inland waters
600
Short Communication
Crustacean zooplankton species richness in Chilean lakes and ponds (23º-51ºS)
1
Patricio De los Ríos-Escalante1
Laboratorio de Ecología Aplicada y Biodiversidad, Escuela de Ciencias Ambientales
Facultad de Recursos Naturales, Universidad Católica de Temuco
ABSTRACT. Chilean inland-water ecosystems are characterized by their low species-level biodiversity. This
study analyses available data on surface area, maximum depth, conductivity, chlorophyll-a concentration, and
zooplankton crustacean species number in lakes and ponds between 23º and 51ºS. The study uses multiple
regression analysis to identify the potential factors affecting the species number. The partial correlation
analysis indicated a direct significant correlation between chlorophyll-a concentration and species number,
whereas the multiple regression analysis indicated a direct significant response of species number to latitude
and chlorophyll-a concentration. These results agree with findings from comparable ecosystems in Argentina
and New Zealand.
Keywords: species richness, zooplankton, chlorophyll-a, conductivity, limnology, Chilean Patagonia.
Riqueza de especies de crustáceos zooplanctónicos en lagos
y lagunas chilenas (23°-51ºS)
RESUMEN. Los ecosistemas acuáticos continentales chilenos se caracterizan por su baja riqueza de especies.
Este estudio analiza los datos disponibles en área superficial, área, profundidad máxima, conductividad,
concentración de clorofila-a y número de especies de crustáceos zooplanctónicos en lagos y lagunas entre 23º
y 51°S. El estudio utiliza el análisis de regresión múltiple para identificar factores potenciales que afectan el
número de especies. El análisis de correlaciones parciales indicó la existencia de una correlación directa entre
concentración de clorofila-a y el número de especies, mientras que el análisis de regresión múltiple indicó una
respuesta directa entre el número de especies con la latitud y la concentración de clorofila-a. Estos resultados
concuerdan con hallazgos en ecosistemas comparables, de Argentina y Nueva Zelanda.
Palabras clave: riqueza de especies, zooplancton, clorofila-a, conductividad, limnología, Patagonia chilena.
___________________
Corresponding author: Patricio De los Ríos-Escalante (patorios@msn.com)
Species number of Chilean inland waters has been
studied mainly in Patagonian latitudes (38º-51ºS). The
low species-level biodiversity found there is attributed
to oligotrophy associated with these southern latitudes
(Campos, 1984; Soto & Zúñiga, 1991; De los RíosEscalante, 2010). However, in the north of Chile,
species-level biodiversity and conductivity show an
inverse relationship (De los Ríos-Escalante, 2010).
Southern regions (45º-53ºS), present a broad range of
environmental conditions, from oligotrophic lakes to
shallow ponds, and they exhibit correspondingly wide
trophic status (Soto et al., 1994). These environmental
conditions are also associated with variation in species
number and in species associations (De los Ríos,
2008). For example, descriptions of Torres del Paine
National Park (51ºS), indicate that the species number
is regulated directly by chlorophyll concentration and
inversely by conductivity (Soto & De los Ríos, 2006).
These studies are supported by De los Ríos-Escalante
(2010), who described the zooplankton assemblages in
each hydrological region (north of Chile, central
Chile, Patagonian lakes and Patagonian ponds), as
separate geographical systems not as integrated data.
The role of trophy as a regulator of species number
has been described for Chilean lakes (Soto & Zúñiga,
1991; Woelfl, 2007). This finding is in agreement with
the general principles of community ecology that
indicate direct associations between species number
and ecosystem productivity (Jaksic, 2001). Nevertheless, results based on descriptions of northern
Hemisphere lakes indicate a direct association
between lake surface area and species number
(Dodson, 1992; Dodson & Silva-Briano, 1996; Waide
et al., 2003; Willing et al., 2003; Dodson et al., 2005;
601
Pinto-Coelho et al., 2005). These results do not agree
with observations for Chilean lakes (Soto & Zúñiga,
1991; De los Ríos-Escalante, 2010). The present study
analyses the literature data on species number in
Chilean lakes to identify the chlorophyll-a concentration (as a proxy for trophy level) and latitude,
surface, maximum depth and conductivity as
potentially affecting species number.
Literature addressing crustacean zooplankton
species number for Chilean lakes (Campos et al.,
1983, 1988, 1990, 1992a, 1992b; 1994a, 1994b;
Schmidt-Araya & Zúñiga 1992; Villalobos, 1999;
Villalobos et al., 2003; Soto & De los Ríos, 2006; De
los Ríos, 2008; De los Ríos & Roa, 2010; De los Ríos
et al., 2010; Table 1) was reviewed for this study. The
species considered corresponded exclusively to
pelagial species in agreement with revised information; littoral zooplankton was not considered
because the information of these species assemblages
is unclear (De los Ríos-Escalante, 2010). The Chilean
continental territory has numerous lakes, but in the
present study only 40 lakes that have available
information were considered, unfortunately in the
north of Chile and Patagonia or Patagonian plains,
there are many lakes and ponds located mainly in
mountain zones with access problems or in very
isolated zones (De los Ríos-Escalante, 2010). The data
correspond to sampling works in the southern summer
(december-february), that is the period with maximum
species co-occurrences (Campos et al., 1983, 1988,
1990, 1992a, 1992b; 1994a, 1994b; Villalobos et al.,
2003); lakes samples were collected in the daytime, by
vertical hauls of 30 m, using a plankton net of 20 cm
diameter and 80 µm mesh size, whereas for ponds
samples were collected by filtration of known volume
(60-80 L) of water, through 80 µm mesh net; more
details are specified in Soto & De los Ríos (2006) and
De los Rios (2008). Data on trophic status, latitude,
surface area, maximum depth, conductivity,
chlorophyll-a concentration, species number and
synonymy of species nomenclature were rectified,
based on descriptions in De los Ríos-Escalante (2010).
The data obtained on surface area, maximum depth,
conductivity, chlorophyll-a (chl-a) concentration and
species number were log10 transformed in accordance
with the procedures used by Dodson (1991, 1992).
These data were used in a correlation matrix by
standard parametric correlation analysis (with a
Pearson’s correlation), and in multiple regression
analysis. The goal of these statistical analyses was to
identify the potential factors that could regulate the
reported species numbers. The statistical analyses
were conducted using Statistica 5.0 software.
Low species number were found in two northern
Chilean sites (Miscanti and Miniques lagoons), that
have high conductivity and in very oligotrophic lakes
located at 51ºS (Del Toro, Nordsdenkjold, Pehoe and
Sarmiento, Table 1). High species number was
reported in oligo-mesotrophic lakes located between
38º-42ºS (Table 1). The correlation matrix showed
direct significant correlations between surface area
and maximum depth, and between chl-a concentration
and species number (Table 2). Significant negative
correlations were identified between conductivity and
surface area, and between conductivity and maximum
depth (Table 2). The best multiple regression model
for the data was statistically significant (Table 2).
Multiple regression analysis yielded a direct
significant relationship of species number with
latitude and chl-a concentration. The regression
equation describing this relationship was (P < 0.01):
Y = 0.0255828 + 0.296787X1 + 0.364055X2
where:
Y = species number
X1 = latitude
X2 = log10 (chl-a concentration).
These results indicate that a high species number
would be found in southern latitudes and high chl-a
concentrations (Table 1), whereas a low species
number would be found in northern latitudes, probably
owing to the high salinity reported at these northern
sites (Table 1).
The results of this study indicate that trophic
status, expressed by chl-a concentration, plays a
regulatory role. This finding agrees with descriptions
in the literature of Chilean lakes and ponds along a
wide geographical gradient (Soto & Zúñiga, 1991; De
los Ríos-Escalante, 2010). The study cited used
principal component analysis and indicated that low
species numbers occurred in northern Chilean saline
lakes. That study, identified as representative species
for northern Chilean inland waters the halophilic
copepod Boeckella poopoensis Marsh, 1906, that is
widespread and inhabits between 5-90 g L-1 (Bayly,
1993). The high species number of central Chilean
saline lakes (33ºS) is associated with mesotrophic or
meso-eutrophic status (Schmid-Araya & Zúñiga,
1992). In northern Chile, there are many saline lakes
with Artemia Leach, 1819 populations, unfortunately,
with scanty ecological information (Zúñiga et al.,
1999). There is not enough information about central
Chilean lakes and reservoirs as well (De los RíosEscalante, 2010).
However, the situation is different for the Chilean
Patagonia (37º-31ºS). In the lakes of this region, chl-a
concentration and species number are directly
associated (Woelfl, 2007); species number is inversely
correlated with latitude (Soto & Zúñiga, 1991; De los
Ríos-Escalante, 2010), and chl–a concentration is
602
600
Crustacean zooplankton in Chilean inland waters
Table 1. Geographical location, surface area (km2), maximum depth (Zmax, m), chlorophyll-a concentration (Chl-a, µg
L-1), conductivity (mS cm-1) and species richness (SR) for the sites included in the present study.
Site
Miscanti
Geographical location
Surface area
23º44’S, 67º48’ W
13.4
Zmax
Chl-a
9
1.0
Conductivity
7.73
SR
3
De los Ríos et al. (2010)
Reference
Miniques
23º44’S, 67º48’ W
1.6
5
1.0
15.42
1
De los Ríos et al. (2010)
Rungue
33º00’S, 70º53’ W
0.48
15
65.9
0.33
4
Schmid-Araya & Zúñiga (1992)
Peñuelas
33º10’S, 71º29’W
19.0
15
57.4
0.12
11
Schmid-Araya & Zúñiga (1992)
Negrita
39°15’S, 71°42’W
0.1
1
0.3
2.7
5
De los Ríos & Roa (2010)
De los Patos
39°15’S, 71°42’W
0.1
0.1
0.2
10.6
4
Escondida
39°15’S, 71°42’W
0.1
0.1
0.7
12.4
5
Seca
39°15’S, 71°42’W
0.1
0.1
0.5
12.3
5
Negra
39°15’S, 71°42’W
0.1
0.1
0.5
0.7
2
Bella
39°15’S, 71°42’W
0.1
0.1
0.2
0.7
2
Los Pastos
39°15’S, 71°42’W
0.1
0.1
0.5
0.5
4
Vaca Hundida
39°15’S, 71°42’W
0.1
0.1
1.2
136.0
4
Villarrica
39°18’S, 72°07’W
175.8
0.4
0.06
7
Campos et al. (1983)
185
Pirihueico
39°50’S, 71°48’W
30.5
145
0.6
0.05
5
Wölfl (1996)
Riñihue
39°50’S, 72°20’W
77.5
323
1.2
0.05
7
Wölfl (1996)
Ranco
40º13’S, 70º22’W
442.6
199
0.8
0.07
9
Campos et al. (1992a)
Puyehue
40º40’S, 72º30’W
165.4
123
2.1
0.08
7
Rupanco
40º50’S, 72º30’W
235.0
273
1.2
0.06
4
Campos et al. (1992b)
Llanquihue
41º08’S, 72º50’W
870.5
317
0.5
0.11
3
Todos los Santos
41º08’S, 72º50’W
178.5
335
0.4
0.04
4
Cucao
42º38’S, 74º40’W
10.6
25
3.4
156.85
5
Villalobos et al. (2003)
Huillinco
42º40’S, 73º57’W
19.1
47
2.7
27.33
7
Tarahuin
42º43’S, 73º45’W
7.7
33
8.4
50.9
10
Natri
42º47’S, 73º50’W
33.2
58
16.4
41.4
7
Tepuhuieco
42º47’S, 73º58’W
14.3
25
3.6
30.2
7
Los Palos
45º19’S, 72º42’W
59.0
5
0.8
0.02
4
Villalobos (1999)
Riesco
45º39’S, 72º20’W
14.7
130
0.9
0.02
4
Villalobos (1999)
Escondida
45º49’S, 72º40’W
43.0
7
0.5
0.01
5
Villalobos (1999)
Larga
51º01’S, 72º52’W
0.1
5
0.9
3.45
6
Soto & De los Ríos (2006)
Cisnes
51º01’S, 72º52’W
0.1
1
93.7
16.51
6
Redonda
51º01’S, 72º54’W
0.1
3
2.3
1.49
8
Juncos
51º01’S, 72º52’W
0.1
3
1.8
2.29
6
Nordensjold
51º01’S, 72º56’W
25.0
200
0.3
0.13
2
Paso de la Muerte
51º02’S, 72º54’W
0.1
3
10.0
0.8
7
Jovito
51º02’S, 72º54’W
0.1
3
4.0
1.38
5
Melliza Oeste
51º03’S, 72º57’W
0.13
25
3.2
0.66
8
Melliza Este
51º03’S, 72º57’W
0.12
16
5.3
0.8
8
Sarmiento
51º03’S, 72º37’W
86.0
312
0.3
0.85
5
Campos et al. (1994a)
Pehoe
51º07’S, 72º53’W
15.0
200
3.2
0.2
2
Del Toro
51º12’S, 72º38’W
196.0
300
0.4
0.07
4
Campos et al. (1994b)
inversely associated with latitude (Soto, 2002). The
latter association result from variation in mixing
depth, which is directly associated with latitude (Soto,
2002). In this scenario, the mixing depth represents a
physical limitation on phytoplankton activity due to
light limitation of phytoplankton production (Soto,
2002). Nevertheless, in extreme southern Chile, in
specific areas such as Torres del Paine National Park,
there are basins containing ultraoligotrophic large
lakes with low species number, as well as mesotrophic
small lakes and ponds exhibiting broad conductivity
gradients and high species numbers (Soto & De los
601
603
Table 2. Results of correlation matrix observed for data considered in the present study. In bold are indicate the
significant values (P < 0.05). SR: species richness.
Latitude
log Area
log Zmax
log Chl-a
log Conductivity
log Area
log Zmax
log Chl-a
log Conductivity
log SR
-0.115
0.173
0.836
0.019
-0.217
-0.066
-0.125
-0.471
-0.423
0.290
0.304
0.040
0.167
0.370
0.072
Ríos, 2006). This can explain the direct relationship
between species number and latitude observed in the
present study. Many of these lakes are located at low
altitude above sea level (<500 m a.s.l), with the
exception of northern Chilean lakes Miscanti and
Miniques (3800 m a.s.l., De los Ríos-Escalante, 2010).
Unfortunately, there are too few studies about high
mountain lakes for comparison (De los RíosEscalante, 2010). These results indicate the existence
of a geographical gradient along with environmental
heterogeneity that affects the species diversity (De los
Ríos-Escalante, 2010). These findings agree with
similar results from the Northern Hemisphere (Waide
et al., 2003; Willing et al., 2003).
These results are also in agreement with data from
lakes and ponds of Argentina (Quirós & Drago, 1999).
Argentinean Patagonia has lakes and ponds similar to
those in Torres del Paine National Park (Soto & De
los Ríos, 2006), namely large oligotrophic lakes and
small mesotrophic and eutrophic lagoons and ponds
(Modenutti et al., 1998; Balseiro et al., 2001).
Furthermore, these results correspond with the ones
from New Zealand lakes and ponds (Jeppensen et al.,
1997, 2000) and northern Hemisphere lakes, where
trophic status is an important regulatory factor of
species number (Dodson, 1992; Dodson & Silva
Briano, 1996; Dodson et al., 2000, 2005; Pinto-Coelho
et al., 2005; Karatayev et al., 2008).
Lakes of North America and Europe exhibit a
direct association between species number and surface
area (Dodson, 1991, 1992; Dodson & Silva-Briano,
1996). However, this correlation is not observed in
southern Chilean lakes (Soto & Zúñiga, 1991). In
North America, species number is high in lakes whose
maximum depth is between 200-300 m, whereas more
shallow lakes exhibit decreased species number (Soto
& Zúñiga, 1991). Pinto-Coelho et al. (2005) and
Dodson et al. (2000), found a quadratic relationship
between species number and primary productivity that
is due to oxygen limitation because oxygen, in most
productive lakes, can disappear for most of the night
when zooplankton compete with bacteria and algae for
oxygen (Dodson, 1992). This pattern has not been
observed in Chilean lakes.
The Chilean lakes lack invertebrate predators in
zooplankton (Soto & Zúñiga, 1991; Woelfl, 2007).
Nevertheless another important factor in Argentinean
and Chilean Patagonian lakes would be the effect of
introduced wild salmonids (Soto et al., 1994, 2006,
2007; Becker et al., 2007; Pascual et al., 2007;
Arismendi et al., 2009). These salmonids would affect
species number by feeding on large-bodied species
such as daphnid cladocerans and calanoid copepods
(Modenutti et al., 1998; Reissig et al., 2006). Different
conditions would occur in sites without salmonids and
at which only native fishes of the genus Galaxias were
present. These native and introduced fishes would
feed on a broad range of zooplankton (Soto et al.,
1994), but these sites exhibit high species number
despite the occurrence of fish predation on
zooplankton (Soto & De los Ríos, 2006). Finally, sites
without fishes exhibited high values of zooplankton
biomass and species number because there are not
exposed to zooplankton predators (Soto et al., 1994;
Soto & De los Ríos, 2006). These results do not agree
with similar findings for the Argentinean Patagonian
counterparts of these sites (Reissig et al., 2006).
As a conclusion, the present study would indicate
that the chl-a concentration would be the main
regulatory factor of the species number, because it
would have low species number under oligotrophic
status, and latitude because at southern latitude there
are sites with high species number.
ACKNOWLEDGEMENTS
The present study was funded by projects DCA-UCT
2007-01 (Dirección General de Investigación, Universidad Católica de Temuco and MECESUP Project
UCT 0804. The valuable assistance of Luciano Parra
and of the Escuela de Ciencias Ambientales, Universidad Católica de Temuco is likewise acknowledged.
Crustacean zooplankton in Chilean inland waters
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Intersexo en Porcellana platycheles
606
Short Communication
Primer registro de intersexualidad en Porcellana platycheles (Pennant, 1777)
(Decapoda: Anomura: Porcellanidae)
Luciane Ferreira1 & Guillermo Guzmán1,2
1
Museo de Zoologia, Universidade de São Paulo, Av. Nazaré 481
Ipiranga 04263-000, São Paulo, SP, Brazil
2
Museo del Mar, Universidad Arturo Prat, P.O. Box 121, Iquique, Chile
RESUMEN. Se registra por primera vez para la familia Porcellanidae la ocurrencia de la condición de
intersexo en ejemplares de Porcellana platycheles. Los individuos intersexo fueron identificados por la
presencia simultánea de aberturas genitales en las coxas de los terceros y quintos pereiópodos, así como
también por las características morfológicas del abdomen y de los pleópodos. La baja tasa de esta condición,
indica que se debería más bien a variaciones genéticas de la población, que a otras causas de intersexualidad
previamente descritas para otros decápodos.
Palabras clave: intersexualidad, Crustacea, Porcellanidae, Porcellana platycheles.
First record of intersexuality in Porcellana platycheles (Pennant, 1777)
(Decapoda: Anomura: Porcellanidae)
ABSTRACT. This paper reports the first record of intersexuality from Porcellana platycheles, a member of
the family Porcellanidae. Intersex individuals were identified by the presence of both pairs of genital openings
on the coxae of the third and fifth pereiopods respectively, and by morphological characteristics of the
abdomen and pleopods. The low occurrence of this condition suggests that intersexuality is due to genetic
variations in the population rather than other possible causes of intersexuality previously reported in other
decapods.
Keywords: intersexuality, Crustacea, Porcellanidae, Porcellana platycheles.
___________________
Corresponding author: Guillermo Guzmán (gguzman@unap.cl)
Los decápodos son típicamente gonocóricos, con
dimorfismo sexual evidente en la mayoría de los
grupos, lo cual se determina en forma rápida al
examinar el abdomen y pleópodos, pudiendo también
expresarse como una heteroquelía en los machos (Zou
& Fingerman, 2000). Sin embargo, estas características pueden variar por diferentes causas, siendo la
forma más efectiva para determinar el sexo en
decápodos la observación directa de las aberturas
genitales, en la base del tercer par de pereiópodos en
las hembras y en la base del quinto par en los machos.
No obstante, en algunos casos se presentan organismos con ambas aberturas, los que son denominados
como intersexo (Ford et al., 2004; Turra, 2004). Estas
expresiones pueden deberse a diferentes causas, como
parasitismo o contaminación, entre otras (Barbeau &
Grecian, 2003; Mautner et al., 2007; Ford, 2012).
La intersexualidad asociada a la protandría ha sido
estudiada en una variedad de grupos de decápodos,
tales como camarones carideos Hippolytidae (Bauer,
1986, 2002; Baeza et al., 2009), Atyidae (Okuthe et
al., 2004), Palaemonidae (Bauer & Abdalla, 2001) y
Alpheidae (Toth & Bauer, 2008). Esta condición ha
sido reportada también para otros decápodos como
Astacidae (Rudolph, 1997; Zou & Fingerman, 2000;
Pinn et al., 2001; Turra, 2004; Vazquez & LópezGreco, 2007). En Anomura se ha detectado en las
familias Coenobitidae y Diogenidae (Turra, 2004;
Gusev & Zabotin, 2007; Fantucci et al., 2008;
Sant’Anna et al., 2010), Galatheidae (Kronenberger et
al., 2004) e Hippidae (Subramoniam, 1981). La
familia Porcellanidae carecía de este tipo de reportes,
con excepción de un caso mencionado por Haig
(1973), de un ejemplar intersexo de Pisidia dispar
607
(Stimpson, 1858), registrado en Australia, que correspondió a una hembra con las respectivas aberturas
genitales, pero con pleópodos tanto de macho como de
hembra y quelípodos de macho.
La familia Porcellanidae Haworth, 1825 comprende 200 especies agrupadas en 30 géneros (Osawa
& McLaughlin, 2010). El género Porcellana posee 16
especies ampliamente distribuidas a nivel mundial.
Porcellana platycheles (Pennant, 1777) se distribuye en el Atlántico este, desde las Islas Canarias
hasta Cabo Blanco, Africa y Mar Mediterráneo (Melo,
1999). Chace (1956) reconoce dos subespecies: P.
platycheles africana y P. platycheles platycheles;
posteriormente, la primera de ellas pasa a conformar la
sinonimia de P. africana, lo que reduce el rango de
distribución de esta última en el Atlántico sureste
(Chace, 1956; Osawa & McLaughlin, 2010). Además,
la cita de P. platycheles para Brasil, ha sido puesta en
duda por Rodríguez et al. (2005).
Durante un estudio sobre los porcelánidos distribuidos en Brasil, se analizó el material de referencia
de P. platycheles depositado en la colección de
crustáceos del Museo de Zoología de la Universidad
de São Paulo (MZUSP), que corresponde a ejemplares
colectados en aguas europeas. En esta colección se
registra, por primera vez, la presencia de individuos
con la condición de intersexo en P. platycheles.
Se analizó un total de 30 ejemplares de P.
platycheles (14 machos, 14 hembras y dos intersexos)
(Tabla 1). El sexo de los individuos fue identificado
según la posición de los gonoporos. Paralelamente, se
observaron las características sexuales secundarias,
como morfología del abdomen y pleópodos. Los
esternitos torácicos y coxas de especímenes de interés
fueron esquematizados con ayuda de cámara clara. La
longitud del caparazón (LC) se medió con un vernier
digital de 1 mm de precisión.
Para comprobar la presencia de parásitos, que
pudieran estar influyendo u ocasionando la condición
de intersexualidad, se analizaron las cámaras branquiales y región abdominal de los individuos.
El análisis del material observado permitió describir las características sexuales secundarias de los
especímenes en estudio. Todas las hembras presentaron el abdomen ancho, generalmente, más amplio
que los machos, recubriendo toda la región esternal
incluyendo el poro genital. Los márgenes laterales del
abdomen estaban densamente cubiertos de cerdas. El
telson alcanza la coxa del tercer par de maxilípedos.
Además, presentan tres pares de pleópodos unirrámeos, compuestos de una base y tres segmentos
articulados, localizados desde el tercer a quinto somito
abdominal, siendo los del quinto par más alargados.
Los machos examinados presentaron pleópodos birrámeos con el protopodito ancho, endopodito bien
desarrollado y exopodito reducido. Los pleópodos
están modificados sólo en el segundo somito abdominal, actuando como gonópodos.
Del total de ejemplares analizados, sólo se registraron dos individuos intersexos. Estos intersexos
presentaron dos formas sexuales secundarias, uno de
ellos (MZUSP 10.621) evidenció características de
hembra, por la forma del abdomen y de los pleópodos,
pero con aberturas genitales femeninas y masculinas
en las coxas de ambos pereiópodos (Fig. 1a). El
segundo ejemplar (MZUSP 10.408), también presentó
Tabla 1. Material examinado de Porcellana platycheles, con sus respectivos datos de números de especímenes, sexo,
localidad y número de catálogo. Macho: ♂, hembra: ♀, hembra ovígera: ♀♀.
Nº especímenes
15
6
3
2
2
1
1
Total 30
Sexo
Localidad
8♂, 7♀♀
1♂, 5♀
2♂, 1♀
1♂, 1♀
2♂
Intersexo
Intersexo
Francia, Roscoff
Francia, Islas Chausey
Francia, Biarritz
Sin localidad
Francia, Quiberon
Sin datos
Francia, Biarritz
Nº Colección
MZUSP 16.261
MZUSP 18.815
MZUSP 16.408
MZUSP 10.621
MZUSP 6.907
MZUSP 10.621
MZUSP 16.408
Figura 1. Porcellana platycheles (Pennant, 1777). Vista
ventral de las coxas y esternitos de los individuos
intersexo, mostrando la disposición de las aberturas de
los gonoporos. a) Intersexo MZUSP 10.621 (10,5 mm
longitud cefalotórax (LC)) con gonoporos pares de
macho y hembra presentes en las coxas del quinto (P5) y
tercer par de pereiópodos (P3) respectivamente, b)
Intersexo MZUSP 16.408 (5,0 mm LC) con un par de
gonoporos presentes en las coxas del quinto par de
pereiópodos (P5) y un poro genital en la coxa izquierda
del tercer par de pereiópodos (P3). Escala = 2 mm.
características de hembra en la forma del abdomen,
pero con pleópodos masculinos. Además, presentaron
ambos gonoporos masculinos abiertos y una abertura
sexual femenina en la coxa del tercer pereiópodo (Fig.
1b).
No se observó la presencia de parásitos en las
cámaras branquiales ni en la región abdominal en la
totalidad de los especímenes examinados.
606
608
El parasitismo es una de las principales o, al
menos, una de las causas más reportadas para explicar
esta condición debido a que algunos parásitos, como
los rizocéfalos, causan la castración del huésped, lo
que inhibe la expresión de los caracteres sexuales
secundarios (Nielsen, 1970; Ginsburger-Vogel, 1991).
No obstante, en el material analizado, no se observó la
presencia externa de rizocéfalos, como tampoco
cicatrices de las mismas, que pudiesen indicar su
anterior presencia en los individuos. A su vez, la
presencia de otro tipo de parasitismo i.e., isópodos
bopíridos en las branquias u otras regiones corporales,
no fueron evidentes. Esta ausencia de parásitos
coincide con los escasos reportes existentes en la
literatura de parasitismo en Porcellanidae (Haig, 1989;
Miranda & Mantelatto, 2010).
La función de la intersexualidad de los crustáceos
aún se desconoce, no se sabe si esta condición está
relacionada con un hermafroditismo o si es una
aberración genética (Ford et al., 2004; Gusev &
Zabotin, 2007). Cuando se presenta la condición de
intersexo, generalmente se le asocia a un hermafroditismo, siendo la protandría la condición más
reportada (Subramoniam, 1981; Brook et al., 1994;
Bauer, 2000; Turra, 2004). Aquí, se observa una
mayor similitud morfológica entre las hembras con
respecto a los intersexos, por lo que se asume una
probable inversión sexual de macho a hembra. Turra
(2007) identificó una hembra ovígera en un ejemplar
intersexo de Clibanarius vittatus (Bosc, 1802),
sugiriendo el hecho de que siendo este animal
funcionalmente hembra apoyaría la idea de la
reversión sexual en ese grupo del tipo protándrico,
como lo reportado en este estudio.
La frecuencia de intersexualidad en decápodos, en
general, y en anomuros en particular, es relativamente
baja, variando entre 2 y 7% (Gusev & Zabotin, 2007;
Sant’Anna et al., 2010). El bajo número de ejemplares
porcelánidos registrados parece indicar que se trata
más bien de una anomalía genética que a otra causa,
como lo reportado por Ford et al. (2008).
AGRADECIMIENTOS
Deseamos agradecer a la Fundación de Amparo de
Investigación del Estado de São Paulo (FAPESP,
Proc. 2011/06230-2) por el apoyo económico. A la
Srta. M.SC. Nicole Olguín, por la revisión del texto.
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